ACTA BIOLOGICA VENEZUELICA - Instituto de Zoología y...

VOL. 38

N° 1

UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA

FACULTAD DE CIENCIAS

INSTITUTO DE ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA TROPICAL

VENEZUELICA

ACTA BIOLOGICA

Fundada en 1951

PORTADA Batophora occidentalis y Batophora oerstedii. Cortes transversales del talo mostrando verticilo fértil con gametóforos, en este Número: Rodríguez Reyes y col. Imágenes modificadas y

compuestas por Ana Bonilla.

UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA

FACULTAD DE CIENCIAS

INSTITUTO DE ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA TROPICAL

Acta Biologica Venezuelica

VOLUMEN XXXVIII No. 1 ENERO – JUNIO 2018

VE ISSN 001-5326 Depósito Legal 195102DF414

Publicada por el Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela

Directora – Editora: Dra. Ana Bonilla

Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV

Editores:

Dr. Héctor López Rojas Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV

Dra. María Beatriz Barreto Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV

Dra. María Eugenia Grillet Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV

Dr. Juan Carlos Navarro Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV.

Dr. Antonio Machado-Allison Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV

Dr. Nelson Ramírez Instituto de Biología Experimental, UCV

INSTITUTO DE ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA TROPICAL Facultad de Ciencias de la Universidad Central de Venezuela, Paseo Los

Ilustres, Los Chaguaramos, Caracas, Venezuela. Apartado postal 47058 - Caracas 1041-A, VENEZUELA Teléfono: +58-212-605.1406 Fax: +58-212- 605.1204

Acta Biol. Venez., Vol. 38(1): i-ii EDITORIAL

Enero-Junio, 2018

___________________________________________________________________

INVESTIGACIONES CIENTÍFICAS EN VENEZUELA: PERSEVERANCIA ANTE LA CRISIS

Ana Bonilla Rivero

Universidad Central de Venezuela, Instituto de Zoología y Ecología Tropical,

Centro Museo de Biología de la Universidad Central de Venezuela (CMBUCV), Caracas, Venezuela. [email protected]

Con la publicación de seis trabajos libres en las áreas de zoología,

ecología y botánica en este Número 1 del Volumen 38 correspondiente al año 2018, Acta Biologica Venezuelica, alcanza 67 años de edición ininterrumpida desde su fundación en 1951. Continuamos así empeñados en la divulgación de trabajos científicos desarrollados dentro y fuera de Venezuela, aún en medio de la crisis económica y social que nos acorrala. Sin fuentes de financiamiento nacionales, y muchas veces apelando a los exiguos recursos con que todavía cuentan las instituciones científicas del país, la labor continuada de Acta demuestra la perseverancia de la comunidad científica nacional comprometida en llevar a cabo investigaciones científicas de calidad y publicar sus resultados, siempre con la confianza de que tendremos un cambio concreto en el futuro cercano.

El conocimiento de las posibles especies zooplanctónicas invasoras

en el sistema de Maracaibo, al noroeste de Venezuela (Hernández y col.)

nos alerta sobre el riesgo del transporte e introducción de especies exóticas al país; la información sobre la fauna de vertebrados (aves y mamíferos) de una Dependencia Federal Venezolana, el Archipiélago Los Testigos, nos muestra la presencia de especies endémicas, exóticas y migratorias, destacando una especie de ave como Vulnerable y una subespecie de conejo como Extinta (Bisbal y col.). En otro artículo, Morales nos señala la importancia de la estructuración de las comunidades de aves de los humedales de Venezuela y su dependencia de las condiciones de los ambientes acuáticos continentales y marino costeros; Hokche y Ramírez estudiaron la depredación predispersión

por insectos en Bauhinia de Venezuela, a fin de determinar preferencias de acuerdo con la ubicación de la semilla. Por otra parte, la diferenciación taxonómica de especies de algas del género Batophora localizadas al oriente de Venezuela, combinó exitosamente análisis métricos, morfológicos y reproductivos. Finalmente, el estudio de la ecología trófica de un bagre (Pterodoras rivasi) del río Arauca, sugiere que esta especie podría tener un importantísimo papel biológico como dispersora de semillas de plantas de los bosques ribereños de este río.

ACTA BIOLOGICA VENEZUELICA VOL. 38 (1)

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Estos estudios nos revelan distintos aspectos fundamentales de la biología de diferentes grupos bióticos y aportan conocimientos que, de ser tomados en consideración por las autoridades competentes, nos permitirían diseñar planes de conservación o manejo de los mismos, teniendo en cuenta su identidad taxonómica cierta, los factores que pueden estar condicionando sus historias de vida o el papel de cada

especie dentro de los ecosistemas. Acentúan también, la importancia de la conservación de nuestra diversidad biológica, así como la importancia del estudio, preservación y financiamiento del patrimonio nacional representado por las colecciones biológicas depositadas en los museos del país.

