ARTHROPODS

Threat to human and animal health

Edited by

Alicja Buczek

Czesław Błaszak

KOLIBER

LUBLIN 2014

3

STAWONOGI Zagrożenie zdrowia człowieka i zwierząt

Pod Redakcją

Alicji Buczek

Katedra i Zakład Biologii i Parazytologii

Uniwersytet Medyczny w Lublinie

Czesława Błaszaka Zakład Morfologii Zwierząt

Uniwersytet im. Adama Mickiewicza w Poznaniu

KOLIBER

LUBLIN 2014

4

COVER: SEBASTIAN BUCZEK

WYDANIE DOFINANSOWANE PRZEZ KOMITET ZOOLOGII PAN

ISBN 978-83-60497-87-6

KOLIBER

Oficyna Wydawnicza Fundacji na Rzecz Zwalczania Kleszczy

i Profilaktyki w Chorobach Odkleszczowych

www.kleszcze.pl

fundacja@kleszcze.pl

5

Spis Treści

I ROZPRZESTRZENIENIE HEMATOFAGICZNYCH STAWONOGÓWI SPOSOBY OGRANICZANIA ICH POPULACJI Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) - European tick species in urban areas of southern Poland’s Małopolska voivodeship .......................................................................... 13

Magdalena Nowak-Chmura, Małgorzata Kłyś, Krzysztof Siuda

The distribution of tick Ixodes ricinus (Acari: Ixodida: Ixodidae) in recreational areas in Zielona Góra – Poetów Park and Zacisze Park – preliminary results ..................... 23

Joanna Czupryk, Olaf Ciebiera

Kleszcze przypadkowo zawlekane do Polski - zagrożenie epidemiologiczne ............. 33 Ewa Szlendak

Dependences of distribution and abundance of ticks (Acari: Ixodida) on biotic factors ................................................................................................................... 43

Zbigniew Zając, Joanna Kulisz, Katarzyna Bartosik, Dorota Kulina, Alicja Buczek

Environmental determinants of ticks occurrence .................................................... 51 Joanna Kulisz, Zbigniew Zając, Katarzyna Bartosik, , Halina Cios, Alicja Buczek

Czynniki wpływające na zmiany liczebności i rozprzestrzenienia kleszczy oraz konsekwencje tych zmian ....................................................................................... 59

Ewa Szlendak

Biological characteristics of an eastern Polish population of Dermacentor reticulatus (Ixodida: Amblyommidae) contributing to transmission of tick-borne pathogens .... 67

Katarzyna Bartosik, Alicja Buczek, Patrycja Lachowska-Kotowska, Paweł Szczepan Błaszkiewicz, Zbigniew Zając, Joanna Kulisz

Properties of some components of tick (Acari: Ixodida) saliva ................................. 77 Katarzyna Bartosik, Paweł Szymon Błaszkiewicz, Zbigniew Zając, Joanna Kulisz, Alicja Buczek

A vector control as intervention tool in arthropod-born dengue virus (DENV) infection in humans ............................................................................................... 85

Wacław L. Nahorski, Lidia Chomicz, Beata Biernat, Beata Szostakowska , Piotr Wroczyński4

Lagenidium giganteum, arthropod fungus-like organisms isolated from the Biała River in Białystok, Podlasie Province ...................................................................... 93

Bożena Kiziewicz, Elżbieta Muszyńska, Anna Godlewska, Natalia Rogoz, Ewa Zdrojkowska, Paulina Pawłowska

II PATOGENY ODKLESZCZOWE-WYSTĘPOWANIE I SKUTKI ODDZIAŁYWANIA PATOGENÓW I STAWONOGÓW

The risk of infection with Anaplasma phagocytophilum and Babesia microti in Lower Silesia, SW Poland ................................................................................................. 103

Dorota Kiewra, Grzegorz Zaleśny, Aleksandra Czułowska

The PCR detection of Anaplasma phagocytophilum, Babesia microti and Borrelia burgdorferi sensu lato in ticks and fleas collected from pets in the Będzin district area (Upper Silesia, Poland) – the preliminary studies ................................................... 111

Olga Pawełczyk, Marek Asman, Krzysztof Solarz, Justyna Jakubas-Zawalska, Tomasz Janikowski, Urszula Mazurek

6

Badania nad występowaniem Borrelia burgdorferi sensu lato, Anaplasma phagocytophilum, Ehrlichia chaffeensis/ E. muris oraz wirusa kleszczowego zapalenia mózgu i opon mózgowych (TBEV) u kleszczy z terenu województwa śląskiego ....... 121

Beata Rozwadowska, Marta Albertyńska, Grzegorz Hudzik, Krzysztof P. Jasik, Hubert Okła, Aleksandra Słodki, Jan Słodki

Borrelia burgdorferi sensu lato, Anaplasma phagocytophilum and Babesia species infections in people with non-specific symptoms after tick bite ............................. 129

Justyna Dunaj, Anna Moniuszko, Joanna Zajkowska, Maciej Kondrusik, Sambor Grygorczuk, Piotr Czupryna, Renata Świerzbińska, Sławomir Pancewicz

Patogeny odkleszczowe u osób zakażonych Borrelia burgdorferi i pracowników leśnictwa w województwie podlaskim .................................................................. 141

Renata Welc-Falęciak, Edward Siński, Maciej Kowalec, Renata Świerzbińska, Joanna Zajkowska, Sławomir Pancewicz

Ryzyko narażenia zawodowego na krętki Borrelia burgdorferi sensu lato, riketsje Anaplasma phagocytophilum i pierwotniaki Babesia microti na terenie Żywieckiego Parku Krajobrazowego .......................................................................................... 153

Marek Asman, Łukasz Pindel, Krzysztof Solarz

Borelioza z Lyme (BL): lokalne ryzyko choroby związane z ekosystemami leśnymi północno-wschodniej Polski .................................................................................. 163

Edward Siński, Renata Welc-Falęciak, Mateusz Łącki, Piotr Tykarski, Renata Świerzbińska, Joanna Zajkowska, Sławomir Pancewicz

Geny związane z cyklinami w regulacji cyklu komórkowego fibroblastów zakażonych krętkami Borrelia .................................................................................................. 175

Małgorzata Ciałoń,Tomasz Janikowski, Olga Pawełczyk, Sławomir Dudek, Małgorzata Kimsa, Magdalena Kimsa, Krzysztof Jasik, Krzysztof Solarz, Anna Giej, Magdalena Kwiecień, Urszula Mazurek

Autophagy-related gene expression in normal human dermal fibroblasts after Borrelia burgdorferi sensu lato infection ............................................................... 189

Małgorzata Kimsa, Magdalena Kimsa, Sławomir Dudek, Hubert Okła, Krzysztof Jasik, Grzegorz Hibner, Tomasz Janikowski, Małgorzata Ciałoń, Urszula Mazurek

Zmiany profilu ekspresji genów w fibroblastach skóry w wyniku zakażenia komórek krętkami Borrelia burgdorferi ............................................................................... 201

Aleksander Targoński, Sławomir Dudek, Zbigniew Lorenc, Joanna Gola, Celina Kruszniewska-Rajs, Antoni Rajs, Krzysztof Jasik, Anna Gej, Urszula Mazurek

Changes in the expression of TNF-signaling genes in human dermal fibroblasts after Borrelia spirochetes infection ............................................................................... 209

Magdalena Kimsa, Małgorzata Kimsa, Sławomir Dudek, Hubert Okła, Krzysztof Jasik, Grzegorz Hibner, Tomasz Janikowski, Małgorzata Ciałoń, Anna Giej,Urszula Mazurek

Effect of Borrelia spirochetes on MAPK signaling in Normal Human Dermal Fibroblasts: a transcription study .......................................................................... 221

Karol Juszczyk, Tomasz Janikowski, Grzegorz Hibner, Olga Pawełczyk, Krzysztof Solarz, Joanna Gola, Sławomir Dudek, Hubert Okla, Grażyna Janikowska, Urszula Mazurek

Microarray analysis of genes associated with cytoskeleton dynamics in human dermal fibroblasts infected with Borrelia burgdorferi sensu lato ........................... 231

Grzegorz Hibner, Tomasz Janikowski, Sławomir Dudek, Małgorzata Kimsa, Magdalena Kimsa, Małgorzata Ciałoń, Krzysztof Jasik, Urszula Mazurek

7

Zmiana ekspresji genów szlaku sygnałowego NF-ΚB w odpowiedzi na infekcję krętkami Borrelia burgdorferi ................................................................................ 243

Sławomir Dudek, Magdalena Kimsa, Małgorzata Kimsa, Joanna Gola, Hubert Okła, Krzysztof Jasik, Grzegorz Hibner, Tomasz Janikowski, Anna Giej, Urszula Mazurek

Influence of Borrelia afzelii on Wnt signaling in NHDF cell culture .......................... 253 Tomasz Janikowski, Olga Pawełczyk, Grzegorz Hibner, Sławomir Dudek, Małgorzata Kimsa, Małgorzata Ciałoń, Grzegorz Cwynar, Magdalena Kimsa, Krzysztof Jasik, Krzysztof Solarz, Anna Giej, Urszula Mazurek

Vertical transfer of microorganisms in Ixodes ricinus – morphological aspects ....... 263 Krzysztof P. Jasik, Hubert Okła, Jan Słodki, Beata Rozwadowska, Aleksandra Słodki, Magdalena Jurzak, Jarosław Paluch

Babesia microti transmigration through the blood-brain barrier in rats - morphological and ultrastructural studies of brain surface structures .................... 277

Hubert Okła, Jan Słodki, Krzysztof P. Jasik, Beata Rozwadowska, Aleksandra Słodki, Aniela Grajoszek, Jarosław Paluch, Ewa Pierzchała

Analiza histologiczna wątrób szczurów zmienionych pod wpływem farmaceutyków wykorzystywanych w leczeniu inwazji Babesia microti .......................................... 287

Jan Słodki, Hubert Okła, Krzysztof P. Jasik, Aleksandra Słodki, Aniela Grajoszek, Beata Rozwadowska

III STAWONOGI WYSTĘPUJĄCE W MIESZKANIACH, BUDYNKACH GOSPODARCZYCH I SZPITALACH

Scabies- a current problem .................................................................................... 297 Katarzyna Bartosik Alicja Buczek, Paweł Szczepan Błaszkiewicz, Patrycja Lachowska Kotowska, Zbigniew Zając, Joanna Kulisz

Allergenic and parasitic mites and fleas from selected farming environments on the territory of Silesian province ................................................................................. 307

Justyna Jakubas-Zawalska , Olga Pawełczyk, Krzysztof Solarz

Owady i roztocze przyczyną schorzeń ludzi i zwierząt domowych ........................... 317 Jan Boczek i Mariusz Lewandowski

Analiza porównawcza alergennej akarofauny gospodarstw wiejskich powiatów będzińskiego i żywieckiego .................................................................................... 323

Katarzyna Sarnik, Celina Pająk, Maria Ciechacka, Krzysztof Solarz, Ewa Szilman, Piotr Szilman

Biotyczne i abiotyczne czynniki środowiska wewnątrz-mieszkalnego wpływające na liczebność roztoczy alergennych w mieszkaniach miejskich województwa śląskiego ............................................................................................................................. 333

Magdalena Kasprzyk, Izabela Wilk, Krzysztof Solarz, Marek Asman, Tadeusz Sadowski

Analiza zależności całkowitego stężenia immunoglobuliny klasy E oraz swoistych IgE u pacjentów z podejrzeniem alergii na roztocze kurzowe ....................................... 349

Bernadeta Hajduga-Staśko, Krzysztof Solarz

The infestation of selected household areas in Poland with pyralid pests, health risk factors as reservoirs/vectors for human pathogens ............................................... 359

Agnieszka Chruścikowska, Lidia Chomicz, Bohdan Starościak, Marcin Padzik, Marek Asman, Wanda Baltaza, Marta Olczak

Microorganisms carried by insects in hospital environment ................................... 369 Ewa Mikulak, Aleksandra Gliniewicz, Joanna Myślewicz, Agnieszka Królasik

The routes of expansion of allergenic store pest insects to Poland ......................... 379 Małgorzata Kłyś, Magdalena Nowak-Chmura

8

Problem obecności stawonogów w przestrzeni szpitalnej na przykładzie województwa śląskiego ........................................................................................ 387

Dorota Wodzisławska-Czapla, Grzegorz Hudzik1, Krzysztof Solarz

IV KIERUNKI BADAŃ AKAROLOGICZNYCH

Forensic acarology – range and development prospects ........................................ 399 Joanna N. Izdebska, Paulina Kozina

Fosylia roztoczy (Acari, Arachnida, Arthropoda) znalezione w bursztynie bałtyckim ............................................................................................................................. 407

Wit Chmielewski

9

Wprowadzenie

Obserwowane w ostatnich latach w świecie zwiększenie zasięgów rozprzestrzenienia stawonogów alergogennych i pasożytniczych skłania do głębszej analizy wpływu różnych czynników na ten proces. Należą do nich zarówno warunki środowiskowe, między innymi temperatura, wilgotność i nasłonecznienie, jak też zgrupowania różnych organizmów bytujących wraz ze stawonogami w tym samym ekosystemie.

