Tom 53, 2004 Strony 5–16 - kosmos.icm.edu.plkosmos.icm.edu.pl/PDF/2004/5.pdf · Chytridiomycota,...

STANISłAW BAŁAZYZakład Badań Środowiska Rolniczego i Leśnego PAN

Bukowska 19, 60-809 Poznań,

e-mail: [email protected]

ZNACZENIE OBSZARÓW CHRONIONYCH DLA ZACHOWANIA ZASOBÓW GRZYBÓWENTOMOPATOGENICZNYCH

WSTĘP

Terminem „grzyby entomopatogeniczne”w najszerszym ujęciu określać można gatunkiorganizmów wykazujące w swym rozwojuwłaściwości chorobotwórcze lub bezpośred-nie zależności troficzne o charakterze pasożyt-niczym względem żywych osobników sta-wonogów. W definicji takiej mieszczą się gru-py lub gatunki grzybów, których endobio-tyczny rozwój w stawonogach prowadzi dozakłóceń normalnych procesów fizjologicz-nych u gospodarzy, objawiających się wys-tąpieniem symptomów chorobowych i w bar-dzo częstych przypadkach kończących sięśmiercią (patogeny letalne), jak również niele-talne egzo- i endopasożyty grzybowe bądź ha-mujące rozwój gospodarzy na pewnym etapieprzed osiągnięciem płciowej dojrzałości(czerwcogrzybowce — Septobasidiales), bądźbezobjawowo — w znaczeniu braku widocz-nych oznak szkodzenia żywicielowi — rozwi-jające się na zewnętrznych powierzchniachszkieletu (owadorostowce — Laboulbeniales,strzępczaki z rodzaju Aegeritella) lub w prze-wodzie pokarmowym (Trichomycetes). Do ka-tegorii patogenów letalnych — powszechnie,jakkolwiek niezupełnie ściśle, nazywanychgrzybami owadobójczymi — należą entomopa-togeniczne gatunki grzybów skoczkowych —Chytridiomycota, większość owadomorkow-ców — Entomophthorales (Ryc. 1A,B), orazduża liczba gruzłakowców — Hypocreales (Ryc.1D) i ich anamorf klasyfikowanych wśród grz-ybów mitosporowych — Hyphomycetes (Ryc.

1. C, E, F, G). Nazewnictwo taksonów w ran-gach powyżej rodziny przyjęto według Ency-klopedii biologicznej (Agencja Publicysty-czno-Wydawnicza OPRES, IV, Kraków 1998,164).

Celem niniejszego artykułu jest pokazaniemożliwości zwiększenia efektywności ochro-ny tej grupy patogenów, ważnej zwłaszcza dlarolnictwa, leśnictwa i rozwoju biotechnologii.Został on opracowany na podstawie mate-riałów i obserwacji z ponad 30-letniego okresubadań prowadzonych w lasach gospodarczychoraz podlegających różnym formom ochrony,jak również w jednorocznych i wieloletnichuprawach rolnych, w śródpolnych zadrzewie-niach, na łąkach i w szuwarowych zbiorowi-skach roślinnych. Poza licznymi stanowiskamikrajowymi, stosunkowo dokładne rozpoznaniawykonano również w Rumunii, południowychNiemczech i w północno-wschodniej Francji.Poszczególne regiony różniły się w pewnymstopniu zarówno pod względem fizjograficz-nym, zwłaszcza strukturą użytkowania iwłasności gruntów, charakterystykami klima-tycznymi, jak również zasadami gospodarkirolnej i leśnej oraz formami terytorialnejochrony przyrody. We wszystkich badanychrejonach dominowały obszary użytkowane rol-niczo, wśród których lub w sąsiedztwie któ-rych z wyjątkiem stanowisk w Rumunii — znaj-dowały się tereny podlegające prawnej ochro-nie oraz przyrodniczo wartościowe, zasługu-jące na ochronę. Dzięki temu możliwe było

Tom 53, 2004

Numer 1 (262)

Strony 5–16

przeprowadzenie ocen porównawczych zgru-powań grzybów entomopatogenicznych wuprawach rolnych, lasach, zadrzewieniachśródpolnych oraz w ekosystemach trawias-

tych, jak również wnioskowanie o wpływie za-biegów gospodarczych na ich ubożenie i omożliwościach zachowania ich zasobów w śro-dowisku naturalnym.

6 STANISŁAW BAŁAZY

Ryc. 1. Wybrane przykłady grzybowych chorób stawonogów (fot. autora).

A. Zarodnikowanie konidialne owadomorka Batkoa apiculata; B. Ciała strzępkowe owadomorka Neozygites

abacaridis w roztoczu Abacarus hystrix; C. Zarodnikowanie konidialne Gibellula pulchna na pająku w szuwar-ze trzcinowym; D. Podkładka maczużnika Cordyceps ithacensis wyrastająca z larwy muchówki z rodziny Erinn-idae; E. Grzybnia Beauveria cf. bassiana na skoczkach Auchenorryncha; F. Martwa mszyca Microlophium

carneum z grzybnią Hirsutella aphidis na łodydze pokrzywy; G. Koremia Paecilomyces tenuipes wyrastające zpoczwarki motyla w ściółce drzewostanu grądowego

PROCES CHOROBOWY I JEGO UWARUNKOWANIA

Grzyby entomopatogeniczne, a zwłaszczaich gatunki powodujące obumieranie zara-żonych gospodarzy, stanowią jedną z grupczynników biotycznych spełniających w śro-dowisku ważną funkcję regulacyjną populacjiposzczególnych gatunków lub grup troficz-nych stawonogów. Większość ich gatunków —zwłaszcza występujących w środowiskachlądowych lub moczarowych — dysponuje sa-modzielnym mechanizmem infekcji właści-wych sobie gospodarzy poprzez nieuszkodzo-ny oskórek, dzięki zdolności wytwarzania bio-logicznie czynnych ekskrecji rozpuszczającychepikutykularne substancje ochronne gospoda-rza i degradujących wysokocząsteczkowestruktury proteinowe i chitynowe jego pance-rza (LEOPOLD i współaut. 1973, CHARNLEY i ST.LEGER 1991, SZAFRANEK i współaut. 1997). Wefekcie strzępki infekcyjne mogą przerastać dojamy ciała gospodarza (ZACHARUK 1970, ST.LEGER i współaut. 1986, CHARNLEY 1990,KOŁACZKOWSKA i współaut. 1997), gdzie roz-przestrzenia się grzybnia najczęściej w postaciciał strzępkowych (Ryc. 1B) lub blastospor, a uniektórych gatunków także protoplastów lubtypowych strzępek nitkowatych. Enzymatycz-na degradacja struktur anatomicznych oraz na-gromadzenie toksycznych metabolitów wewnętrzu ciała prowadzi zazwyczaj do śmiercigospodarza, pomimo aktywizowanych przezjego organizm różnych reakcji obronnych wprocesie chorobowym. Obszerniej zjawiska tezreferowane zostały w oddzielnym opracowa-niu (BAŁAZY 2000). W zależności od warunkówotoczenia na obumarłych stawonogach lub wich wnętrzu rozwijają się właściwe dla poszcze-gólnych gatunków grzybów formy zarodniko-wania propagacyjnego lub przetrwalnego —względnie obu form równocześnie. Omawianegrzyby charakteryzują się w większości bardzowysokim potencjałem reprodukcyjnym bądźprzez wytwarzanie bardzo dużych ilości koni-diów czy zarodników workowych — nierzadkokilkudziesięciu do nawet kilkuset milionów najednym zakażonym osobniku [(jak np. u ma-

czużników — Cordyceps spp., czy powszechniewystępujących strzępczaków Beauveria spp.