Acta Biol. Venez., Vol. 38(1):1-14 ARTÍCULO

Enero-Junio, 2018

Recibido: enero 2017 Aceptado: octubre 2017

ZOOPLANCTON DE AGUAS DE LASTRE DE BUQUES QUE ARRIBAN AL SISTEMA DE MARACAIBO, VENEZUELA

Nancy Hernández1*, Randi Guerrero2, María Bracho3, Félix Morales4,

Jhonny Navarrete5 y Alex Castro6

1Universidad del Zulia (LUZ), Laboratorio de Ecología, Facultad de Agronomía,

Maracaibo, Venezuela. 2Universidad del Zulia (LUZ), Laboratorio de Zoología de

Invertebrados, Facultad Experimental de Ciencias, Maracaibo, Venezuela. 3Universidad del Zulia (LUZ), Laboratorio de Oceanografía y Sistemática

Molecular, Facultad Experimental de Ciencias, Maracaibo, Venezuela. 4Escuela

Superior Politécnica del Litoral (ESPOL), Facultad de Ciencias de la Vida,

Guayaquil, Ecuador. 5Escuela Superior Politécnica Agropecuaria de Manabí

“Manuel Félix López” (ESPAM FML), Área agroindustrial, Manabí, Ecuador. 6Universidad Agraria del Ecuador (UAE), Facultad de Ciencias Agrarias,

Guayaquil, Ecuador. *[email protected]

RESUMEN

Las aguas de lastre son reconocidas mundialmente como uno de los principales medios de transporte de las especies invasoras. El sistema de Maracaibo es un gran estuario navegado constantemente por

grandes barcos debido al comercio petrolero y sus derivados, esto representa un riesgo constante de invasión. Por ello, en esta investigación se planteó como objetivo identificar las especies zooplanctónicas

potencialmente invasoras en el sistema de Maracaibo a través de las aguas de lastre. Para la toma de muestras se realizaron diez visitas a embarcaciones durante los años 2012-2013, la toma de muestra se

realizó con la ayuda de una red de plancton (apertura del poro de la malla = 150 µm), la cual fue introducida a través de las escotillas ubicadas en cubierta. Como resultado se registraron 72 taxones, siendo el más representativo del zooplancton Acartia tonsa, seguido de ácaros marinos pertenecientes a

la familia Halacaridae, ambos pertenecientes al Phylum Arthropoda, y organismos del meroplancton como larvas veliger, de poliquetos y de anémona. Se determinó la presencia de organismos que no

cuentan con reportes para el sistema como la familia Halacaridae, los copépodos Euterpina acutifrons,

Clytemnestra sp., Paralaophonte sp., Oncaea mediterranea, O. venusta, Acartia clausi, Clausocalanus sp., Calanopia americana y Oithona simplex, en su mayoría de distribución cosmopolita, y el cnidario

Bougainvillia sp. Esta investigación pretende motivar un alerta que proyecte el riesgo del transporte de especies en las aguas de lastre descargadas al sistema de Maracaibo, e incentivar a las autoridades

competentes a implementar controles en éste y otros puertos del país.

Palabras clave: aguas de lastre, zooplancton, sistema de Maracaibo, especies

exóticas, buques.

Zooplankton in the ballast waters of ships entering the Maracaibo system, Venezuela

Abstract

The ballast water are recognized worldwide as one of the main means of transport of invasive species. The Maracaibo system is a large estuary constantly browsed large ships due to oil trade and

its derivatives, represents a constant risk of invasion. The objective of this research was to identify exotic zooplankton species brought in the ballast water and capable of invading the Maracaibo


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system. For the sampling ten visits were made to vessels during the years 2012-2013, sampling was performed with the help of a plankton net (mesh pore diameter = 150 µm) was introduced through

the hatches located on the deck of the boat. As a result 72 taxa were recorded, the most representative taxon Acartia tonsa followed by marine mites belonging to the family Halacaridae, both belonging to

Phylum Arthropoda, and organism of meroplankton as larvae veliger, polychaete larvae and anemone larvae. It was determined the presence of organisms that do not have reports previous to the system

as the family Halacaridae, the copepods Euterpina acutifrons, Clytemnestra sp., Paralaophonte sp., Oncaea mediterranea, O. venusta, Acartia clausi, Clausocalanus sp., Calanopia americana and

Oithona simplex being these in your most cosmopolitan distribution and the Cnidarian Bougainvillia sp. This research aims to motivate an alert that projects the risk of the transport of species in the

ballast water discharged to the Maracaibo system, and to encourage the competent authorities to implement controls in this and other ports of the country.

Keywords: Ballast water, zooplankton, Maracaibo system, exotic species, ships.