Występowanie alergogennych i pasożytniczych stawonogów w otoczeniu człowieka, a mianowicie w mieszkaniach, budynkach gospodarskich czy szpitalach stwarza duże zagrożenie dla zdrowia osób i/lub zwierząt w nich przebywających. Skutki ich kontaktu ze stawonogami mogą być różnorodne od zmian skórnych miejscowych lub rozsianych i objawów alergicznych do zaburzeń w prawidłowym funkcjonowaniu różnych narządów. Czasem mogą one być nawet przyczyną śmierci ludzi i zwierząt.

Szczególnie duże znaczenie stawonogów wynika z możliwości przenoszenia chorobotwórczych mikroorganizmów na powierzchni ciała lub w czasie pobierania pokarmu. Wektorami wirusów, bakterii i pierwotniaków mogą być liczne pajęczaki i owady, ale do najważniejszych z nich należą kleszcze i komary.

Choroby wywołane przez patogeny stwarzają wciąż dużo problemów diagnostycznych, co wskazuje na konieczność poszerzania badań genetycznych, histologicznych i klinicznych, które mogą przyczynić się wyjaśnienia ich patogenezy i do poznania skutków szkodliwego oddziaływania na człowieka. Z tego też powodu ważne jest określenie gatunków patogenów występujących na badanym obszarze, ich rezerwuaru zoonotycznego oraz składu gatunkowego i zagęszczenia stawonogów- wektorów.

W niniejszej monografii prezentujemy prace autorów z różnych ośrodków naukowych mając nadzieję, że pogłębią one naszą wiedzę o stawonogach, przenoszonych patogenach i chorobach transmisyjnych. Alicja Buczek Czesław Błaszak

10

11

I Rozprzestrzenienie

hematofagicznych stawonogów

i sposoby ograniczania ich populacji

12

13

Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) - European tick species in

urban areas of southern Poland’s Małopolska

voivodeship

Magdalena Nowak-Chmura1, Małgorzata Kłyś2, Krzysztof Siuda1

1Department of Invertebrate Zoology and Parasitology, Institute of Biology, Pedagogical University of Cracow, Podbrzezie 3, 31-054 Kraków, mnowak@up.krakow.pl 2Institute of Biology, Pedagogical University of Cracow, Podbrzezie 3, 31-054 Kraków

Abstract The spreading of Ixodes ricinus ticks into town areas, particularly into municipal parks and green areas is regarded as a natural phenomenon of parasites spreading in search of hosts. From 2002 to 2013, studies were conducted on the occurrence of Ixodes ricinus within several towns of the Małopolska voivodeship: Wolbrom, Olkusz, Libiąż, Krzeszowice, Alwernia, Kraków, Tarnów, Nowy Sącz, Piwniczna Zdrój. Additionally, sites with the presence of I. ricinus ticks were recorded in the following towns in the Małopolska voivodeship: Ojców, Skała, Dąbrowa Tarnowska, Niepołomice, Kalwaria Zebrzydowska, Wadowice, Dobczyce, Limanowa, and Szczawnica. In the urbanised areas of Małopolska region, I. ricinus prefers environmental conditions similar to those prevailing in vacant or forest areas. The highest numbers of ticks are recorded in areas covered by heterogeneous vegetation (forest stands, shrubs, low- and medium-high grasses) which ensures the maintenance of high humidity (over 80% of relative air humidity) even during dry summers. Ticks lie in wait for hosts along paths and ways frequented by humans and animals. Within towns they occur in variable numbers. They are particularly often found on the edges of sites with preserved fragments of forests, and on sites overgrown with shrubs. In urban parks with few shrubs, especially where vegetation is systematically mown and tended, this tick species occurs only rarely. Its occurrence in a given habitat depends principally on the microclimatic conditions and on access to hosts. In the studies conducted within towns of the Małopolska voivodeship, the spring peak of activity was noted in each case whereas no increase in activity of I. ricinus ticks was noted in early autumn. It is also necessary to draw the attention of urban residents, particularly children and young people, to the areas where ticks occur, and to the principles of individual protection against their attacks.

Introduction In parallel with the development of municipal infrastructure of any town, there is an expansion of many animal species into urban areas. Animals break through barriers created by urbanisation and operate quite successfully in the urban environment. Scientific studies confirm that in the prevailing conditions in Central Europe the total number of animal species in urban areas amounts to 5.000-10.000 species. In Warsaw

14

alone, ca. 3.800 invertebrate species, and ca. 320 vertebrate species have been recorded (Bocheński et al. 2013).

The spreading of ticks (Acari: Ixodida) into town areas, particularly into municipal parks and green areas is regarded as a natural phenomenon of parasites spreading in search of hosts. The particular role in towns is played by vertebrate animals which constitute a necessary pool of hosts to support the populations of these invertebrate parasites.

Urban parks, areas with preserved fragments of natural forests, as well as the presence of uninhabited buildings, illegal waste dumps, little patches of crops in home gardens or urban garden allotments – all these sites contribute to the enhancement and maintenance of small rodent populations within small and large towns. Small rodents, large populations of domestic animals, as well as birds of urban areas are tick hosts and the natural feeding base for parasites in any town. There is a close correlation noted between the occurrence of ticks and the development of gardens, orchards, agro-tourism, and urbanisation.

Ixodes ricinus – European tick species in the towns of the Małopolska voivodeship Ixodes ricinus (Fig.1) occurs throughout Poland (Siuda et al. 2004, Nowak-Chmura and Siuda 2012). It is a host-nonspecific parasite, which can live on mammals, birds, reptiles, particularly on species nesting on the ground or searching for food there. The larvae and nymphs of I. ricinus most often feed on small or average-sized mammals, as well as on reptiles and birds. The adult forms of ticks attack larger vertebrates, particularly mammals (e.g. roe deer, wild boars, red deer). Humans can be attacked by all developmental stages of the Ixodes ricinus tick (Fig. 1).

Fig. 1. Ixodes ricinus, A- larva, B – nymph, C – female, D - male

15

In the urbanised areas of Małopolska region, I. ricinus prefers environmental conditions similar to those prevailing in vacant or forest areas. The highest numbers of ticks are recorded in areas covered by heterogeneous vegetation (forest stands, shrubs, low- and medium-high grasses) which ensures the maintenance of high humidity (over 80% of relative air humidity) even during dry summers. In the natural environment, I. ricinus is usually distributed in an even and mosaic way, and its population numbers may change even every several meters. Ticks lie in wait for hosts along paths and ways frequented by humans and animals. Within towns they occur in variable numbers. They are particularly often found on the edges of sites with preserved fragments of forests, and on sites overgrown with shrubs. In urban parks with few shrubs, especially where vegetation is systematically mown and tended, this tick species occurs only rarely. Its occurrence in a given habitat depends principally on the microclimatic conditions and on access to hosts. From 2002 to 2013, studies were conducted on the occurrence of I. ricinus within several towns of the Małopolska voivodeship (Fig. 2). Numbers of I. ricinus ticks found in individual locations were very diverse (Table 1). Fig. 2. The towns of the Małopolska voivodeship where the studies were conducted Wolbrom (Fig. 2) – is situated within the Kraków-Częstochowa Upland area. Its diverse surroundings include rocky hills, caves, picturesque gorges and abundant vegetation. Although bordering the industrial region of Silesia, Wolbrom municipality has

remarkably low levels of air, soil, and water pollution. Thus, the development of eco-tourism is quite viable in this area. The occurrence of I. ricinus was recorded

16

throughout Wolbrom, with the largest concentrations found in central and southern parts of the municipality (Table 1).

Olkusz (Fig. 2) – the Olkusz municipality is situated in the northwestern part of the Małopolska voivodeship, on the Olkusz uplands within the Kraków-Częstochowa Upland area. The contamination of soils with heavy metals is a major issue in the area. Both the surrounding landscape and historic sites, cultural and service facilities of Olkusz town make it a regional tourist centre. The town is also a convenient starting point for excursions on the Trail of the Eagles' Nests. I. ricinus was found on almost the entire area of the Olkusz municipality. The highest numbers of ticks were recorded in the southern and central parts of the municipality (Table 1).

Libiąż (Fig. 2) – the municipality of Libiąż is situated in the western part of the Małopolska province, in the Kraków-Częstochowa Upland area. Even though there is a coal mine in the municipality, mixed forest shelters Libiąż from all sides, neutralising the effect of pollutants to a great extent. The occurrence of I. ricinus ticks was confirmed throughout Libiąż, with their highest numbers noted at recreational sites near a pond (Table 1).

Krzeszowice (Fig. 2) – is situated in the northwestern part of the Małopolska region, within the Kraków-Częstochowa Upland area. The town is surrounded by forests and is home to a variety of recreational sites, including the Palace and Park Complex featuring a number of natural monuments and a rich arboretum where the occurrence of I. ricinus ticks was confirmed (Table 1).

Alwernia (Fig. 2) – is situated in the western part of the Małopolska voivodeship, within the Kraków-Częstochowa Upland area. On the southern and northwestern sides, Alwernia is flanked by forests. The town is a centre of industry but also of recreation and tourism. The studies confirmed the occurrence of I. ricinus ticks at many sites within the town (Table 1).

Kraków (Fig. 2) – a city constituting a major tourist attraction, situated in the north-central part of the Małopolska voivodeship, at the meeting point of several geographical regions: Brama Krakowska, Oświęcim Valley, Sandomierz Valley, Western Beskidy Foothills, and the Kraków-Częstochowa Upland area. I. ricinus occurs principally on the edges of the town where fragments of natural forest are preserved. The species was also recorded in municipal parks as well as in a number of recreational sites (Table 1).

Tarnów (Fig. 2) – is situated in the east of the Małopolska voivodeship, within the Tarnów Plateau, close to the mouth of the Biała river, and the Dunajec river. The occurrence of I. ricinus ticks was confirmed in southwestern, western, and central parts of the town (Table 1).