(Ryc. 1E), Gibellula spp. (Ryc. 1C), Paecilomy-

ces spp.(Ryc. 1G)], bądź dzięki zdolności dotworzenia różnych form zarodnikowania wtór-nego, wydłużających czas potencjalnego nara-żenia gospodarzy na infekcję, jak to ma miejsceu wszystkich niemal grzybów owadomorko-wych. Dzięki tym właściwościom w sprzy-jających warunkach mikroklimatycznych oto-czenia bardzo liczne gatunki grzybów entomo-patogenicznych występują często epidemicz-nie, redukując silnie populacje różnych gatun-ków owadów i pajęczaków. Ich pojawy w nasi-leniu epizootycznym bywają w wielu przypad-kach periodycznie powtarzalne. U monofagówi oligofagów są one zwykle zsynchronizowanez terminami pojawu podatnych na infekcję sta-diów rozwojowych gospodarzy, np. owadomo-rek (Zoophthora elateridiphaga) zarażającysprężyki z rodzaju Agriotes pojawia się tylko odpołowy maja do pierwszych dni czerwca, tj. wokresie wylotu imagines; podobnie gatunekPandora lipai — zarażający niewielką liczbę ga-tunków chrząszczy omomiłkowatych (Cantha-ridae), można spotkać tylko na przełomie wio-sny i lata. W przypadkach różnych polifagówwzrost śmiertelności gospodarzy w wyniku mi-koz ma miejsce w różnych terminach sezonuwegetacyjnego, zależnie od warunków wilgot-nościowych. Na przykład polifagiczny gatunekBatkoa apiculata (Ryc. 1 A) pojawia się pospo-licie na różnych owadach po kilkudniowychokresach opadów, a dopiero w miesiącach je-siennych, kiedy wilgotność powietrza stabili-zuje się w granicach 80–85%, zaczyna występo-wać w sposób ciągły; podobnie zachowuje sięwiększość polifagicznych strzępczaków. Dowystąpienia choroby i jej przejścia w fazę epi-zootyczną konieczne jest jednakże spełnienieszeregu uwarunkowań zarówno ze strony go-spodarza, jak i patogena oraz zaistnienie sprzy-jającego rozwojowi patogena układu zewnętrz-nych warunków wilgotnościowych i termicz-nych w środowisku (BAŁAZY 2000).

ROLA GRZYBÓW ENTOMOPATOGENICZNYCH I ICH WYKORZYSTANIE

W ciągu niemal 180 lat, które upłynęły odmomentu pierwszego naukowo udokumento-wanego opisu procesu chorobowego wywoły-wanego przez grzyb w organizmie owada(BASSI 1835), odkryciu temu towarzyszyło

niesłabnące do chwili obecnej zainteresowa-nie. Wynika ono z dostrzeganej od początkumożliwości — aktualnie już w znacznym stop-niu realizowanej — wykorzystania grzybów en-tomopatogenicznych do zwalczania owadów i

Zasoby grzybów entomopatogenicznych 7

pajęczaków (głównie z grupy roztoczy, Acari-na) powodujących szkody w uprawach rol-nych i leśnych oraz będących przenosicielamimikroorganizmów chorobotwórczych dlaczłowieka, hodowanych przez niego zwierzątoraz roślin uprawnych. Prace w tym kierunkurozpoczęto już w drugiej połowie XIX w., nanajwiększą skalę w Rosji i Francji. W obu przy-padkach bardzo znaczący był w nich udział Po-laków, co zreferował w swoim opracowaniuprzeglądowym LIPA (1963). Chociaż poznanojuż blisko tysiąc gatunków grzybów powo-dujących choroby różnych gatunków stawono-gów kończące się śmiercią zarażonych osobni-ków, to jednak stosunkowo niewielka ich licz-ba uwzględniana była dotychczas w badaniachukierunkowanych na praktyczne wykorzysta-nie w ochronie roślin czy zwalczaniu wspo-mnianych wektorów chorób zwierząt iczłowieka. Najważniejszymi ograniczeniamibyły wysokie koszty zarówno badań, jak i pro-dukcji materiału infekcyjnego w porównaniu zcenami komercyjnych pestycydów starszychgeneracji, wąskie spektra podatnych na infek-cję gospodarzy (BAŁAZY 2000), często ograni-czone do jednego lub kilku blisko spokrewnio-nych gatunków, a niekiedy także tylko do okre-ślonych jego stadiów rozwojowych. Ponadto,efektywność zabiegów mających na celu zwal-czanie szkodników przy użyciu grzybowychbiopestycydów była zwykle niestabilna, silnieuwarunkowana zmiennością zarówno właś-ciwości szczepów, jak i czynników klimatycz-nych. Trwałość przechowywania tego rodzajubiopestycydów jest jest również ograniczona.Z powyższych względów większość utrzy-mujących się aktualnie na rynku bioprepara-tów produkowana jest na sztucznych, stosun-kowo tanich mineralno-organicznych podło-żach, odpowiednich dla polifagicznych gatun-ków grzybów mitosporowych, głównie z ro-dzajów Aschersonia, Beauveria, Metarhizium,

Normuraea, Paecilomyces oraz Verticillium le-

canii. W odniesieniu do tego ostatniego, naj-nowsze analizy taksonomiczne oparte na mole-kularno-genetycznych markerach DNA wyka-zały, że wyjściowe szczepy do produkcji ko-mercyjnych bioinsektycydów Mycotal i Verta-lec, reprezentują według ZARE i GAMSA (2001)dwa gatunki różne od typowych szczepów V.

lecanii [przemianowanego w ramach tej samejrewizji na Lecanicillium lecanii (Zimmerm.)Zare et W. Gams] — mianowicie L. muscarium iL. longisporum. Bioinsektycydy grzyboweznajdują zastosowanie głównie w uprawach

pod osłonami, na łąkach podlegających użytko-waniu wypasowemu oraz w ogrodnictwie i sa-downictwie. Ich ujemną stroną jest niska selek-tywność zarażanych gospodarzy, w efekcieczego zdarzają się przypadki proporcjonalniesłabszej edukcji szkodnika niż pożytecznychentomofagów w uprawach otwartych. Wobecstwierdzenia przypadków alergii, podrażnieńbłon śluzowych lub stanów zapalnych dróg od-dechowych, ostatnio wiele uwagi poświęca sięproblemom ochrony zdrowia osób zatrudnio-nych przy pracach z mykoinsektycydami,zwłaszcza w procesach ich przygotowania dotransportu oraz stosowania w uprawach oran-żeryjnych. Generalnie jednakże zagrożenia teocenia się jako niewielkie pod warunkiemprzestrzegania ogólnie obowiązujących przypracach z pestycydami zabezpieczeń osób i po-mieszczeń. Większość przeprowadzanych ak-tualnie ekonomicznych analiz efektywnościstosowania biopestycydów w integrowanychprogramach ograniczania szkód w uprawach(IPM) wykazuje zbliżone lub niższe kosztyochrony roślin w porównaniu z uprawami,gdzie stosuje się wyłącznie zabiegi chemiczne.