INTRODUCCIÓN El comienzo de la exploración por parte de los europeos y su posterior

expansión se ha traducido en el transporte de miles de especies en todos los océanos del mundo (Carlton, 2001). Cerca de 4.000 especies se han transferido a nivel mundial a través de los buques y, aproximadamente la mitad de todas las especies exóticas registradas hasta la fecha se han establecido en nuevos hábitats (Gollasch, 2007). Ejemplo de ello es el mejillón cebra Dreissena polymorpha (Álvarez, 2002) y el cangrejo verde europeo Carcinus maenas (Sarasúa, 2006), introducidos por aguas de lastre desde Europa a las costas de Hawái, Estados Unidos, Panamá, Madagascar, mar Rojo, India, Australia y Tasmania.

Más de 1.000 especies acuáticas introducidas, que van desde algas

unicelulares hasta vertebrados, se han encontrado en las aguas costeras europeas, incluyendo las vías de navegación para buques de alta mar y cuerpos de agua adyacentes (Gollasch, 2007). Resultados similares se encontraron en aguas de América del Norte, en donde cerca de 400 especies no nativas de invertebrados y algas han establecido poblaciones en las aguas marinas y estuarinas. El 28% de estas invasiones reportadas corresponden a crustáceos, presentándose como el grupo taxonómico con el mayor número de especies (Ruiz y col., 2011). Rusia, China, y muchos otros países del mundo han reportado la presencia de

especies no autóctonas en sus hábitats naturales; prácticamente todas las regiones de los océanos del mundo han experimentado la introducción de especies marinas (Chu y col., 1997; Carlton, 2001; Hewitt y col., 2009; Zvyagintsev y col., 2009).

La mayor parte del comercio mundial se produce mediante el envío

entre puertos, ubicados casi siempre en bahías y estuarios, siendo los cascos de los barcos y las aguas de lastre los principales vectores para la transferencia de organismos (Minchin y Gollasch, 2003; Rup y col.,

2010). Con el fin de disminuir el efecto del agua de lastre, la

Hernández y col.: Zooplancton de aguas de lastre de buques

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Organización Marítima Internacional (OMI), desarrolló el convenio MARPOL para prevenir y eliminar la transferencia de organismos acuáticos perjudiciales y agentes patógenos (Davidson y Simkanin, 2012). Entre las propuestas se pueden nombrar: la reducción o eliminación de toma de agua de lastre en la oscuridad, la toma de lastre en aguas poco profundas, así como evitar la toma de lastre en lugares en los que las hélices del barco puedan levantar los sedimentos. Dentro de los tratamientos se ha propuesto la utilización de métodos como la filtración, tratamiento con UV, intercambio de agua en alta mar, entre otros. Aún con las propuestas y tratamientos planteados en este convenio, ciertas especies altamente invasivas como el cangrejo verde europeo (C. maenas), cangrejo barro (Rhithropanopeus harrisii), vinca común (Littorina littorea), almeja cáscara suave (Mya arenaria) y mejillón

azul (Mytilus galloprovincialis) lograron sobrevivir en los tanques de

lastre, indicando esto que las regulaciones actuales son ineficaces para estos grupos taxonómicos (Briski y col., 2012).

La región del Caribe debido a su ubicación geográfica favorable y la

actividad portuaria alta, posee una elevada susceptibilidad a la introducción de especies marinas. En Colombia se han llevado a cabo diversos estudios desde el año 2003 para conocer las características fisicoquímicas, microbiológicas y sanitarias, así como la fauna y flora de los buques que ingresan a las costas caribeñas (Rendón y col., 2003; Montoya y col., 2008; Cañón y col., 2007, 2010; Quintana y Cañón, 2010, Ahrens y col., 2011; Velasco, 2011; Dirección General Marítima, 2014, 2015). De igual forma, en México se han llevado a cabo estudios sobre la implicación de las aguas de lastre en la dispersión de organismos, así como listados actualizados de especies invasoras (Winfield y col., 2011; Elías-Gutiérrez, 2014; Okolodkov y García-Escobar, 2014).

En Venezuela se han realizado estudios que sugieren que especies

como el pez Omobranchus punctatus, la ascidia Styela clava, el mejillón Musculista senhousia y la almeja Rangia mendica, podrían haber sido introducidos en la costa este del país por las aguas de lastre (Pérez y col., 2007). Pero en general, se carece de investigaciones puntuales que permitan conocer la implicación de las aguas de lastre en el transporte de especies.

El sistema de Maracaibo recibe una cantidad considerable de buques,

pues se trata de un punto clave en el comercio internacional del país por sus actividades petroleras, lo que aumenta la susceptibilidad a invasiones. Debido a la carencia de información que se tiene respecto a las especies descargadas en el lastre de los buques, en este estudio se planteó como objetivo identificar las especies zooplanctónicas potencialmente invasoras en el sistema de Maracaibo a través de las aguas de lastre.