Nowy Sącz (Fig. 2) – this town is situated in the southeastern part of the Małopolska voivodeship, in the centre of the Sącz Basin. This flat basin is surrounded by low mountains (Beskid Wyspowy) to the north-west, and by a higher range of mountains (the Beskid Sądecki mountains, a part of the Beskid Wysoki mountains –) to the south. The occurrence of I. ricinus was found in almost the whole area of the town (Table 1).

Piwniczna Zdrój (Fig. 2) – this town is situated in the south of the Małopolska voivodeship, in the central part of the Polish Carpathians, and almost in the centre of the Poprad Landscape Park. It is a well-known health resort, and a tourist area of the

17

Nowy Sącz region. Approximately 60% of the town area is covered by forests. The occurrence of I. ricinus was recorded throughout the town (Table 1). Table 1. The level of risk of Ixodes ricinus tick attack in the towns of the Małopolska voivodeship

Town Mean number of ticks per 100m2

Places with the highest numbers of ticks per 100m2 (number of ticks per 100m2)

Wolbrom 49.6 Kolonia Piaski (78) Chrząstkowice (52)

Olkusz 26.1 Zawada (92) Kogutek (49)

Libiąż 30.8 Forest near Na Szyjkach ponds II (43) Forest near Na Szyjkach ponds I (42)

Krzeszowice 5.7 The Palace and Park Complex (34)

Alwernia 30.8 Forest path near the Bernardine monastery (129) Forest edge at the end of Spacerowa street (49)

Kraków 5.8 Wolski forest (35) Skotniki (13)

Tarnów 48 Playground on St. Martin’s mountain (94) Path leading to the castle ruins on St. Martin’s mountain (61)

Nowy Sącz 28.2 Podwierzbie campsite (50) Barska street (29)

Piwniczna Zdrój 100.7 Węgielnik (164) Uwrocia mountain (143)

Additionally, sites with the presence of I. ricinus ticks were recorded in the

following towns in the Małopolska voivodeship: Ojców, Skała, Dąbrowa Tarnowska, Niepołomice, Kalwaria Zebrzydowska, Wadowice, Dobczyce, Limanowa, and Szczawnica.

The studies carried out to date in various parts of the Małopolska voivodeship have showed the occurrence of a total of 11 tick species from the Argasidae familie: Argas polonicus, Argas reflexus, Carios vespertilionis, and Ixodidae familie: Ixodes trianguliceps, Ixodes arboricola, Ixodes crenulatus, Ixodes hexagonus, Ixodes lividus, Ixodes simplex, Ixodes vespertilionis, Ixodes ricinus (Siuda et al. 2004). Within the towns of the Małopolska voivodeship, numerous cases of tick attacks on humans have been recorded, with fully documented cases of ticks parasitizing humans, pertaining to: I. ricinus and A. polonicus species (Siuda et al. 1982, Nowak-Chmura and Siuda 2012).

The seasonal rhythm of activity in I. ricinus ticks in search of hosts in towns of the Małopolska voivodeship The seasonal rhythm of activity among ticks varies with the geographical location of the tick population, the microclimatic conditions in a given habitat, and the occurrence of diapause. Particularly important is the dependence on humidity, which determine

18

the seasonally variable activity of I. ricinus ticks irrespective of the habitats in which they live (Siuda 1991).

In Poland, under natural conditions, the seasonal rhythm of activity in I. ricinus is usually characterised by two seasons of peak activity of hungry specimens: in spring (May), and at the end of summer and beginning of autumn (September) (Kolpy 1961, Siuda 1991, 1993, Nowak et al. 2009). Some deviations from this rhythm can happen, e.g. barely noticeable autumn peak (Kolpy 1961, Siuda et al. 2001). In the studies conducted within towns of the Małopolska voivodeship, the spring peak of activity was noted in each case whereas no increase in activity of I. ricinus ticks was noted in early autumn (Table 2). Table 2. The spring and summer-autumn peaks of activity among Ixodes ricinus ticks searching for hosts in the towns of the Małopolska voivodeship

Town The seasonal rhythm of activity in I. ricinus ticks

spring peak of activity summer-autumn peak of activity

Wolbrom + - Olkusz + +/- Libiąż + - Krzeszowice + lack of research

Alwernia + +/- Kraków + - Tarnów + - Nowy Sącz + - Piwniczna Zdrój + - + distinct activity, - lack of activity, +/- very low activity

The general weather conditions prevailing in a given year have a major effect on the activity of ticks. In towns, ticks appear usually in early spring, earlier than in forests. This phenomenon is associated with the earlier melting of snow cover and higher air temperatures. Changes in climate (warming, lower level of precipitation in summer), as well as weather changes in Europe recorded in the last decade, have had an enormous effect on the seasonal activity of ticks searching for hosts. Instead of two peaks of activity of I. ricinus, in spring and autumn, recorded by Polish researchers in the past, only one peak (in spring) is now increasingly being noted, which is similar to the pattern prevailing in the Mediterranean climate (autumn-winter-spring) (Kolpy 1963).

The differences in activities of individual stages of development in ticks have a major effect on the dynamics of pathogen transmission between the vector and host. For this reason, studies on the occurrence and population numbers of ticks, and their activity in various biotopes are particularly important from the viewpoint of epidemiology. They allow the risk levels of tick attack to be assessed as well as keeping track of the mechanism of pathogen circulation in nature.

The population numbers of ticks are difficult to estimate as data on this topic usually appears in professional references only selectively, on the occasion of

19

epidemiological studies conducted sporadically and unsystematically. Nevertheless, studies conducted in Polish towns indicate that ticks occur there, and that they are infested with pathogens (Siński and Rijpkema 1997, Pet'ko et al. 1997, Karbowiak and Siuda 2001, Siuda et al. 2002, Bukowska et al. 2003, Karbowiak and Supergan 2007, Kiewra and Sobczyński 2007, Biaduń and Chybowski 2008, Bartosik et al. 2008, Izdebska et al. 2008, Supergan et al. 2008, Zygner et al. 2008).

It is also necessary to draw the attention of urban residents, particularly children and young people, to the areas where ticks occur, and to the principles of individual protection against their attacks. It would also be useful to place posters with information on the occurrence of ticks in urban parks and green areas. High-risk sites can be places with tall grasses and undergrowth (up to 120 cm high), but not only. I. ricinus can also inhabit paths and green areas in parks, as well as private gardens littered with fallen leaves and covered by dried forest herbs. Animals usually living in green zones of towns, secure the urban population of ticks from extinction, and – additionally – they are reservoirs of pathogens of diseases transmitted by ticks.

Human activities carried out in built-up areas exert a major impact on the occurrence of ticks, e.g. by shaping the environment, creating artificial heat sources, planting trees in urban and suburban spaces. Changes in population numbers of ticks in areas under anthropogenic pressure are found in Poland and elsewhere in the world.

The Authors wish to thank the following for the provision of materials for this study: Sławomir Dębski, Dorota Habela, Katarzyna Kowal, Mateusz Kowalczyk, Magdalena Krycia, Aneta Rogóż, Katarzyna Ryglicka, Agnieszka Szubryt. References

1. Bartosik K., Drączkowski P., Jung M., Olszewski K., Buczek A. 2008. Argasids and bedbugs infestations in an urban areas. In: Buczek A., Błaszak C. (eds.), Arthropods, influence on host. Akapit, Lublin, 29-45.

2. Biaduń W., Chybowski J. 2008. Rozmieszczenie i względna liczebność kleszcza pospolitego Ixodes ricinus L. w granicach administracyjnych Lublina. In: Indykiewicz P., Jerzak L., Barczak T. (eds.), Fauna miast – Ochronić różnorodność biotyczną w miastach SAR „Pomorze” Bydgoszcz, 303-308.

3. Bocheński M., Ciebiera O., Dolata P.T., Jerzak L., Zbyryt A. 2013. Ochrona ptaków w mieście. Regionalna Dyrekcja Ochrony Środowiska w Gorzowie Wielkopolskim.

4. Bukowska K., Kosik-Bogacka D., Kuźna-Grygiel W. 2003. The occurrence of Borrelia burgdorferi sensu lato in population Ixodes ricinus in forest areas of Szczecin during 2000-2001. Ann. Agric. Eviron. Med. 10: 5-8.

5. Izdebska J.N., Fryderyk S., Kentzer B. 2008. A mass occurrence of the European pigeon tick Argas reflexus (Acari, Argasidae) in Gdańsk. In: Buczek A., Błaszak C. (eds.), Arthropods, influence on host. Akapit, Lublin, 47-50.

6. Karbowiak G., Siuda K. 2001. Występowanie kleszcza pospolitego Ixodes ricinus (Acari: Ixodida) na terenach rekreacyjnych dużych aglomeracji miejskich w Polsce i jego znaczenie epidemiologiczne. In: Indykiewicz P., Barczak T., Kaczorowski G. (eds.), Bioróżnorodność i ekologia populacji zwierzęcych w środowiskach zurbanizowanych. NICE, Bydgoszcz, 150-154.

20

7. Karbowiak G., Supergan M. 2007. The new locality of Argas reflexus Fabricius, 1794 in Warsaw, Poland. Wiad. Parazytol. 53: 143-144.

8. Kiewra D., Sobczyński M. 2007. The risk of infection with Borrelia burgdorferi s.l. in Wrocław area and Ślęża Landscape Park In: Buczek A., Błaszak C. (eds.), Arthropods, environment, pathogens and hosts. Koliber, Lublin, 113-118.

9. Kolpy L. 1961. Obserwacje nad rozprzestrzenieniem i aktywnością Ixodes ricinus L. na terenie Pojezierza Warmińsko-Mazurskiego. Wiad. Parazytol. 7: 915-918.

10. Kolpy L. 1963. Badania nad ekologią kleszcza Ixodes ricinus L. na terenie województwa olsztyńskiego II. Aktywność sezonowa kleszcza Ixodes ricinus L. na terenie województwa olsztyńskiego. Zesz. Nauk. WSR, Olsztyn, 16: 376-396.

11. Nowak M., Siuda K., Solarz K., Góra A., Cuber P. 2009. A risk of infection with ticks of Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) species (Acari: Ixodidae) in south-eastern Poland depending on the daily and seasonal rhythm. In: Buczek A., Błaszak C. (eds.), Arthropods, invasions and their control. Akapit, Lublin, 31-43.

12. Nowak-Chmura M., Siuda K. 2012. Ticks of Poland. Review of contemporary issues and latest research. Ann. Parasitol. 58(3): 125-155.

13. Pet'ko B., Siuda K., Stanko M., Tresová G., Karbowiak G., Fričová J. 1997. Borrelia burgdorferi sensu lato in the Ixodes ricinus ticks in southern Poland. Ann. Agric. Environ. Med. 4: 263-269.

14. Siński E., Rijpkema S.G. 1997. Występowanie zakażeń Borrelia burgdorferi s.l. u kleszczy Ixodes ricinus w miejskim i podmiejskim biotopie leśnym. Przegl. Epidemiol. 51: 431-435.

15. Siuda K. 1991. Kleszcze (Acari: Ixodida) Polski. Część I Zagadnienia ogólne. Wydawnictwo Naukowe PWN, Warszawa, Wrocław.

16. Siuda K. 1993. Kleszcze Polski (Acari: Ixodida). Część II Systematyka i rozmieszczenie. Polskie Towarzystwo Parazytologiczne, Warszawa.

17. Siuda K., Jarosz Z., Norek L. 1982. Przypadek zaatakowania strażaków – hejnalistów Kościoła Mariackiego w Krakowie przez obrzeżki polskie Argas (Argas) polonicus Siuda, Hoogstraal, Clifford et Wassef, 1979 (Acarina, Ixodides, Argasidae). Wiad. Parazytol. 27: 57-62.