Najnowsze badania nad zastosowaniemgrzybów entomopatogecniznych do zwalcza-nia szkodliwych stawonogów zmierzają w kie-runku wykorzystania większej liczby gatun-ków chorobotwórczych. Dotyczy to zwłaszczagrup patogenów obligatoryjnie biotroficz-nych, reprezentowanych przez większość owa-domorkowców oraz przez wiele wąsko wyspe-cjalizowanych patogenów spośród workow-ców i strzępczaków. Ze względu na niemo-żność namnażania ich in vitro lub wobec bar-dzo szczególnych (a w związku z tym kosztow-nych) wymagań pokarmowych nie mogą onebyć pozyskiwane na skalę komercyjną przy za-stosowaniu ekonomicznie opłacalnych metodbiotechnologicznych, ale istnieją możliwościich wykorzystania poprzez:— rozpoznanie biologicznie aktywnych sub-

stancji toksycznych względem stawono-gów i opracowanie metod ich ekstrakcjilub biotechnologicznego wytwarzania(DOWD 2002) celem włączenia do arsenałubiopestycydów;

— stwarzanie warunków środowiskowych,umożliwiających przetrwanie gatunkówwrażliwych na antropogeniczne przemianyśrodowisk i presję agrotechniczną w krajo-brazach rolniczych drogą kształtowania iochrony środowisk refugialnych;


— ekspresję pożądanych cech mikroorgani-zmów entomopatogenicznych drogą inży-nierii genetycznej.Wszystkie powyższe kierunki są już w bada-

niach naukowych rozwijane, jednakże głów-nym warunkiem powodzenia tych prac jest za-chowanie możliwie jak najbogatszej puli geno-wej potencjalnych entomopatogenów poprzezpowiązanie osiągnięć nauk agroekologicznychz ochroną przyrody, krajobrazu i różnorodno-ści biologicznej.

Wykorzystanie grzybów entomopatoge-nicznych do bezpośredniego zwalczania szko-dliwych stawonogów nie wyczerpuje oczywiś-cie możliwości ich innych zastosowań. Różne

ich gatunki są od tysiącleci wykorzystywane wmedycynie ludowej, a wiele rozpoznanych me-tabolitów — jak np. kordycepina, różne cyklo-sporyny lub antybiotyki — znajdują lub mogąznaleźć zastosowanie we współczesnej, profe-sjonalnej terapii (TZEAN i współaut. 1997). Do-tychczas bowiem rozpoznane zostały metaboli-ty bardzo nielicznych gatunków grzybów ento-mopatogenicznych, a dzięki różnorodnym iczęsto wysoce specyficznym formom ich od-działywania na organizmy gospodarzy stano-wić one mogą ważne źródło materiałów wyjś-ciowych dla biotechnologii, nie tylko medycz-nych czy farmakologicznych.

POTRZEBA I MOŻLIWOŚCI OCHRONY GRZYBÓW ENTOMOPATOGENICZNYCH

Ochrona tej grupy patogenów w warun-kach in situ staje się zagadnieniem bardzo ak-tualnym z kilku względów, a najważniejszymi znich są:— stwierdzone już bardzo silnie zubożenie

ich bogactwa i gatunkowej różnorodnościna obszarach intensywnie użytkowanychprzez człowieka — w tym zwłaszcza na tere-nach zurbanizowanych, rolniczych orazzdegradowanych w wyniku działalnościprzemysłowej;

— dominacja w ich składzie gatunkowymform obligatoryjnie biotroficznych lub obardzo wąskich spektrach zakażanych go-spodarzy (mono- lub obligofagicznych),których hodowla w kulturach na pożyw-kach jest niemożliwa lub bardzo kosztownai nie gwarantuje długotrwałej żywotnościoraz zachowania właściwości chorobo-twórczych;

— nawet w przypadkach polifagicznych ento-mopatogenów przeżywających w długo-okresowych hodowlach in vitro następujeosłabienie lub zanik ich patogenicznościoraz zmiany morfologii i fizjologii, w częścinieodwracalne;

— dotychczas rozpoznana jest tylko część real-nie występujących gatunków entomopato-genicznych grzybów, a wobec aktualnych inasilających się zagrożeń środowiska dużaliczba form nie rozpoznanych — zwłaszczapatogenów stawonogów reprezentowa-nych w mikro- i mezofaunie — może pozo-stać dla nauki całkowicie „stracona”.Na wszystkich badanych obszarach naj-

uboższymi, zarówno pod względem frekwen-

cji jak i różnorodności grzybów entomopato-genicznych, okazały się uprawy jednoroczneroślin zbożowych i okopowych, gdzie notowa-no zaledwie około 15 gatunków. Dominowaływśród nich zawsze pospolite strzępczaki Beau-

veria bassiana, Paecilomyces farinosus, P. fu-

mosoroseus, rzadziej Metarhizium anisopliae

oraz związane z mszycami owadomorki Pando-

ra neoaphidis, Entomophthora planchonia-

na, Neozygites fresenii, a stosunkowo rzadko iw małej liczbie Zoophthora phalloides. Na mu-chówkach śmietkowatych niemal coroczniepojawia się w Wielkopolsce Entomophthora

muscae, w nasileniu epizootycznym. Weryfika-cje statystyczne wykazywały we wszystkichprzypadkach istotnie — a w Basenie Paryskimwysoce istotnie — niższe zagęszczenia zarodni-ków wytwarzanych na martwych owadachprzez dominujące gatunki strzępczaków, w po-równaniu ze wszystkimi innymi kategoriamiśrodowisk (BAŁAZY 1997). Obecność miedz,zadarnionych przydroży, łąk, mokradeł i za-drzewień wpływała wzbogacająco na różno-rodność grzybów entomopatogenicznych wwąskich, 10–30 metrowej szerokości, strefachupraw do nich przylegających. Również zobecnością chwastów, zwłaszcza z rodzintraw, złożonych, krzyżowych, wargowych imotylkowatych, skorelowany był wzrost śred-niego zagęszczenia stawonogów zarażanychprzez grzyby, lecz nie stwierdzono uchwytne-go ilościowo wpływu zachwaszczenia na róż-norodność gatunkową tych patogenów. Na ob-szarach ugorujących, poczynając od drugiegoroku pojawiać zaczynały się natomiast patoge-ny pająków należące do rodzaju Gibellula oraz