18. Siuda K., Nowak M., Urbanowicz A. 2001. Rytm sezonowej aktywności kleszcza 19. pospolitego Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) (Acari: Ixodida) w okolicy Skały

Kmity koło Krakowa. In: Partyka J. (ed.), Badania Naukowe w Południowej Części Wyżyny Krakowsko-Częstochowskiej. Wyd. Ojcowski Park Narodowy, Ojców, 299-301.

20. Siuda K., Pet'ko B., Stanko M., Karbowiak G. 2002. The distribution of the tick Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) (Acari: Ixodida: Ixodidae) on the area of Kraków. In: Ignatowicz S. (ed), Postępy polskiej akarologii. Wydawnictwo SGGW, Warszawa, 119-130.

21. Siuda K., Nowak M., Grycz K., Solarz K. 2004. Stan wiadomości nad rozprzestrzenieniem Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) (Acari: Ixodida: Ixodidae) na terenie województwa małopolskiego. In: Partyka J. (ed), Zróżnicowanie i przemiany środowiska przyrodniczo-kulturowego Wyżyny Krakowsko-Częstochowskiej, Tom I Przyroda. Wyd. Ojcowski Park Narodowy, Ojców, 295-301.

21

22. Supergan M., Grytner-Zięcina B., Karbowiak G., Hapunik J. 2008. Rozmieszczenie kleszczy w lasach i parkach aglomeracji warszawskiej. In: Buczek A., Błaszak C. (eds.), Arthropods, influence on host Akapit, Lublin, 63-71.

23. Zygner W., Jaros S., Wędrychowicz H. 2008. Prevalence of Babesia canis, Borrelia afzelii, and Anaplasma phagocytophilum infection in hard ticks removed from dogs in Warsaw (central Poland). Vet. Parasitol. 153: 139-142.

22

23

The distribution of tick Ixodes ricinus (Acari: Ixodida:

Ixodidae) in recreational areas in Zielona Góra – Poetów

Park and Zacisze Park – preliminary results

Joanna Czupryk, Olaf Ciebiera

Department of Nature Conservation, Faculty of Biological Sciences, University of Zielona Góra, Bud. A-8., Prof. Z. Szafrana 1 Str., 65-516 Zielona Góra. o.ciebiera@wnb.uz.zgora.pl Abstract The aim of the studies conducted from April to November 2013 was to estimate the number and activity of ticks in Zielona Góra (in two parks located by Zielona Góra University and by University dormitories). An attempt was made to examine whether there is a risk of being bitten by ticks in academic centres. Ticks were caught by flagging method on definite areas of eastern and western parts of the city. Ticks collected from vegetation were kept in ethyl alcohol, and then were identified by the key. Together, there were obtained 327 host-seeking ticks Ixodes ricinus (204 larvae, 87 nymphs, 19 females and 17 males) during sixteen field controls. The analysis of the results revealed that the higher risk of bite by tick species of I. ricinus in Zielona Góra occurs in Poetów Park than in Zacisze Park. There was also confirmed the assurance that ticks prefer humid habitats in wild parks. Researches on ticks in Zielona Góra have not been conducted before. Introduction Ticks come under external parasites of human and animals. Around the world there are about 900 tick species, in Europe occur over 60 species, while in Poland there are 19 species (Siuda 2006, Krantz and Walter 2009). The most common in all Europe is Ixodes ricinus. Its size depends on species, development phase, sex and the level of engorgement. Its life cycle covers four phases: egg, larvae, nymph, and adult. Blood is essential nourishment in their proper life cycle. During life they feed at least three times (once in each development phase). During the time of foraging they remain in a strict contact to a host, spending the rest of life in nature. Ticks choose habitats of high humidity – mixed and broadleaf forests with rich undergrowth and meadows as well. Hidden in low grasses or shrubs ticks await for potential host. In the city, ticks occur within areas often visited by people, amongst greenery nearby housing estates, on lawns, in wild parks (which are mainly residues of woods), in birds’ nests, tree hollows, and by water reservoirs. According to many authors ticks are transmitters of bacteria, viruses and rickettsia (Wegner 1995). They may threaten the health of every human.

24

The most common tick-borne diseases in Poland are: Lyme disease caused by Borrelia burgdorferi and tick-borne encephalitis. The aim of this work is to examine the number and seasonal activity of ticks in academic centres. Two parks located nearby campuses and dormitories of Zielona Góra University were examined. Thus there was made an attempt to determine the risk scale of ticks feeding on students and university workers. Materials and methods Researches were conducted on the territory of Zielona Góra located in western part of Poland in Lubuskie Province. The city is situated in the province of North European Plain, in subprovince of Pojezierze Południowobałtyckie, macroregion of Wzniesienia Zielonogórskie and mesoregion of Wał Zielonogórski (Kondracki 2007). In close areas of Zielona Góra, Wał Zielonogórski reaches a maximum height of 221 metres above sea level and cir. 100 meters of relative altitude. In southern part of the region are located small water reservoirs. Wał Zielonogórski is highly forested area (mainly pine monoculture) and its total area equals cir. 240 km2. Coordinates for the city are: 15° 30’ E 52° 56’ N. Local climate is relatively warm, winters are not very frosty and are fairly short. Annual average temperature is +8 Celsius degrees and average sum of rainfall is cir. 590 mm. Zielona Góra is a city with a large areas of parklands. Parks, greenstones, estate and street greenery altogether amount to 3,52%, and forests constitute 47% of city acreage. The most important parks in the city are: Tysiąclecia, Winny, Sowińskiego i Piastowski. Near academic centres are located two parks: Poetów and Zacisze. In the city there is also a municipal cemetery and many groups of allotments. Forests form a ring around the town, which along with city’s greenery constitute important ecological corridors. In order to catch ticks there were chosen sites in both parks: Poetów and Zacisze in close neighbourhood of Zielona Góra University, near dormitories situated in eastern and western parts of the city. Poetów Park is located by the campus A (Podgórna Street, Figure 1) and it belongs to a pre-war park grounds of dispersed development and the area of cir. 80 ha. Currently it is a wild area. There are located three ponds: Dziady, Glinianki and Szamragdowy. Thick tree crowns of broadleaves trees such as hornbeams (Carpinus sp.), maples (Acer sp.), oaks (Qercus sp.) and birches (Betula pendula) overshadow the whole park area and the presence of stream and ponds increase relative humidity. Amid the herbaceous plants in undergrowth, except for small saplings, are distributed such plants as common ivy (Hedera helix), greater celandine (Chelidonium majus), angular Solomon's sea (Polygonatum odoratum), the common toothwort (Lathraea squamaria), mosses (Bryophyta), small balsam (Impatiens parviflora), ferns (Polypodiopsida), wood anemones (Anemone nemorosa), lesser celandines (Ficaria verna).

Zacisze Park is situated in western part of the city near University (campus B, Wojska Polskiego Street, Figure 1). The 7,04 ha park is also of dispersed spatial arrangement. There are distributed such tree species as silver birch (Betula pendula), northern red oak (Quercus rubra), common hornbeam (Carpinus betulus), Norway maple (Acer platanoides), Tilia cordata, black locust (Robinia pseudoacacia), aspen (Populus tremula), hawthorn (Crataegus), Rubus, common ivy (Hedera Helix), meadow

25

buttercup (Ranunculus acris), ferns (Polypodiopsida), common nettle (Urtica dioica). There are no water reservoirs on park territory.

Figure 1. Distribution of research areas in Zielona Góra (Reference: Lewicki, Damczyk 2010).

Ticks were collected from April to November 2013 twice each month. Research areas of 100 m2 were established on sites, where previously presence of ticks was confirmed. Collections were carried out during the day between 10 am and 7 pm only on rainless

26

days and plus temperature. Ticks were collected by flagging 1m2 white cotton flannel. The fabric was checked regularly and collections were carried each time by the same person. Ticks were collected by means of tweezers and placed in Eppendorf tubes with 70% ethanol, which allows for longer samples storing. Samples were numbered very precisely and collected data was on regular basis recorded in chart, including: sample number, place and time of collecting, temperature, air humidity and vegetation height. The identification to the species level (development phase and species) was carried out in stereomicroscope, based on the key provided by Siuda “Kleszcze Polski (Acari: Ixodida) część II systematyka i rozmieszczenie” (1993). Obtained data was analysed with Microsoft Office Excel 2007. Results A total of 327 host-seeking ticks identified as Ixodes ricinus (204 larvae, 87 nymphs, 19 females and 17 males) were collected during sixteen field controls in 2013.

Figure 2. Percentage of tick Ixodes ricinus collected on particular sites of total collection number on researched territory of Zielona Góra. The vast majority of ticks (68% of all individuals) were collected in Poetów Park – 68% of all individuals.

Table 1. Number of tick Ixodes ricinus on research areas

Position Larvae Nymphs Females Males Total

Poetów Park 121 73 14 15 223

Zacisze Park 83 14 5 2 104

Total 204 87 19 17 327

The highest number of all specimens was represented by larvae – 204 individuals (62%), afterwards nymphs – 87 individuals (27%), females – 19 individuals

27

(6%), and the lowest outcome was represented by males – 17 individuals (5%). In both parks distribution of development phase was similar – larvae prevailed, afterwards nymphs and adult individuals (Fig. 1 and 3).

Figure 3. Percentage of development phase of tick Ixodes ricinus collected in Poetów Park

Figure 4. Percentage of development phase of tick Ixodes ricinus collected in Zacisze Park

In Zacisze Park were collected 26% more larvae than in Poetów Park. There was 20% less nymph, 5% less females, however, males was only 1% less than in Poetów Park.

Tick I. ricinus peak activity occurred in the second half of June (Figure 5), whereas in Zacisze Park the activity peak occurred in July (Figure 6). In later period a

Females 6,73%

Males 6,28%

Nymphs 32,74% Larvae 54,26%

Females 1,92% Males 4,81%

Nymphs 13,46%;

Larvae 79,81%

28

gradual decrease of tick number was observed. A slight growth of tick activity was observed in the middle of September on areas of both parks (Figure 5 and 6).

Figure 5. Ticks Ixodes ricinus activity in particular months of 2013 in Poetów Park

Figure 6. Ticks Ixodes ricinus activity in particular months of 2013 in Zacisze Park

Discussion According to many authors Ixodes ricinus chooses the habitats of high humidity because it is a factor which decides of tick survivability and development. The most appropriate places for habitats are broadleaf and mixed forests with rich undergrowth, for tree crowns reduce the light penetration and sun warmth that tends to dry the undergrowth (Biaduń 2008).

Studies conducted in 1998 – 2000 on ubran areas of Kraków revealed a high abundance of Ixodes ricinus in places often visited by residents of town. The most common places of ticks occurrence in Kraków were areas of natural forests.

0

20

40

60

80

100

120

April May June July August September October November

Ab

un

dan

ce o

f co

llect

ed

tic

ks

Months

0

10

20

30

40

50

60

April May June July August September October November

Ab

un

dan

ce o

f co

llect

ed

tic

ks

Mionths

29

Significantly lower tick number was caught on areas where cleaning works were done regularly. In gardens and urban parks no ticks were found, presumably due to the fact that lawns were often mowed, leaves raked and branches trimmed (Siuda et al. 2002). Similar research was conducted in Bydgoszcz in 2009 and 2011. At that time 213 individuals were caught and the most favourable month conducing I. ricinus activity appeard to be July. The research also revealed that I. ricinus prefers mainly mixed forests. There was also stated that ticks seeking potential host do not relocate for long distances. They often hide in the grasses, mostly on the lines of ecotones, near housing estates and also on areas visited by tourists. In Poland, the ambient conditions allow for ticks activity growth in April and May, then the activity decreases in summer to increase again in August, and it lasts even up to the beginning of November. During winter period adult ticks burrow into plant litter, they await in holes or on animals (deer, roes) (Błażejewicz – Zawadzińska et al. 2011). Research conducted in Skała Kimty Preserve near Kraków recorded the highest activity of host-seeking tick I. ricinus from the end of April till the end of May, with marked peak of activity in the last decade of April and the first decade of May. Absence of clear increase of tick activity in autumn period was probably caused due to ambient conditions of summer months (Siuda et al. 2001). Other researches concerning I. ricinus tick activity depending on its daily and seasonal rhythm were carried out in south-eastern Poland. In terms of seasonal activity of I. ricinus, 72 sites in three provinces – małopolskie, świętokrzyskie and podkarpackie were monitored. The research revealed that the highest risk of tick I. ricinus attacks occurs during the spring activity when ticks are lurking for its host and the risk depends on external conditions (climatic), especially on relative air humidity (Nowak et al. 2009). Ticks were also caught in forest sites in northern, north-eastern, eastern and southern parts of Poland. Tick I. ricinus was found in mixed and broadleaf forests, specifically near recreational areas, car parks, forest edges as well as along paths and forest tracks (Stańczak 2006).

In Slovakia in 2006-2011 ticks were searched in three different cities: Bratislava (suburban forest and cemeteries), Malcky (park in the city centre), Martin (small park in the city centre). Altogether, 1810 Ixodes ricinus individuals (783 nymphs, 482 females and 545 males) were collected from vegetation. Research revealed that I.ricinus is the most common tick in Slovakia as well. Climate changes and changes in the structure of landscape contribute to creating new tick habitats (Špitalska et al. 2014). Tick abundance on urban areas pose a danger of tick-borne diseases. Those parasites are ones of main natural reservoirs and transmitters of viruses, bacteria and Rickettsia. Ticks infect the host by transmitting bacteria through its salivary glands while feeding on a host and also by excreting bacteria with coxal glands or with faeces (Siuda 1991).

Ixodes ricinus is one of the main active vector of pathogens being able to threaten human life and health. Ticks are parasitic to reptiles, birds and mammals (including humans). Although human is not a specific host for ticks, however, he is attacked mostly by adults and nymphs (Szlendak 2013). Ticks collected from vegetation, from which the most abundant was I. ricinus, were examined in order to discover whether the infection of bacteria or viruses depends on its stage. Results revealed that out of all collected individuals the number

30

of infected adult ticks (15%) is not as high as for nymphs (18%), however it significantly exceeds the number of infected larvae (0,7%). It was concluded that human are mainly infected through contact with nymphs, for larvae ticks are very rarely infected with spirochete, whereas adult ticks are sufficiently large thus easy to see and remove (Matuschka et al. 1992). Tick-borne diseases found in humans are registered in all countries of Central Europe. Particular attention is paid to researches on number of such diseases as: tick-borne encephalitis, Lyme disease, human granulocytic anaplasmosis, tularemia, babesiosis and spotted fever. All those diseases are mainly transmitted by I. ricinus. The most frequently disease registered in Europe is Lyme disease, and its cases are still increasing. In Austria, there are circa 50.000 Lyme disease cases per year. In Poland,

Lyme disease cases are recorded since 1996 (Nowak-Chmura 2013). In 2010 there were 9.000 Lyme disease cases recorded in Poland (Wojtyniak et al. 2012). Data collected during monitoring of incidence of tick in Warsaw indicates an area of high risk of disease in Las Bielański (Bielański Forest). It is very popular area considering its recreational and leisure character. On this area 2098 I. ricinus individuals were caught in 2003 – 2004. The forest is also the place where high prevalence of ticks along humans and animals path was confirmed. From diagnosis conducted on collected data a presence of spirochete Borrelia burgdorferii sensu lato in 14-18%, Babesia sp. - 8%, Anaplasma phagocytophilum - 4% was indicated (Supergan-Marwicz and Karbowiak 2013). The result indicates on high risk of Lyme disease and babesiosis by tick bite. According to Süss (2011) the most important tick-borne disease in Europe is tick-borne encephalitis (TBE). The disease is becoming a more serious problem not only in Europe but also in Asia. To reduce chances of transmitting the disease onto humans it is important to establish areas of epidemiological significance. On this area, for its residents and those, for who the risk of tick bite is higher, are recommended preventative immunizations. For virus transmissions are responsible hard ticks, including I. ricinus. Conclusions Higher risk of tick I.ricinus bite in Zielona Góra occurs in Poetów Park than in Zacisze Park. Ticks are most abundant on humid areas. The highest number of larvae was caught on ferns in parks. Risk of tick I. ricinus attack is uttermost during its spring and early-summer host-seeking activity and depends on external conditions (climatic). This is a peak of tick I. ricinus attack risk on people moving through both parks, reposing there students and university workers. It is significant to make citizens aware of the risk of tick bites and the methods of avoiding tick attacks. Acknowledgments

31

One of the authors (O.C.) is a scholar within Sub-measure 8.2.2 Regional Innovation Strategies, Measure 8.2 Transfer of knowledge, Priority VIII Regional human resources for the economy Human Capital Operational Programme co-financed by European Social Fund and state budget. Many thanks to Magdalena Nowak-Chmura for comments on the manuscript. References

1. Biaduń W. 2008. Habitat preferences of the common tick Ixodes ricinus L. in Lublin region. Wiad. parazytol.117-122.

2. Błażejewicz - Zawadzińska M., Brochocka A., Żelazna E. 2011. Dynamics of the ticks (Acari: Ixodida) abundance in Bydgoszcz city and the surrounding area. W: Indykiewicz P., Jerzak J., Böhner J., Kavanagh B. Urban Fauna. Bydgoszcz. 43-49.

3. Cagnacci F., Bolzoni L., Rosa R., Carpi G., Hauffe H.C., Valent M., Tagliapietra V., Kazimirova M., Koci J., Stanko M, Lukan M., Henttonen H., Rizzoli A. 2012. Effects of deer density on tick infestation of rodents and the hazard of tick-borne encephalitis. I: Empirical assessment. Internat. Journ. for Parasitol. 365–372

4. Franz-Rainer Matuschka , Fischer P., Heiler M., Bliimcke S., Spielman A. 1992. Stage-associated risk of transmission of the Lyme disease spirochete by European Ixodes ticks Parasitol. Res. 695-698.

5. Grygorczuk S., Mierzyńska D., Zdrodowska A., Zajkowska J., Pancewicz S., Kondrusik M., Świerzbińska R., Pryszmont J., Hermanowska-Szpakowicz T., 2002. Przegl. Epidemiol., 595-604.

6. Krantz G. W., Walter D.E. 2009. A manual of acarology. Third edition. Texas Tech University Press, Lubbock, USA.

7. Lewicki Z., Damczyk K. (red.) 2010. Stan środowiska w Zielonej Górze w latach 2005-2010, BMŚ, Zielona Góra

8. Nowak-Chmura M. 2013. Fauna kleszczy (Ixodida) Europy Środkowej . Wyd. Nauk. Uniw. Pedagog. 14, 213-222.

9. Pfäffle M., Littwin N., Muders S., Petney T. 2013. The ecology of tick-borne diseases. Internat. Journ. for Parasitol. 1059–1077

10. Nowak M., Siuda K., Solarz K., Góra A., Cuber P. 2009. A risk of infection with ticks of Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) species (Acari: Ixodidae) in south-eastern Poland depending on the daily and seasonal rhythm. W: Buczek A., Błaszak Cz. (red.), Arthropods. Invasions and their control. Akapit, Lublin, 31-43.

11. Siuda K. 1991. Kleszcze (Acari: Ixodida) Polski część I zagadnienia ogólne. Wyd. Nauk. PWN. 194 i 200.

12. Siuda K. 1993. Kleszcze Polski (Acari: Ixodida) część II systematyka i rozmieszczenie. Pol. Tow. Parazytol. 51-108.

13. Siuda K. 2006. Kleszcze (Ixodida) o znaczeniu epidemiologicznym w Polsce. W: Skotarczak B. (red.), Biologia molekularna patogenów przenoszonych przez kleszcze. Szczecin. Wyd. Lek. 25-31.

14. Siuda K., Nowak M., Urbanowicz A. 2001. Rytm sezonowej aktywności kleszcza pospolitego Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) (Acari: Ixodida) w okolicy Skały Kmity koło Krakowa. W: Partyka J. (red.), Badania Naukowe w Południowej Części Wyżyny Krakowsko-Częstochowskiej, Wyd. Ojcowski Park Narodowy, Ojców, 299-301.

32

15. Siuda K., Petko B., Stanko M., Karbowiak G. The distribution of the tick Ixodes ricinus (Linnaeus,1758) (Acari: Ixodida: Ixodidae) on the area of Kraków. 119-130.

16. Stańczak J. 2006. Kleszcze (Acari, Ixodidae) jako przenosiciele patogenów rozwijających się chorób infekcyjnych i inwazyjnych („Emerging Infectious Diseases”) na terenie Polski. Wyd. Nauk. Gdańsk. 17.

17. Supergan-Marwicz M., Karbowiak G. 2013. Las Bielański jako typowe siedlisko kleszczy w Warszwie. Pol. Akad. Nauk. 84.

18. Süss J. 2011. Tick-borne encephalitis 2010: Epidemiology, risk areas, and virus strains in

19. Europe and Asia—An overview. Ticks and Tick-borne Diseases. 2–15. 20. Szlendak E. 2013. Kleszcze (Acari: Ixodida) występujące w Polsce jako wektory

chorób. Pol. Akad. Nauk. 187 – 191. 21. ̌ Spitalska E., Boldiˇs V., Derdakova M., Selyemova D., Rusˇnakova Taragel’ova

V. 2014. Rickettsial infection in Ixodes ricinus ticks in urban and natural habitats of Slovakia. Ticks and Tick-borne Diseases 161– 165.

22. Wegner Z. 1995. Rola kleszczy występujących w Polsce w Epidemiologii chorób transmisyjnych. Wiad. Parazytol. 205-319.

33

Kleszcze przypadkowo zawlekane do Polski - zagrożenie

epidemiologiczne

Ewa Szlendak

Katedra Entomologii Stosowanej, Wydział Ogrodnictwa, Biotechnologii i Architektury Krajobrazu, Szkoła Główna Gospodarstwa Wiejskiego w Warszawie, ul. Nowoursynowska 159; 02-776 Warszawa, e-mail: ewa_szlendak@sggw.pl

Accidental transfer of alien tick species to Poland - putative epidemiological threat

Abstract Transcontinental transfer of certain species of ticks (Ixodida) outside the territory they naturally colonize represents a potentially significant epidemiological and epizootic threat. The occasional transfer to Poland of tick species alien to our fauna may occur in at least two ways: naturally, by migrating birds and mammals; or artificially, via international trade, mainly of reptiles or other vertebrates. A review is presented of data on the epidemiological importance of sixteen alien tick species which were identified or listed by Nowak-Chmura and Siuda (2012) as having been accidentally transferred to Poland. Four of them (Ixodes eldaricus, I. festai, Hyalomma marginatum, and Haemaphysalis punctata) were recovered from birds, three (Dermacentor marginatus, Rhipicephalus rossicus, and R. sanguineus) from mammals, and nine (Hyalomma aegyptium, Amblyomma nuttalli, A. exornatum, A. flavomaculatum, A. latum, A. sphenodonti, A. quadricavum, A. varanense, and A. transversale) from reptiles (Nowak-Chmura 2011, 2013). So far, ten of these species have been found to be putative vectors of tick-borne diseases, although most of them except D. marginatus, R. rossicus, R. sanguineus, and H. punctata may have only a slight effect on the transmission of pathogens to humans as they are classified as bird or reptile parasites. The role and significance of the other six tick species (I. eldaricus, I. festai, A. latum, A. quadricavum, A. varanense, and A. transversale) in the transmission of pathogens could not be determined.