owadomorki Zoophthora aphrophorae i Pan-

dora cf. delphacis na drobnych cykadach, a za-gęszczenia strzępczaków B. bassiana orazP. farinosus były istotnie wyższe niż w okolicz-nych uprawach zbożowych. Na dużych bez-drzewnych obszarach rolniczych południowejRumunii (Oltenia) głównymi środowiskamizwiększającymi gatunkowo ubogie zasoby pa-togenów grzybowych były uprawy lucerny,które pod względem zagęszczenia zainfekowa-nych owadów dorównywały nielicznym natych terenach zadrzewieniom i lasom. W su-mie, na obszarach użytkowanych rolniczowraz z rozmieszczonymi wśród pól uprawnychelementami marginalnymi (nie podlegającymiuprawie), odnotowano występowanie 58 ga-tunków grzybów entomopatogenicznych (Ta-bela 1), co stanowi niepełne 30% całościowej

listy dla wszystkich badanych ekosystemów(210 gatunków; z tej liczby około 10 wyma-gających potwierdzenia właściwości chorobo-twórczych badaniami laboratoryjnymi). Nie-mal taką samą liczbę gatunków wykazano z róż-nych badanych ekosystemów Parku Krajobra-zowego im. Gen. D. Chłapowskiego (APK) kołoTurwi o łącznej powierzchni 17200 ha. Parkten utworzony został celem ochrony za-początkowanych przez D. Chłapowskiego tra-dycji nowoczesnego i wysoko wydajnego rol-nictwa oraz ukształtowania modelowych

struktur krajobrazu rolniczego w oparciu ozdobycze nauk agroekologicznych (RYSZ-KOWSKI i BAŁAZY 1998), sprzyjających ochro-nie środowiska i zasobów przyrody żywej przyzachowaniu intensywnych form produkcji. Po-nieważ analogiczna była również liczba gatun-ków stwierdzonych w śródpolnych użytkachekologicznych, a tylko nieco niższa w obrębiezabudowań gospodarskich, można tę wartośćprzyjąć jako średnią dla krajowych regionów zdominującym rolniczym wykorzystaniemgruntów.

Liczba gatunków grzybów entomopatoge-nicznych, których występowanie stwierdzonow przebadanych drzewostanach leśnych niewchodzących w granice parków narodowych,okazała się sumarycznie dwukrotnie wyższaniż w krajobrazie rolniczym, stanowiąc nie-

pełne 60% ogółu gatunków. W lasach dwóchparków narodowych — Wielkopolskiego(WPN) i Białowieskiego (BPN), które dotych-czas pod względem składu gatunkowego oma-wianych grzybów zostały najlepiej w kraju roz-poznane, liczby stwierdzonych gatunków byłymniejsze, wynosząc odpowiednio 99 i 74, costanowi 47 i 35% całego zbioru. Okazały się onebardzo zbliżone do wyodrębnionej kategoriileśnych i mokradłowych rezerwatów przyrodywraz ostojami różnorodności biologicznej i ichstrefami ochronnymi, w których występowało


Tabela 1. Liczby gatunków grzybów entomopatogenicznych na obszarach o różnym statusie ochron-nym (APK — Park Krajobrazowy im. Gen. D. Chłapowskiego, BPN — Białowieski Park Narodowy, PN —parki narodowe, WPN — Wielkopolski Park Narodowy).

89 gatunków (42%). Mniejsza liczba tych grzy-bów stwierdzona w BPN wynika najprawdopo-dobniej z niemożności przeprowadzenia tamprzez autora rozpoznań równie częstych idokładnych jak w Parku Wielkopolskim. Więk-sza niż w badanych parkach narodowych i re-zerwatach różnorodność gatunkowa w lasachmoże być tłumaczona znacznie większym zróż-nicowaniem regionalnym warunków siedli-skowych i struktury drzewostanów w obrębiewielkopowierzchniowych kompleksów le-śnych, w których występowały również drob-nopowierzchniowe polany, łąki, bagna i zbior-niki wodne, w istotnym stopniu urozmaicającecharakter zbiorowisk roślinnych. Istotnymwnioskiem wynikającym z tych badań jest po-twierdzenie wysokiego stopnia zubożeniazgrupowań grzybów entomopatogenicznychna polach uprawnych w ogóle, a szczególnie wuprawach jednorocznych, podlegających za-zwyczaj najsilniejszej presji agrotechnicznej.Podobnie w analizach dotyczących ekosyste-mów trawiastych weryfikacje statystyczne wy-kazały istnienie istotnych różnic pomiędzyłąkami intensywnie użytkowanymi a nie eks-ploatowanymi oraz poddanymi obniżonej pre-sji gospodarczej (1- lub 2-krotne koszenie wciągu sezonu wegetacyjnego lub umiarkowanei nieciągłe wypasy bydła — BAŁAZY i współaut.2004, w druku), natomiast pomiędzy dwiemaostatnimi grupami środowisk różnice okazałysię nieistotne. Zjawiska ubożenia zasobów bio-

logicznych na obszarach rolniczych zostałyrozpoznane stosunkowo dawno w związku zwielkopowierzchniowymi wylesieniami nacele rolnicze, modernizacją agrotechniki, che-mizacją upraw i przekształceniami stosunkówwodnych (WODZICZKO 1947; RYSZKOWSKI;1985; RYSZKOWSKI i współaut. 1993, 1999),

jednakże grzyby entomopatogeniczne w tychrozważaniach nie były uwzględniane. Jest oczy-wistym, że ubożenie fauny stawonogów pro-wadzić musiało do ograniczenia możliwościprzeżycia patogenów owadów czy pajęcza-ków, zwłaszcza wąsko wyspecjalizowanych wzakresie doboru gospodarzy mono- lub oligofa-gicznych. Prowadzone w Zakładzie Badań Śro-dowiska Rolniczego i Leśnego PAN prace wy-kazały, że niezależnie od uproszczenia składugatunkowego bezkręgowców w wyniku zabie-gów agrotechnicznych z pól eliminowane sągatunki o dużej biomasie (RYSZKOWSKI 1991),co w odniesieniu do większości patogenówgrzybowych przekłada się na niższy potencjałreprodukcyjny, limitowany czerpanymi z ciałagospodarzy zasobami pokarmowymi. W śród-polnych zadrzewieniach, na łąkach oraz w za-roślach towarzyszących bagnom i zbiornikomwodnym skład gatunkowy stawonogów jestzawsze bogatszy, a ich biomasy większe niż napolach uprawnych i występują tam formy odużej biomasie. Stąd wynika duże znaczenietych elementów krajobrazu dla ochrony różno-rodności grzybów entomopatogenicznych.

Dla rozwoju i możliwości przetrwania grzy-bów entomopatogenicznych w określonymśrodowisku równie ważne jak obfitość i różno-rodność potencjalnych gospodarzy są warunkiklimatyczne, a zwłaszcza kształtowanie się sto-sunków wilgotnościowych. Efektywna infek-cja oraz sporulacja większości gatunków możli-

wa jest przy stosunkowo wysokiej wilgotnościwzględnej w otoczeniu, w granicach 75–85%.Jednakże dla dużej ilości gatunków optimummieści się powyżej tego przedziału, a kilkana-ście gatunków zdecydowanie hydrofilnych(Tabela 2) — przystosowanych jest do pasożyt-nictwa w owadach, których stadia preimaginal-


Tabela 2. Gatunki hydrofilne terenów mokradłowych i wodno-lądowych ekotonów.

Entomophthora culicis

Erynia aquatica

E. conica

E. curvispora

* E. delpiniana

* E. gracilis

* E. motana

E. plecopeteri

* Erynia rhizospora

E. seplulchralis

E. variabilis

Eryniopsis longispora

* Tabanomyces milkoi

Gibellula pulchra

Paecilomyces suffultus

* P. borysthenicus

Paecilomyces sp. z larw Lampyris dotychczas formalnie nie opisany

*nie stwierdzone w badanych środowiskach

ne rozwijają się w wodzie lub wśród roślinno-ści litoralnej i bagiennej — wymaga 95–100%wilgotności, gdyż przy jej spadku poniżej tegominimum nie są one zdolne ani do infekowa-nia gospodarzy, ani do wytwarzania zarodni-ków. Tylko bardzo nieliczne spośród krajo-wych gatunków zdolne są do normalnego roz-woju przy wilgotności otoczenia poniżej 70%.Dlatego w okresach długotrwałej suszy w mie-siącach letnich mają miejsce bardzo silne spad-ki frekwencji zakażonych stawonogów. W sy-tuacjach takich deficyty wilgoci łagodzone byćmogą przez szatę roślinną pokrywającą okre-ślone obszary, jeśli wody gruntowe pierwsze-go poziomu znajdują się w zasięgu systemówkorzeniowych roślin wchodzących w składtych zbiorowisk florystycznych. Na większościobszarów naszego kraju warunek ten spełniająrośliny drzewiaste, które ponadto, jeśli wystę-pują skupiskowo w postaci lasów, kęp czypasm, tworzą zazwyczaj zbiorowiska wielopię-trowe, z wyodrębnionymi warstwami roślin-ności zielnej, runa i krzewów tworzących pod-szyt pod okapem drzew wysokopiennych, czę-sto również tworzących dwie warstwy jeśli od-powiednio kształtowany jest skład gatunkowydrzew. Dzięki zasilaniu zbiorowiska roślinne-go z zasobów wód gruntowych wzrasta w jegownętrzu wilgotność powietrza, a ocienieniewarstw podokapowych wpływa na obniżenieewapotranspiracji w piętrach runa i podszytu,przez co wydłużają się okresy silniejszego uwil-gotnienia w warstwach przyziemnych. Pozwa-la to na zachowanie żywotności grzybni, a wokresach nocnego wzrostu wilgotności rów-nież na infekcję oraz ograniczone zarodniko-wanie grzybów rozwijających się na stawono-gach żyjących wśród roślinności naziemnej,gdzie wilgotność względna nawet w okresachbezopadowych może nocą osiągać powyżej80% (MOLGA 1980), utrzymując się w zależno-ści od temperatury i nasłonecznienia do go-dzin przedpołudniowych. Dzięki temu zwarte iwielopiętrowe lasy i zadrzewienia, które — jakto już wykazano wyżej są ostojami bogatej róż-norodności zwierząt bezkręgowych, wśródktórych dominują zwykle stawonogi —wpływają również na złagodzenie skutkówkrótkookresowych niedoborów wilgoci, umo-żliwiając przetrwanie entomopatogenicznychgrzybów. Podobne procesy mają również miej-sce w zbiorowiskach zwartej roślinności ziel-nej oraz w uprawach rolnych w okresach ichwegetacji, jednakże poza zbiorowiskami wil-gotnych łąk i szuwarów oraz upraw wielolet-

nich i głęboko ukorzeniających się (np. lucer-ny czy buraka cukrowego), przesuszenie nastę-puje w stosunkowo krótkim czasie, ze względuna ostry gradient spadku wilgotności względ-nej powietrza ponad warstwą przyziemnej ro-ślinności, spowodowany brakiem odgórnegoocieniania (KĘDZIORA i współaut. 2000). Póź-noletni i jesienny wzrost średniej wilgotnościwzględnej w areałach pól uprawnych do około80%, a w lasach do 90%, umożliwia już nie-zakłócony rozwój większości entomopatoge-nicznych grzybów mitosporowych, zwłaszczaz rodzajów Beauveria, Gibellula, Hirsutella,

Lecanicillium i Paecilomyces, które osiągają wtym czasie maksima zarówno powodowanychprzypadków chorób jak i zagęszczenia zarodni-ków w środowiskach, i stan taki trwa aż dookresu zimowej diapauzy.

Źródłami materiału infekcyjnego mogą byćnawet bardzo małe powierzchniowo skupiskanaturalnej lub seminaturalnej roślinności, nie-koniecznie podlegające którejś z form ustawo-wej ochrony. Dla przykładu, w wąskich pa-smach przydroży porośniętych trawami wśródpól uprawnych i w obrębie osad wiejskich by-tuje regularnie 4–5 gatunków strzępczaków zrodzaju Hirsutella zarażających fitofagiczneroztocze Abacarus hystrix, a częstymi kompo-nentami są również owadomorki z rodzaju Ne-

ozygites (Ryc. 1B) zarażające wciornastki, orazEntomophtora spp. i Pandora spp. na drob-nych cykadach muchówkach (MIĘTKIEWSKI iwspółaut. 2003). Kępy zadrzewień i zakrze-wień, niewielkie zabagnienia i pobrzeża śród-polnych stawów oraz cieków, porośnięte ro-ślinnością darniową i szuwarową stanowią za-zwyczaj ostoje wyraźnie większej różnorodno-ści tych grzybów niż pola uprawne. Dlategobez względu na status ochronny obszarówprzyległych powinny one być chronione analo-gicznie jak użytki ekologiczne.

O ile dla obfitości i ciągłości występowaniagrzybów entomopatogenicznych pośrednieoddziaływanie roślinności poprzez zabezpie-czenie zasobów gospodarzy i odpowiedniejwilgotności są bardzo istotne, to związki bez-pośrednie między nimi a poszczególnymi ga-tunkami roślin lub ich zbiorowiskami są bar-dzo słabo zdefiniowane. Na podstawie poczy-nionych w trakcie badań obserwacji wydajesię, że zakażone osobniki niektórych gatunkówstawonogów wybiórczo lokują się w fazie prze-dagonalnej na liściach niektórych tylko roślin.Tak np. osobniki pluskwiaka Dicyphus palli-

dus w niezmiernie gatunkowo bogatym runie


lasów grądowych WPN obumierały wyłącznieprzytwierdzone rizoidami patogena Zoophtho-

ra aphrophorae do spodniej strony liści czy-śćca leśnego, z którą to rośliną pluskwiak tenwydaje się być powiązany troficznie, natomiastobumarłe z tej samej przyczyny osobniki po-krewnych pluskwiaków oraz skoczków Auche-norrhyncha znajdowano pod liśćmi podbiału,pokrzywy, jeżyn i leszczyny. Różne gatunki mu-chówek obumarłych w wyniku zakażeniaprzez owadomorki Pandora muscivora czyZoophtora autumnalis znajdowano w podszy-cie lasów liściastych przytwierdzone do liścileszczyny, malin, młodych lip, wiązów, dębów,klonów, jaworów i buków, natomiast brak ichbyło na liściach bzu czarnego, trzmieliny, kru-szyny i czeremchy zwyczajnej. W szuwaro-wych zbiorowiskach z dominacją trzciny na te-renach łąkowo-bagiennych koło Laufen (Niem-cy) pająki obumarłe w wyniku infekcji przezGibellula leiopus znajdowano niemal wy-łącznie na liściach niecierpka drobnokwiato-wego, pomimo obecności niecierpka pospoli-tego i innych dwuliściennych. W kępowych za-drzewieniach śródpolnych Pikardii (Francja)porażone przez owadomorka Furia sciarae