Wśród licznych, 896 opisanych dotychczas gatunków kleszczy (Guglielmone i wsp. 2010) zaledwie 19 stanowi „stały” element polskiej fauny i tylko niektóre z nich atakują ludzi i zwierzęta domowe oraz uczestniczą w transmisji różnorodnych czynników chorobotwórczych (Estrada-Pena i Jongejan 1999, Jongejan i Uilenberg 2004, Nowak-Chmura i Siuda 2012, Szlendak 2013). W ostatnich latach na terenie naszego kraju stwierdza się coraz częściej obecność gatunków kleszczy, które bywają zawlekane do Polski wraz z przewożonymi przez obcokrajowców zwierzętami czy też gatunków zawlekanych do nas przez migrujące ptaki i ssaki (Siuda 1993, Nowak i wsp. 2007, Nowak-Chmura 2013).

Nowak-Chmura (2011, 2013) zebrała dane dotyczące gatunków kleszczy naturalnie zawlekanych do Polski przez ptaki przylatujące do nas z różnych rejonów

34

świata. Wśród nich znalazły się: Ixodes eldaricus Djaparidze, 1950, pozyskany z pokrzywnicy Prunella modularis i rudzika zwyczajnego Erithacus rubecula (Nowak-Chmura 2011), Ixodes festai Rondelli, 1926, zdjęty z kosa zwyczajnego Turdus merula (Siuda i Szymański 1991), Hyalomma marginatum Koch, 1844, przenoszony przez pliszkę żółtą Motacilla flava, złapaną w okolicy Popielna (północno-wschodnia Polska) (Siuda i Dutkiewicz 1979) oraz rokitniczkę Acrocephalus schoenobaenus z rejonu Pińczowa, (południowo-wschodnia Polska) (Nowak i Solarz 2010), a także Haemaphysalis punctata Canestrini and Fanzago, 1877, zaliczany do tych, naturalnie zawlekanych do Polski przez migrujące ptaki, jako że znaleziono w Polsce jego okaz na zaobrączkowanej w Moskwie mewie siodłatej Larus marinus (Lachmajer i wsp. 1956), choć uznaje się go także za stały element fauny polskiej (Siuda 1995), mimo że obecność okazów tego gatunku stwierdzano tylko z nielicznych ich zbiorów ze zwierząt (Lachmajer i wsp. 1956, Siuda 1993).

Kolejną grupę stanowią gatunki zawlekane drogą naturalną, ale już na ssakach: Dermacentor marginatus (Sulzer, 1776) i Rhipicephalus rossicus Jakimov et Kohl-Jakimova, 1911, zebrane odpowiednio z dzika i krowy (Nowak-Chmura i Siuda 2012). Do następnej grupy - gatunków kleszczy zawlekanych drogą nienaturalną - zaliczono: Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806), zawlekany na psach i dziewięć gatunków kleszczy zawlekanych na egzotycznych gadach: Hyalomma aegyptium (Linnaeus, 1758), Amblyomma nuttalli Dönitz, 1909, A. exornatum Koch, 1844, A. flavomaculatum (Lucas, 1846), A. latum Koch, 1844, A. sphenodonti (Dumbleton, 1943), A. quadricavum (Schulze, 1941), A. varanense (Supino, 1897) i A. transversale (Lucas, 1845) (Nowak-Chmura, 2011, 2013, Nowak-Chmura i Siuda 2012). Podobne problemy związane z zawlekaniem do Włoch, Wielkiej Brytanii i Stanów Zjednoczonych Ameryki Północnej kleszczy stanowiących wektory niepożądanych patogenów opisali m.in. Burridge i Simmons (2003), Pietzsch i wsp. (2006) oraz Brianti i wsp. (2010). Narastający problem niezamierzonej introdukcji nowych dla danego regionu gatunków kleszczy wynika z obserwowanego w ostatnich dekadach wzrostu zainteresowanie na świecie handlem egzotycznymi zwierzętami, w tym gadami.

W 1997 roku, w Stanach Zjednoczonych, odnotowano import około 1,7 miliona tych zwierząt, podczas gdy ich eksport z USA oszacowany został na około 9,3 miliona sztuk (Franke i Telecky 2001). Wśród importowanych gadów dominowały jaszczurki (70%), a już znacznie mniej było żółwi (15%), węży (12,7%) i krokodyli (1,1%), podczas gdy wśród eksportowanych z USA gadów dominowały żółwie (96,6%), a pozostałe grupy stanowiły tylko nieznaczny ich odsetek: jaszczurki (2,5%), węże (0,5%) i krokodyle (0,2%) (Telecky 2000). W okresie między 1995, a 1999 rokiem do Stanów Zjednoczonych importowano 92 643 płazów i 2 309 272 gadów, co stanowi około 15% i 12% światowego handlu tymi zwierzętami, szacowanego globalnie w tym okresie na 601 092 płazów i 20 116 616 gadów (Schlaepfer i wsp. 2005). Tego typu działalność - handel egzotycznymi gatunkami zwierząt - zakrojony na szeroką skalę budzi obawy związane z możliwością rozprzestrzeniania chorób przenoszonych m.in. przez kleszcze pasożytujące na tych kręgowcach. Na gadach importowanych do USA stwierdzano obecność kleszczy zainfekowanych patogenami: Ehrlichia ruminantium i Coxiella burnetii, powodującymi odpowiednio: kowdriozę przeżuwaczy czy gorączkę Q (Burridge i Simmons 2003).

W 2008 włoscy biolodzy Brianti i wsp. (2010) poddali testowi na obecność kleszczy 585 żółwi śródziemnomorskich Testudo graeca przywiezionych do Włoch z

35

Północnej Afryki. Z 221 okazów tych zwierząt stanowiących 37,8% ogólnej ich liczby zdjęto 798 kleszczy Hyalomma aegyptium (672 samce, 125 samic i jedną nimfę). Gady importowane do Wielkiej Brytanii, które dotarły na Heathrow Airport, w okresie od lipca 2003 do października 2004 były sprawdzane w celu wykrycia obecnych na ich ciałach kleszczy. Z kręgowców tych zdjęto kleszcze reprezentujące pięć gatunków: Aponomma exornatum, Ap. latum, Amblyomma rotundatum, A. dissimile i A. nuttalli. Wśród zawleczonych na teren lotniska gatunków kleszczy tylko z okazami A. dissimile nie zetknęli się wcześniej pracownicy służb testujących importowane zwierzęta (Pietzsch i wsp. 2006).

Nietypowe dla naszej fauny gatunki kleszczy, zawlekane niekiedy bardzo licznie na gadach czy ptakach mogą przenosić patogeny wywołujące choroby dotychczas niespotykane lub sporadycznie rejestrowane w Polsce (Nowak i wsp. 2007). Choć gatunki kleszczy zawlekane do Polski tylko niekiedy wskazywano jako te żerujące przypadkowo na człowieku, to jednak w wyniku ich współżerowania z gatunkami licznie u nas występującymi (np. Ixodes ricinus) może via te gatunki dochodzić do rozprzestrzeniania w Polsce chorób typowych dla innych stref klimatycznych. Wśród zawleczonych do Polski i zidentyfikowanych szesnastu gatunków kleszczy, których zestawienie znalazło się w opracowaniach Nowak-Chmura (2011, 2013) i Nowak-Chmura i Siuda (2012), aż dla sześciu nie znaleziono w dostępnej literaturze danych o patogenach, których mogą być one wektorami. Wśród kleszczy zawlekanych do Polski znalazły się osobniki z następujących gatunków: Hyalomma marginatum Koch, 1844 - kleszcz wędrowny, którego zasięg obejmuje północną Afrykę, południową i centralną Europę, południową i południowo-wschodnią Azję (Bartosik i wsp. 2011), i który bywa zawlekany do naszego kraju drogą naturalną (Siuda i Dutkiewicz 1979, Nowak i Solarz 2010), jest wektorem następujących patogenów: wirusów krymsko-kongijskiej gorączki krwotocznej (CCHF) (Jongejan i Uilenberg 2004, Bartosik i wsp. 2011), kleszczowego zapalenia mózgu (TBE), wirusów gorączki Zachodniego Nilu (WNV), a także wirusów Bhanja (Hubalek, 2009) i innych oraz riketsji – Coxiella burnetii, Rickettsia conorii, bakterii Francisella tularensis i pierwotniaków Babesia spp. i tropikalnej teileriozy bydła Theileria annulata (Jongejan i Uilenberg 2004, Buczek 2005). Haemaphysalis punctata Canestrini et Fanzago, 1877 - kleszcz punktowany stanowiący stały element naszej fauny, choć był notowany zaledwie kilkakrotnie na terenie Polski i pochodzi jedynie ze zbioru ze zwierząt opisanych przez Lachmajer i wsp. (1956) i Siudę (1993). H. punctata rozprzestrzenia liczne choroby. Żerowanie tych kleszczy może powodować toksykozę (TPS) (Buczek i wsp. 2000). Kleszcz punktowany jest wektorem kleszczowego zapalenia mózgu (TBE), czy krymsko-kongijskiej gorączki krwotocznej (CCHF) (Estrada-Pena i Jongejan 1999), bakterii Francisella tularensis, Borrelia burgdorferi i riketsji (Bartosik i wsp. 2011). H. punctata stanowi wektor Rickettsia sibirica (Nosek 1971), Coxiella burnetii (Źivković i Petrović 1970, Nosek 1971), wirusów Bhanja (Nosek 1971, Husbalek 2009), wirusów Tribec (Topciu i wsp. 1968), pierwotniaków: Theileria buffeli (Jongejan i Uilenberg 2004), Babesia bigeminum (Nosek 1971), B. major (Kettle 2000, Jongejan i Uilenberg 2004) i B. motasi (Jongejan i Uilenberg 2004).

36

Dla kolejnych dwóch gatunków kleszczy Ixodes festai i I. eldaricus zawlekanych do Polski na migrujących ptakach nie udało się znaleźć w literaturze danych o ich roli w rozprzestrzenianiu chorób. Ixodes festai Rondelli, 1926 - kleszcz śródziemnomorski, był zbierany w Polsce z okazów kosa zwyczajnego Turdus merula na Półwyspie Helskim (Siuda i Szymański 1991). Gatunek tego kleszcza, znany do 2011 tylko z okazów samic, jest ektopasożytem ptaków i zasiedla głównie zachodnią część basenu Morza Śródziemnego. Jest drugim co do liczebności gatunkiem kleszczy, po Hyalomma marginatum, zawlekanym każdej wiosny do Polski przez ptaki przylatujące tu z południa Europy (Siuda i Szymański 1991). Pierwsze doniesienie o identyfikacji samców tego gatunku pochodzi z Sardyni, Włochy (Contini i wsp. 2011). Badania te zawierają szczegółowy opis samców I. festai z uwzględnieniem danych morfometrycznych opatrzonych zdjęciami z mikroskopu świetlnego i elektronowego (ESEM FEI Quanta 200). Nie znaleziono danych o patogenach przenoszonych przez ten gatunek. Ixodes eldaricus Djaparidze, 1950 - jest kolejnym, nowym w naszej faunie gatunkiem zawlekanym do Polski przez ptaki. Okazy tego gatunku pozyskano z pokrzywnicy Prunella modularis czy też rudzika zwyczajnego Erithacus rubecula. Oba te gatunki ptaków nie były dotychczas wskazywane jako żywiciele I. eldaricus (Nowak-Chmura 2011). Naturalny zasięg tego gatunku kleszczy rozciąga się od Krymu wzdłuż wschodniego wybrzeża Morza Śródziemnego do Bliskiego Wschodu i krajów Azji Środkowej (Filippova 1977).