muchówki z rodziny Sciaridae przytwierdzonebyły najczęściej do spodniej strony liści jeżyn,rzadko także siewek leszczyny, dębu lub cze-remchy zwyczajnej, natomiast brak ich było naliściach dominującego w runie bluszczu. Spo-śród innych roślin drzewiastych nigdy nie zna-leziono owadów zarażonych przez grzyby z tejgrupy na liściach topoli, czeremchy ameryka-ńskiej, bzu czarnego, czereśni ptasiej, kruszynyi agrestu, pomimo ich powszechnego i częstolicznego, występowania na sąsiednich drze-wach i krzewach. Nie jest w chwili obecnej mo-żliwe określenie bez specjalnych badań, czy za-obserwowane preferencje wynikają z wybiór-

czości samych stawonogów, czy też są wyra-zem behawioralnych adaptacji indukowanychw procesie chorobowym — jak scharakteryzo-wana przez BATKO (1974) migracja chorychowadów do miejsc sprzyjających łańcuchowejkontynuacji przypadków zakażeń. W toku ba-dań spotykano również naturalne lub półnatu-ralne środowiska leśne lub bagienne o silniezubożałym składzie gatunkowym omawianychgrzybów. Do takich należały suche bory sosno-we na zandrowych i wydmowych siedliskachw północno-zachodniej Polsce oraz zwarte ijednogatunkowe świerczyny na glebach more-nowych Pojezierza Mazurskiego i podalpej-skich obszarów południowej Bawarii w okoli-cach Laufen. W drzewostanach takich stwier-dzano zazwyczaj większą różnorodność grzy-bów entomopatogenicznych w żerowiskachkambio- i ksylofagicznych owadów niż wściółce leśnej i na roślinności runa, a domino-wały zawsze dwa gatunki najpospolitszychstrzępczaków, B. bassiana i P. farinosus. Moż-na przypuszczać, że głównymi przyczynamiubóstwa grzybów entomopatogenicznych sąw nich oddziaływania allelopatyczne drzewiglastych i mało zróżnicowany skład roślinno-ści runa w drzewostanach sosnowych, a całko-wity niemal jej brak w świerczynach. W katego-rii ekosystemów trawiastych były to na tych sa-mych terenach gatunkowo ubogie zbiorowi-ska turzycowe oraz szuwary z dużym udziałemwiązówki błotnej w dolinach cieków i lądo-wiejących rynnach jeziornych. Oprócz nielicz-nych owadów z grzybniami wymienionych wy-żej gatunków spotykano w nich sporadyczniepająki zarażone przez Gibellula pulchra, jedna-kże generalnie należały one do środowisk obardzo silnie zredukowanym składzie gatunko-wym entomofauny.

PODSUMOWANIE I WNIOSKI

Panująca dość powszechnie opinia o grzy-bach entomopatogenicznych, a także o innychgrupach patogenów stawonogów jako o orga-nizmach generalnie pożytecznych nie jest wpełni słuszna. Prawdą jest, że spełniają one wa-żne funkcje regulacyjne w populacjach stawo-nogów, jak również, że w okresach nadmierne-go rozmnożenia się wielu gatunków szkodli-wych dla gospodarki lub zdrowia człowieka sąone zdolne obniżyć ich populacje do poziomunieszkodliwego, często nawet w sposób bar-

dzo gwałtowny w krótkim czasie. Pamiętać jed-nak trzeba, że większość spośród poznanychdotychczas gatunków tych grzybów zdolna jestzarażać stawonogi pożyteczne lub uważaneprzez człowieka za nieszkodliwe saprofagi,które jednakże spełniają w środowisku ważnefunkcje, zwłaszcza w procesach glebotwór-czych i transformacji materii organicznej. Dla-tego w programach wykorzystania grzybówentomopatogenicznych, a szerzej również in-nych chorobotwórczych mikroorganizmów,


wiele uwagi poświęca się bezpieczeństwu ichstosowania, mając na względzie zarówno zdro-wie człowieka, jak i ograniczenie narażenia naniezamierzone infekcje innych organizmówżywych, nie będących celem zabiegów ochron-nych.

Założeniem współczesnego podejścia doproblemu ograniczania szkód w uprawachrolnych powodowanych przez różne czynnikibiotyczne, jak również narażenia zdrowiaczłowieka i zwierząt hodowlanych na cho-roby rozprzestrzeniane przez zwierzęta, jestintegracja bardzo zróżnicowanych działańukierunkowanych na obniżenie strat do po-ziomu poniżej progu ekonomicznej szkodli-wości. Jego zaletą jest powiązanie elementówprewencji z unikaniem sytuacji mogącychprowadzić do zagrożeń, bieżącej kontroli po-tencjalnych zagrożeń oraz aktywnego zwal-czania czynników sprawczych w przypadkachuzasadnionych. Określa się je ogólnie mianem„integrated pest management” (skrót IPM) i wich zakresy wchodzi zazwyczaj aplikacja bio-logicznych czynników wspierających walkęze szkodnikami. WAY i VAN EMDEN (2000)przytaczają szereg przykładów uwieńczonychsukcesem kompleksowych działań, podejm-owanych na duża skalę. Zwracają jednak uwa-gę na konieczność ponoszenia określonychkosztów ich wprowadzania — wiążą się onebowiem często z daleko idącą modyfikacją lubzmianami stosowanych tradycyjnie systemówrolniczych. Na ponoszenie tych kosztów niemogą sobie pozwolić społeczeństwa ubogie,gdzie prymitywne sposoby uprawy, stwa-rzające duże zagrożenie środowiska, dykto-wane są koniecznością, dla zdobycia mini-mum środków do życia. Wśród istotnychuwarunkowań wprowadzania elementówbiologicznego zwalczania do programów IPMLACEY i współaut. (2001) wskazują między in-nymi potrzebę zwiększania wirulencji patoge-nów, poprawę ich przystosowań do ekstre-malnych warunków środowiskowych (niskatemperatura czy niedobór wody) oraz wzrosttempa obumierania szkodników po zasto-sowaniu biopreparatów, jak również potrze-bę akceptacji zarówno przez rolników, jak iprzez ogół społeczeństwa nowych elementówwprowadzanych do systemów produkcji żyw-ności i ochrony plonów. Oprócz klasycznej se-lekcji szczepów mikroorganizmów wymagato poszerzania zakresu genetycznej modyfika-cji organizmów, która, podobnie jak podno-szenie kosztów, napotyka na duże opory w