Okazy I. eldaricus, w różnych stadiach rozwoju (53 larwy, 26 nimf i 5 osobników dorosłych), zebrano metodą flagowania, w okresie między listopadem i kwietniem, u podnóży Judei, w Izraelu. Ponadto kilkadziesiąt larw zdjęto z Mus musculus i Acomys cahirinus, który jest nowo stwierdzonym żywicielem I. eldaricus. Kleszcze I. eldaricus zbierano z żywicielskich ssaków wyłącznie w okresie zimowo-wiosennym. U bydła hodowanego w rejonie prowadzonych badań nie stwierdzono przypadków paraliżu kleszczowego (Yeruham i wsp. 1995). Podobnie jak w przypadku I. festai dla I. eldaricus nie znaleziono danych o znaczeniu tego gatunku w rozprzestrzenianiu chorób. Kolejną grupę stanowią kleszcze zawlekane do Polski na ssakach: Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) - kleszcz psi, o szerokim zasięgu występowania, który obejmuje m.in.: Afrykę, część Europy, w tym Ukrainę i wybrane regiony Rosji, południowe rejony Azji w tym Gruzję, Azerbejdżan, Turkmenistan, Pakistan, Nepal, Chiny czy Japonię, Australię, Północną i Południową Amerykę (Bartosik i wsp. 2011). R. sanguineus - gatunek zawlekany w różne rejony, głównie na psach, zaliczany do grupy wywołującej porażenie kleszczowe, a ponadto wektor riketsji wywołującej gorączkę krwotoczną: Rickettsia conorii (Jongejan i Uilenberg 2004, Bartosik i wsp. 2011), oraz licznych patogenów powodujących choroby psów: erlichiozę Ehrlichia canis, babeszjozę psów Babesia vogeli, hepatozoonozę psów Hepatozoon canis (Jongejan i Uilenberg 2004). Rhipicephalus rossicus Jakimov et Kohl-Jakimova, 1911 - kleszcz rosyjski, zasiedlający głównie obszary centralnej Azji jest pasożytem bydła, wektorem krymsko-kongijskiej gorączki krwotocznej (CCHF) (Hasle 2011) oraz wirusów gorączki Zachodniego Nilu,

37

bakterii tularemii - Francisella tularensis i riketsjii Coxiella burnetii (Walker i wsp. 2000).

W 1969 roku Dutkiewicz i Siuda opisali nowy dla Polski gatunek Rhipicephalus rossicus zawleczony na teren naszego kraju w sposób naturalny - na krowie. Dermacentor marginatus Sulzer, 1776 - kleszcz lasostepowy, palearktyczny, głównie euroazjatycki gatunek zaliczany do grupy kleszczy o istotnym znaczeniu medycznym i weterynaryjnym. Przenosi: Rickettsia sibirica, Coxiella burnetii i C. conorii, tularemię (Francisella tularensis) i TBE (Hasle 2011). Stanowi wektor omskiej gorączki krwotocznej (OHFV) i Rickettsia slovaca (Hasle 2011, Bartosik i wsp. 2011). Według Jongejan i Uilenberg (2004) gatunek tego kleszcza jest wektorem: psiej babeszjozy (Babesia canis), ludzkich riketsjoz: Rickettsia slovaca i gorączki Q - (Coxiella burnetii). Gatunki kleszczy zawlekane do Polski na egzotycznych gadach: Hyalomma aegyptium (Linnaeus, 1758) - kleszcz żółwi, który należy do rodzaju grupującego obecnie 27 gatunków (Guglielmone i wsp. 2010). Gatunek ten jest dość łatwy do identyfikacji, a jego szeroki zasięg na świecie można wiązać z zakrojonym na szeroką skalę handlem żywymi gadami (Burridge i Simmons 2003, Brianti i wsp. 2010). Zawleczony do Polski na żółwiach importowanych z Grecji (Nowak-Chmura i Siuda 2012). Gatunek ten bierze udział w transmisji: Haemolivia mauritanica (Sergent & Sergent) (Michel 1973, Landau i Paperna 1997) i Hepatozoon kisrae Paperna, Kremer-Mecabell & Finkelman (Paperna i wsp. 2002) oraz krętków Borrelia turcica (Guner i wsp. 2004). Bitam i wsp. (2009) zidentyfikowali w ciałach kleszczy H. aegyptium riketsje Rickettsia aeschlimannii występujące w różnych rejonach świata: Europie, Afryce i na terenach Rosji (Fernandez-Soto i wsp. 2009, Shpynov i wsp. 2009).

H. aegyptium bywa zawlekany w różne rejony świata, w tym do Polski na importowanych kręgowcach, a jego obecność może przyczyniać się do rozprzestrzeniania chorób, gdyż jest on wektorem tropikalnej teileriozy bydła Theileria annulata stwierdzanej w Indiach (Ray 1950). Ponadto badania Siroký i wsp. (2010) wskazują, że kleszcze H. aegyptium mogą efektywnie rozprzestrzeniać Coxiella burnetii. W testach laboratoryjnych prowadzonych w Czechach przez wymienionych wyżej badaczy szacowano możliwości transmisji patogenów C. burnetii z porażonych nimi świnek morskich do ciał żerujących na nich larw H. aegyptium oraz efektywność transstadialnej transmisji tych patogenów. Wyniki uzyskane przez tych badaczy wskazują, że H. aegyptium może rozprzestrzeniać patogeny wywołujące gorączkę Q. Amblyomma exornatum Koch, 1844, zawlekane z Ghany do Polski na gadach Varanus exanthematicus (Nowak-Chmura i Siuda 2012). Reeves i wsp. (2006) pozyskali do badań formy dorosłe i nimfy A. exornatum z martwego warana Varanus olivaceus Hallowell, hodowanego wcześniej w terrarium, w Alabamie. W ciałach tych kleszczy wykryto obecność DNA o sekwencji zbliżonej do tej u “Rickettsia anan,” stwierdzanej u kleszczy z rodzaju Amblyomma występujących w Azji. Badania Babudieri (1959) wskazują na możliwe powiązania Coxiella burnetii z A. exornatum (cyt. za Pietzsch i wsp. 2006). Amblyomma flavomaculatum (Lucas, 1846), zawlekane do Polski na gadach Iguana iguana z Salwadoru czy Varanus exanthematicus pochodzących z Ghany (Nowak-Chmura i Siuda 2012). U kleszczy zdjętych z warana Varanus exanthematicus importowanego do Polski z Ghany wykryto obecność Anaplasma phagocytophilum, co

38

według autorów artykułu sugeruje, że kleszcze tego gatunku mogą stanowić wektor tych patogenów w Afryce (Nowak i wsp. 2010). Amblyomma nuttalli Dönitz, 1909, zawlekane z Ghany do Polski na gadach Varanus exanthematicus (Nowak i wsp. 2007, Nowak-Chmura i Siuda, 2012). Ich typowe siedliska obejmują tropikalne rejony Afryki. W publikacji Pietzsch i wsp. (2006) zamieszczono dane Babudieri (1959) sugerujące możliwość przenoszenia Coxiella burnetii przez A. nuttalli. Jednak nadal znaczenie tych kleszczy jako wektorów patogenów jest słabo poznane. Dotychczas nie stwierdzono w ich ciałach obecności patogenów zagrażających ludziom i zwierzętom domowym. W warunkach naturalnych formy dojrzałe kleszczy żerują na żółwiach, wężach, jeżach, ptakach, a młodociane (larwy i nimfy) oprócz w/w żywicieli atakują niekiedy ludzi (Bartosik i wsp. 2011). Amblyomma sphenodonti (Dumbleton, 1943), gatunek endemiczny, stwierdzany jedynie na kilku wyspach należących do Nowej Zelandii. Występuje tylko tam, gdzie żyje jego żywiciel - hatteria (syn. tuatara, łupkoząb) Sphenodon punctatus (Miller i wsp. 2007, Godfrey i wsp. 2011a). A. sphenodonti bywa zawlekany do Polski na sprowadzanych do nas okazach gadów (Nowak i wsp. 2007), na których występować mogą także inne pasożytnicze roztocze: Neotrombicula naultini, N. sphenodonti (Herbert i wsp. 2010). W warunkach naturalnych A. sphenodonti występuje tam, gdzie znaczne jest zagęszczenie ich żywicieli, co wiąże się z limitowaną mobilnością kleszczy tego gatunku. Ponieważ kolejne stadia kleszczy żerują tylko na tuatarach (Dumbleton 1943) to ich liczebność i tym samym dostępność determinuje możliwość przeżycia populacji A. sphenodonti (Miller i wsp. 2007). Tuatara może zjadać kleszcze, gdyż resztki ich ciał znajdowano w gadzich ekskrementach (Walls 1981). Herbert i wsp. (2010) zidentyfikowali w ciałach tych kleszczy Hepatozoon tuatarae (Apicomplexa). Alternatywnym ich wektorem mogą być według Godfrey i wsp. (2011b) Neotrombicula spp., które także pasożytują na tuatarach, ale Herbert i wsp. (2010) nie zidentyfikowali form rozwojowych H. tuatarae w ciałach tych roztoczy. A. sphenodonti może parzyć się zarówno poza ciałem żywiciela jak i na żywicielu, na którym stwierdzano znaczną liczbę samców. Gatunek ten ze względu na jego specyficzną biologię zagrożony jest wyginięciem, stąd sugestia by otoczyć go ochroną i dodać do listy gatunków zamieszczonych w Czerwonej Księdze Gatunków Zagrożonych (IUCN Red List of Threatened Species) (Miller i wsp. 2007). Dla czterech, niżej wymienionych gatunków kleszczy: Amblyomma latum, A. quadricavum, A. varanensis, A. transversale, zawlekanych do Polski na gadach (Nowak-Chmura i Siuda 2012) nie udało się znaleźć informacji potwierdzających ich rolę w transmisji chorób. Amblyomma quadricavum (Schulze, 1941), zawlekany do Polski z Ameryki Środkowej (Salvador) na zielonych iguanach (Iguana iguana) (Nowak i wsp. 2007, Nowak-Chmura i Siuda 2012, Nowak-Chmura 2013). Występuje także na Kubie, Haiti, Puerto Rico i Jamajce. Nie wiadomo, jakie kręgowce są żywicielami młodocianych stadiów tych kleszczy, podczas gdy formy dojrzałe A. quadricavum znajdowano na wężach z rodzaju Epicrates i Alsophis (Keirans i Klompen 1996, Kolonin 2009). Amblyomma varanense (Supino, 1897), okazy pochodziły z warana Varanus salvator przywiezionego z Indonezji (Nowak-Chmura i Siuda 2012). Zasięg występowania tego gatunku kleszcza obejmuje: tropikalne rejony Indii, Sri Lanki, Chin, Filipin i Nowej

39

Gwinei, a żywicielami wszystkich form rozwojowych A. varanense, w tym klimacie, są węże o znacznych rozmiarach (Kolonin 2009). Amblyomma transversale (Lucas, 1845), okazy pozyskano z węża Python regius pochodzącego z Ghany (Nowak-Chmura i Siuda 2012). Amblyomma latum Koch, 1844, zawlekany z Ghany do Polski na gadach (Varanus exanthematicus, Python regius (Nowak-Chmura i Siuda 2012). LITERATURA

1. Babudieri B. 1959. Q fever: a zoonosis. Ad. Vet. Sci. 5: 81–181. 2. Bartosik K., Cios H., Buczek A. 2011. Ticks (Acari: Ixodida) from the Metastriata

group Biological parasitizing humans- biological and medical aspects. W: Buczek A., Błaszak Cz. (red.), Stawonogi. Pasożyty człowieka i zwierząt. Wyd. Akapit, Lublin: 63-77.

3. Bitam I., Kernif T., Harrat Z., Parola P., Raoult D. 2009. First detection of Rickettsia aeschlimannii in Hyalomma aegyptium from Algeria. Clin. Microbiol. Infec. 15: 253–254.

4. Brianti E., Dantas-Torres F., Giannetto S., Risitano A., Brucato G., Gaglio G., Otranto D. 2010. Risk for the introduction of exotic ticks and pathogens into Italy through the illegal importation of tortoises, Testudo graeca. Med. Vet. Entomol. 24(3): 336–339 DOI: 10.1111/j.1365-2915.2010.00874.x

5. Buczek A., Sodowska H., Magdoń T. 2000. Porażenie kleszczowe-przyczyna, objawy i zapobieganie. W: Buczek A., Błaszak Cz. (red.), Stawonogi pasożytnicze i alergogenne. Wyd. KGM, Lublin: 183-189.Buczek A. 2005. Atlas pasożytów człowieka. Wyd. Koliber, Lublin: 192pp.

6. Burridge M.J., Simmons L.A. 2003. Exotic ticks introduced into the United States on imported reptiles from 1962 to 2001 and their potential roles in international dissemination of diseases. Vet. Parasitol. 113: 289–320.

7. Contini C.C., Palmas C.C., Seu V.V., Stancampiano L.L., Usai F.F. 2011. Redescription of the male of Ixodes festai Rondelli, 1926 (Ixodida: Ixodidae) on specimens from Sardinia (Italy). Parasite 18(3): 235-240

8. Dumbleton L.J. 1943. A new tick from the tuatara (Sphenodon punctatus). New Zeal J. Sci. Technol. 24: 185b-190b.

9. Dutkiewicz i Siuda K. 1969. Rhipicephalus rossicus- Jakimov and Kohl-Jakimova-a genus and species of tick new to the fauna of Poland. Fragm. Faunist. 15: 99-105.

10. Estrada-Pena A., Jongejan F. 1999. Ticks feeding on humans: a review of records on human-biting Ixodoidea with special reference to pathogen transmission. Exp. Appl. Acarol. 23: 685-715.

11. Fernandez-Soto P., Díaz Martín V., Perez-Sanchez R., Encinas-Grandes A. 2009. Increased prevalence of Rickettsia aeschlimannii in Castilla y Leon, Spain. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 28: 693–695.

12. Filippova N.A. 1977. Iksodowyje Kleshch Podsiem. Ixodinae. Fauna SSSR. Paukoobraznye, 4, Izdatelstvo Nauka, Leningrad. 396 pp

13. Franke J., Telecky T.M. 2001. Reptile as Pets: An Examination of the Trade in Live Reptiles in the United States. Humane Society of the United States, Washington, DC. 146pp.

40

14. The Trade in Live Reptiles: Imports to the United States. Humane Society of the United States, Washington, DC. http://www.humanesociety.org/assets/pdfs/wildlife/exotics/reptile_trade_import.pdf

15. Godfrey S.S., Nelson N.J., Bull C.M. 2011a. Microhabitat choice and host-seeking behaviour of the tuatara tick, Amblyomma sphenodonti (Acari: Ixodidae). New Zeal. J. Ecol. 35(1): 52-60.

16. Godfrey S.S., Nelson N.J., Bull C.M. 2011b.Ecology and dynamics of the blood parasite, Hepatozoon tuatarae (Apicomplexa), in tuatara (Sphenodon punctatus) on Stephens Island, New Zealand. J.Wildlife Dis. 47(1): 126–139

17. Guglielmone A.A , Robbins R.G., Apanaskevich D.A., Petney T.N, Estrada-Peña A., Horak I.G., Shao R., Barker S.C. 2010. The Argasidae, Ixodidae and Nuttalliellidae (Acari: Ixodida) of the world: a list of valid species names. Zootaxa 528: 1-28

18. Güner, E.S., Watanabe, M., Hashimoto, N., Kadosaka T., Kawamura Y., Ezaki T., Kawabata H., Imai Y., Kaneda K., Masuzawa T. 2004. Borrelia turcica sp. nov., isolated from the hard tick Hyalomma aegyptium in Turkey. Int. J. . Syst. . Evol. Micr. 54: 1649–1652.

19. Hasle G. 2011. Thesis: Dispersal of ticks and tick-borne pathogens by birds. Dynamics of birds’ transport of ticks to Norway (2010). Dept. of Biology, University of Oslo and Institute for Health and Society, Faculty of Medicine, University of Oslo Series of dissertations submitted to the Faculty of Medicine, University of Oslo No. 1106 Printed in Norway 2011: AIT Oslo AS. pp 69

20. Herbert J. D.K., Godfrey S. S., Bull C. M., Menz R. I. 2010. Developmental stages and molecular phylogeny of Hepatozoon tuatarae, a parasite infecting the New Zealand tuatara, Sphenodon punctatus and the tick, Amblyomma sphenodonti. Int. J. Parasitol. 40 : 1311–1315.

21. Hubalek Z. 2009. Biogeography of Tick-Borne Bhanja Virus (Bunyaviridae) in Europe. Interdiscip. Perspect. Infect. Dis. Volume 2009, Article ID 372691, 11 pages doi:10.1155/2009/372691

22. Ivanov I.N., Mitkova N., Reye A.L., Hübschen J.M., Vatcheva-Dobrevska R.S., Dobreva E.G., Kantardjiev T.V., Muller C.P. 2011: Detection of new Francisella-like tick endosymbionts in Hyalomma spp. and Rhipicephalus spp. (Acari: Ixodidae) from Bulgaria. Appl. Environ. Microbiol. 77: 5562-5565; doi:10.1128/AEM.02934-10

23. Jongejan F., Uilenberg G. 2004. The global importance of ticks. Parasitology 129: S3–S14. Cambridge University Press, U.K. DOI: 10.1017/S0031182004005967 Keirans, J.E., Klompen J.S.H. 1996. Amblyomma quadricavum (Schulze) (new combination), and Amblyomma arianae Keirans and Garris, a new junior synonym of Amblyomma quadricavum. Proc. Entomol. Soc.Washington 98: 164–165.

24. Kettle D.S. (ed). 2000. Medical and veterinary entomology, CABI publ.: 725 pp. 25. Kolonin G.V. 2009. Fauna of Ixodid tick of the world (Acari: Ixodidae)

http://www.kolonin.org/ 26. Lachmajer J., Skierska B., Z. Wegner Z. 1956. Kleszcze rodzaju Haemaphysalis

Koch (Ixodidae) znalezione na terenie Polski. Biul. Inst. Med. Morsk. Gdańsk. 7: 189-195.

http://www.unboundmedicine.com/medline/citation/15388724/?st=M&author=Kadosaka%20Thttp://www.unboundmedicine.com/medline/citation/15388724/?st=M&author=Kawamura%20Yhttp://www.kolonin.org/

41

27. Landau I., Paperna I. 1997. The assignment of Hepatozoon mauritanicum, a tick-transmitted parasite of tortoise, to the genus Hemolivia. Parasite 4: 365–367.

28. Michel J.C. 1973. Hepatozoon mauritanicum (Et. and Ed. Sergent,1904) n. comb., a parasite of Testudo graeca: a new description of sporogony in Hyalomma aegyptium and of tissular schizogony drawn from the material of E. Brumpt. Ann. Parasit. Hum. Comp. 48: 11-21 [in French].

29. Miller H.C., Conrad A.M., Barker S.C., Daugherty C.H. 2007. Distribution and phylogenetic analyses of an endangered tick, Amblyomma sphenodonti. New Zeal. J. Zool., 34: 97-105.

30. Nosek J. 1971. The ecology, bionomics, and behaviour of Haemaphysalis (Aboimisalis) punctata tick in central Europe. Zeitschrift fur Parasitenkunde 37, (3): 198-210.

31. Nowak M, Siuda K., Stańczak J. 2007. International transfer of ticks (Ixodida) – vectors of pathogens of arthropod-borne diseases IX International Jena Symposium On Tick-Borne Diseases (IJSTD-IX 2007).

32. Nowak M., Solarz W. 2010. A new case of transfer to Poland of the tick Hyalomma (Euhyalomma) marginatum Koch, 1844 (Acari: Amblyommidae) on migratory birds. Mat. Konf. XXII Zjazd Polskiego Towarzystwa Parazytol., Puławy, Poland, Sept.1–3, 2010: 107.

33. Nowak M., Cieniuch S., Stanńczak J., Siuda K. 2010. Detection of Anaplasma phagocytophilum in Amblyomma flavomaculatum ticks (Acari: Ixodidae) collected from lizard Varanus exanthematicus imported to Poland. Exp. Appl. Acarol. 51:363–371 DOI 10.1007/s10493-009-9332-5

34. Nowak-Chmura M. 2011. Ixodes eldaricus Djaparidze, 1950 (Ixodidae) on migrating birds – Reported first time in Poland Vet. Parasitol. DOI: 10.1016/j.vetpar.2011.11.029

35. Nowak-Chmura M., Siuda K. 2012. Ticks of Poland. Review of contemporary issues and latest research. Ann. Parasitol. 58(3): 125-155.

36. Nowak-Chmura M. 2013. The accidental transfer of alien tick species of Ixodes, Haemaphysalis, Dermacentor, Amblyomma, Hyalomma and Rhipicephalus genera to Central Europe. W: Buczek A., Błaszak Cz, [eds]. Stawonogi. Aspekty medyczne i weterynaryjne [Arthropods. The medical and veterinary aspects]. Wyd. KOLIBER: 103-116

37. Pietzsch M., Quest R., Hillyard P.D.,Medlock J.M., S. Leach S. 2006.Importation of exotic ticks into the United Kingdom via the international trade in reptiles. Exp..Appl. Acarol.: 38:59–65 DOI 10.1007/s10493-005-5318-0

38. Ray H.N. 1950. Hereditary transmission of Theileria annulata infection in the tick, Hyalomma aegyptium Neum. T. Roy. Soc. Trop. Med. H. 44(1): 93–104.

39. Reeves W.K., Durden L.A., Dasch G.A. 2006. A Spotted Fever Group Rickettsia from an Exotic Tick Species, Amblyomma exornatum (Acari: Ixodidae), in a Reptile Breeding Facility in the United States. J. Med. Entomol. 43(5):1099-1101. 2006 doi: http://dx.doi.org/10.1603/0022-2585(2006)43[1099:ASFGRF]2.0.CO;2

40. Schlaepfer M.A., Hoover C., Dodd C.K. Jr. 2005. Challenges in Evaluating the Impact of the Trade in Amphibians and Reptiles on Wild Populations BioScience (2005) 55 (3): 256-264 doi:10.1641/0006-3568(2005)055[0256:CIETIO]2.0.CO;2

42

41. Shpynov S., Rudakov N., Tohkov Y., Matushchenko A., Tarasevich I., Raoult D., Fournier P.E. 2009. Dete