wielu krajach. Dlatego autorzy ci przewidują,że w warunkach wolnego rynku liczne kom-ponenty wartościowe z punktu widzenia bio-logicznego zwalczania szkodników, mogą byćdo praktyki gospodarczej wprowadzane zdużymi opóźnieniami. EHLER i BOTTRELL(2000), oceniając krytycznie 30-letni okres re-alizacji IPM, wskazywali niekonsekwencjęwielu działań skierowanych głównie na przed-stawienie metod zwalczania szkodników, anie dróg ograniczania stosowania pestycy-dów. Jako niewystarczające ocenili oni rów-nież kompetencje służb, które powinny sp-rawować nadzór nad realizacją programowy-ch zadań, tym bardziej, że nakreślone w nichzasady były wprowadzone zaledwie na po-wierzchni 4–8% gruntów uprawnych USA. Wartykule nie ma jednakże odniesień do zagad-nień kształtowania warunków środo-wiskowych, jako jednego z ważnych elemen-tów IPM. W rozważaniach prognostycznych oprzyszłości ochrony roślin w XXI w. LIPA(1998) poświęcił krótki rozdział perspekty-wom zwiększania różnorodności biologicznejw uprawach poprzez modyfikacje ich składugatunkowego oraz wprowadzanie pasm roś-linności drzewiastej. Ekologiczne podstawywspółczesnej ochrony roślin najszerzej i wsposób bardzo kompetentny przedstawiłFERRON (2000) w kontekście najnowszychuwarunkowań wynikających z realizacji kon-cepcji zrównoważonego rozwoju. Nie wy-kluczając racjonalnego stosowania pestycy-dów, wskazuje on potrzeby kształtowaniazgrupowań organizmów poprzez różnico-wanie strukturalne zbiorowisk roślinnych,upraw i całych krajobrazów, zwiększanieróżnorodności biologicznej i sterowanie po-pulacjami zarówno fito, jak i entomofagów wkierunku utrzymywania równowagi pomię-dzy poszczególnymi grupami troficznymizwierząt. Dostosowane do tych potrzeb ba-dania naukowe nie mogą pomijać roli elemen-tów marginalnych nie wykorzystywanych dlaprodukcji w krajobrazach rolniczych. Musząone również być tak ukierunkowane, aby do-starczały miarodajnych podstaw do podejm-owania decyzji w sprawach niedostateczniejeszcze rozpoznanych. Tak rozumiana kon-cepcja, którą autor określa jako racjonalną (fr.raisonée) koresponduje w pełni z opracowy-wanymi w Zakładzie Badań Środowiska Rol-niczego i Leśnego PAN zasadami integracjigospodarki rolnej z ochroną przyrody i środo-wiska (RYSZKOWSKI i współaut. 1990, 1996).


W realizacji IPM grzyby entomopatogenicznesą uwzględniane jako ważna grupa organiz-mów pożytecznych. Na podstawie uzyska-nych wyników można stwierdzić, że lasy,parki narodowe, rezerwaty przyrody, mo-kradła i tereny ostojowe różnorodności bio-logicznej oraz ich strefy ochronne należą dooptymalnych środowisk sprzyjających za-chowaniu ich różnorodności. Na obszarachrolniczych ich skład gatunkowy jest średnio opołowę uboższy, a głównymi czynnikami za-chowania ich względnie dużej różnorodnościsą:— trwałe utrzymywanie gatunkowo bogatych

zgrupowań stawonogów będących poten-cjalnymi gospodarzami tych patogenów;

— zachowanie w strukturze krajobrazu ele-mentów o cechach użytków ekologicz-nych, a zwłaszcza pasm i skupisk wielo-piętrowej roślinności drzewiastej oraz łąk,bagien, szuwarów, zadarnionych miedz,skarp, przydroży i pobrzeży zbiornikówwodnych;

— utrzymywanie w systemie płodozmianówwieloletnich upraw roślin pastewnychzwłaszcza motylkowatych;

— ograniczone do niezbędnego minimum ilo-ści i rodzaje zabiegów uprawowych orazochronnych.

SIGNIFICANCE OF PROTECTED AREAS FOR THE PRESERVATION OF ENTOMOPATHOGENICFUNGI

S u m m a r y

Entomopathogenic fungi are a group of microor-ganisms important for the regulation of arthropod pop-ulations both in natural and managed ecosystems.Hence, they have been for a long time of pest control in-terest and numerous species have been included intointegrated pest management (IPM) programmes.Long-term studies on their occurrence in terrestrialhabitats showed strong impoverishment of their diver-sity in agricultural landscape, as compared with forests,in general, and with different legally protected areas,such as national parks, nature reserves, landscapeparks, biodiversity refuges and their protected zones.The protected areas as favouring rich diversity of ar-thropods perform well the function of their pathogens’refuges, thanks to great differentiation of habitats and –what is especially important for the fungi – to mainte-nance of appropriate humidity conditions in many-lay-ered vegetation. From the total number of 210 speciesof the entomopathogenic fungi reported within theseinvestigations more than 60% were collected in such le-gally protected ecosystems or areas deserving protec-tion. Only less than 20 species of entomopathogenichyphomycetes and entomophthorales occur more orless regularly in one-year cereal and row crops, and notmore than 3-5 species significantly influence at timessome pest insect populations (for instance

Entomophthora muscae affecting anthomyid flies —mostly Delia floralis, E. planchoniana and Pandora

neoaphidis on aphids or Beauveria bassiana causingautumnal mortality of the Colorado potato beetle andSitona weevils). Quantitative estimations showedhighly significant differences in spore and infectedhost cadavers densities between arable fields and allother habitats – including perennial crops of clover andalfalfa, extensively utilized meadows, mid-field,shelterbelts and woodlots, swamps and riparian plantcommunities surrounding water bodies. All these mar-ginal habitats are characterized by greater than cerealand row crops diversities of arthropods and by the in-creased number of entomopathogenic fungi in agricul-tural landscape up to about 60 species. However, instructurally simplified landscapes of big fields devoidof afforestations and differentiating them natural orseminatural elements these fungi are by a half less nu-merous, and only weeds, grassy balks or roadsides, ifpresent, enrich their diversity. Generally, differentia-tion, immediate proximity of meadows, forests, naturereserves, swamps and abandoned fields or non utilizedgrasslands, as well as limited tillage and pesticide appli-cation, should be considered the main factors contrib-uting to enhancement in agricultural areas of their re-sources and diversity.

LITERATURA

BAŁAZY S., 1997. Diversity of entomopathogenic fungi

in agricultural landscapes of Poland and France.

[W:] Ecological management of countryside in

Poland and France. RYSZKOWSKI L., WICHEREK S.(red.). Research Centre for Agricultural and ForestEnvironment, Pol. Acad. Sci., Poznań, 101–111.

BAŁAZY S., 2000. Zróżnicowanie grup funkcjonalnych

grzybów entomopatogenicznych. Biotechnologia3, 11–32.

BAŁAZY S., KARG J., VOGEL M., 2004. Comparative study

on entomopathogenic fungi in grassland ecosyste-

ms. Agricult., Ecosyst. Environm. (w druku).


BASSI A, 1935. Del mal de segno, calcinaccio o

moscardino, malattia che affliegge i bachi da sta e

sul modo di liberalne le bigattaje onche le pin

infestate. Parte prima. Teoria. Orcesi, Lodi.BATKO A., 1974. Filogeneza a struktury taksonomi-

czne Entomophthoraceae. [W:] Ewolucja biolo-

giczna. Szkice teoretyczne i metodologiczne.

NOWIŃSKI C. (red.). Wrocław-Warszawa-Kra-ków-Gdańsk, 209–305.

CHARNLEY A. K., 1990. Secondary metabolities, toxins

and entomopathogenic fungi: an evolutionary

perspective. Vth Intern. Colloq. Invertebr. Pathol.,Proc. & Abstr. Adelaide, 303–307.

CHARNLEY A., K., ST. LEGER R. J., 1991. The role of cuticle

degrading enzymes in fungal pathogenic in in-

sects. COLE G. T., HOCH H. C. (red.). Plenum Press.New York, 267–286.

DOWD P. F., 2002. Antiinsectan compounds derived

from microorganisms. [W:] Microbial

biopesticides. KOUL O., DHALIWAL G. S. (red.).Taulor & Francis, London-New York, 13–115.

EHLER L. E., BOTTRELL D. G., 2000. L’illusion de la protec-

tion intégrée des cultures. Cour. Environ. INRA 40,85–88.

FERRON P., 2000. Bases écologiques de la protection des

cultures. Gestion des populations et

aménagement de leurs habitats. Cour. del’Environ. INRA 41, 33–41.

KĘDZIORA A., OLEJNIK J., TUCHOŁKA S., LEŚNY J., 2000.Evapotranspiration within the Wielkopolska and

Cessičres landscapes. [W:] L’eau de la cellule au

paysage. WICHEREK S. (red.). Elsevier — collectionenvironnement, Paris, 93–104.

KOŁACZKOWSKA M., CHRZANOWSKA J., BANIA J., 1997. En-

zymy hydrolityczne entomopatogennych grzyb-

ów i ich rola w patogenezie. Post. Nauk Roln. 6/96,31–43.

LACEY L. A., FRUTOS R., KAYA H. K., VAIL P., 2001. Insect

pathogens as biological control agents: Do they

have a future? Biol. Contr. 21, 230–248.LEOPOLD H., SAMŠINÁKOVA A., MIŠIKOVA S., 1973. Der en-

zymatische Charakter der durch den entomo-

phagen Pilz Beauveria bassiana sezernierten

toxischen Stoffe und die Stimulation ihrer Bil-

dung. Zbl. Bakt. Abt. II. 128, 31–41.LIPA J. J., 1963. Polska analityczna bibliografia chorób

owadów. Część I. Choroby i mikrobialne

zwalczanie szkodliwych owadów. PraceNaukowe Instytutu Ochrony Roślin 5, 3-100.

LIPA J. J., 1998. Entomologia stosowana i ochrona

roślin w XXI wieku. Wiad. Entomol. 17, 51–77.MIĘTKIEWSKI R., BAŁAZY S., TKACZUK C., 2003. Mikozy

szpecili (Acari Eriophyidea) występujących na

trawach. Post. Ochr. Rośl. 43, 268–276.MOLGA M., 1980. Meteorologia rolnicza. Państwowe

Wydawnictwo Rolnicze i Leśne, Warszawa.RYSZKOWSKI L., 1985. Impoverishment of soil fauna

due to agriculture. Intecol Bull. 12, 7–17.RYSZKOWSKI L., 1991. The dissipation of energy

through soil invertebrates in wheat field and

meadow. [W:] Modern ecology. Basic and applied

aspects. ESSER G., OVERDIECK D. (red.). Elsevier.Londyn-New York-Tokyo, 433–455.

RYSZKOWSKI L., BAŁAZY S. (red.), 1998. Kształtowanie

środowiska rolniczego na przykładzie Parku

Krajobrazowego im. Gen. D. Chłapowskiego.

Zakład Badań Środowiska Rolniczego i LeśnegoPAN, Poznań.

RYSZKOWSKI L., MARCINEK J., KĘDZIORA A. (red.), 1990.Obieg wody i bariery biogeochemiczne w

krajobrazie rolniczym. Zakład Badań ŚrodowiskaRolniczego i Leśnego PAN, Poznań.

RYSZKOWSKI L., FRENCH N. R., KĘDZIORA A. (red.), 1996.Dynamics of an agricultural landscape. ZakładBadań Środowiska Rolniczego i Leśnego PAN,Poznań.

RYSZKOWSKI L., KARG J., MARGARIT G., PAOLETTI M. G.,ZLOTIN R., 1993. Above-ground insect biomass in

agricultural landscapes in Europe. [W:] Land-

scape ecology and agroecosystems. BUNCE R. G. H.,RYSZKOWSKI L. PAOLETTI M. G. (red.), Lewis Publ.Boca Raton-AnnArbor-London-Tokyo, 71–83.

RYSZKOWSKI L., KARG J., KUJAWA K., 1999. Ochrona i

kształtowanie różnorodności biologicznej w

krajobrazie rolniczym. [W:] Uwarunkowania

różnorodności biologicznej i krajobrazowej.

RYSZKOWSKI L., BAŁAZY S. (red.), Zakład BadańŚrodowiska Rolniczego i Leśnego PAN, Poznań,59–80.

ST. LEGER R. J., COOPER R. M., CHARNLEY A. K., 1986. Cuti-

cle degrading enzymes of entomopathogenic

fungi: regulation of production of chitinolytic en-

zymes. J. Gen. Microbiol. 132, 1509–1517.SZAFRANEK B., SYNAK E., MALIŃSKI E., NAWROT J.,

SOSNOWSKA D., WICIENCKI Z., SZAFRANEK J., 1997.Function of insect cuticular lipids. [W:] Insects.

Chemical, physiological and environmental as-

pects. KONOPIŃSKA D., GOLDSWORTHY G., NACHMAN

R. J., NAWROT J., ORCHARD I., ROSIŃSKI G. (red.). Uni-versity of Wrocław, 26–38.

TZEAN S. S., HSIEH L. S., WU W. J., 1997. Atlas of

entomopathogenic fungi from Taiwan. Councilof Agriculture, Executive Yuan, Taipei.

WODZICZKO A. (red.), 1947. Stepowienie Wielkopolski.

Prace Kom. Mat. Przyr. PTPN 10, 139–235.WAY M. J., VAN EMDEN H. F., 2000. Integrated pest man-

agement in practice – pathways towards success-

ful application. Elsevier, Crop Protect. 19,81–103.

ZARE R., GAMS M., 2001. A revision of Verticillium sec-

tion Prostata. IV. The genera Lecanicillium and

Simplicillium gen. nov. Nova Hedwigia 73, 1–50.ZACHARUK R. Y., 1970. Fine structure of the fungus

Metarhizium anisopliae infecting three species of

larval Elateridae (Coleoptera). III. Penetration of

the host integument. J. Invertebr. Pathol. 15,372–396.


Tom 53, 2004 Strony 5–16 - kosmos.icm.edu.plkosmos.icm.edu.pl/PDF/2004/5.pdf · Chytridiomycota,...

Documents

Transcript of Tom 53, 2004 Strony 5–16 - kosmos.icm.edu.plkosmos.icm.edu.pl/PDF/2004/5.pdf · Chytridiomycota,...