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MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio. El área de estudio estuvo ubicada en Puerto

Miranda y Puerto de Maracaibo; lugares donde llegan los barcos provenientes de aguas nacionales e internacionales. Puerto Miranda (N

10°45′ 46,24″ O 71°33′ 02,66″) se encuentra ubicado en la costa oriental del lago, específicamente en el municipio Miranda del Estado Zulia, constituye un área de embarque de derivados petroquímicos y petroleros de gran demanda en los mercados internacionales. El Puerto de Maracaibo (N 10°38′ 32,14″ O 71°36′ 01,55″) está ubicado en la costa accidental del lago y muy cercano al centro de la ciudad de Maracaibo, es el tercer puerto más importante a nivel nacional; ya que su excelente posición geográfica permite el acceso a los mercados

de diversos países (Figura 1). Toma de muestras. Las aguas de lastre de diez barcos de diversas

procedencias fueron muestreadas en el sistema de Maracaibo, entre febrero de 2012 y mayo de 2013. Los buques provenían de puertos nacionales (cabotaje) como el Puerto de José, (un puerto marítimo al este de Venezuela), e internacionales, tales como las costas de Liverpool (Reino Unido), Curazao y Aruba.

Las muestras de agua de lastre se obtuvieron a través de la apertura

de escotillas de tanques llenos o parcialmente llenos, con una red de plancton sin flujómetro, con apertura de malla de 150 μm, aro de 30 cm de diámetro y cono de 90 cm de largo (Chu y col., 1997; Gollasch, 2007). La red fue llevada hasta la parte inferior de los tanques, con el fin de tomar muestras a lo largo de la columna de agua, se lavó y la muestra fue colocada en recipientes de plástico de 1 L de capacidad, se fijaron con una solución de formol 4% v/v a bordo de la nave y

posteriormente fueron preservadas con una solución 70% v/v de etanol con gotas de glicerina en el laboratorio. En cada tanque de lastre se realizaron tres arrastres, correspondiendo así a tres muestras por tanque; posteriormente en los análisis estadísticos fueron tratadas como una sola muestra.

El análisis del zooplancton se llevó a cabo utilizando cámaras

Sedgwick-Rafter de 1 cm3 analizando la totalidad de las muestras colectadas. Los organismos fueron agrupados y cuantificados de acuerdo a sus características e identificados hasta el nivel taxonómico más bajo posible con la ayuda de varias claves Rodríguez (2000), Bradford-Grieve (2002); Razouls y col. (2013), WoRMS (2016). La clasificación de los estadios larvales se agrupó según la fase en la que encontraban sin realizar una identificación especifica. La salinidad fue medida in situ con un salinómetro refractómetro, con la finalidad de conocer la tolerancia de los organismos a este parámetro.


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Figura 1. Área de estudio. (a) Puerto Maracaibo y (b) Puerto Miranda.

Se llevaron a cabo análisis de regresión lineal simple (α = 0,05) entre

la salinidad y las especies. Para determinar la existencia de diferencias entre medias aritméticas de abundancias de especies, se analizaron los resultados estadísticamente por medio de análisis de varianza (ANOVA)


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no paramétrico de Kruskal-Wallis, debido a que no se cumplió la premisa de normalidad, con un nivel de significancia alfa = 0,05. Los análisis estadísticos referidos se realizaron con el programa Statgraphics Centurion XVI.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Un total de 72 taxones fueron registrados y distribuidos en ocho

phyla: Rotifera, Arthropoda, Cnidaria, Mollusca, Chaetognatha, Annelida, Echinodermata y Chordata (Tabla 1). En cuanto a la abundancia, los artrópodos (copépodos, cladóceros y halacáridos), así

como también los rotíferos y estadios larvales de anélidos, anémonas y moluscos fueron los más abundantes (Tabla 2).

Los copépodos representaron el 63% del número total de

organismos cuantificados; este hallazgo coincide con estudios realizados en Canadá (Briski y col., 2012), América del Norte (Ruiz y col., 2011) China (Chu y col., 1997), Rusia (Zvyagintsev y col., 2009); en regiones más próximas a nuestras costas, como el Caribe colombiano (Rendón y col., 2003; Montoya y col., 2008; Velasco, 2011) en los que los copépodos son el grupo taxonómico más abundante en las aguas de lastre (Figura 2). Esto se debe a que los copépodos abarcan del 60 al 80% de la biomasa zooplanctónicas en regiones oceánicas y neríticas (Palomares-García, 1996).

La cantidad de especies halladas en los tanques de lastre fue de 25

± 4, valor que está muy por debajo de lo encontrado en el Caribe colombiano por Cañón y col. (2007) y Montoya y col., (2008) quienes reportaron un máximo de 67 y 56 especies respectivamente.

Tabla 1. Composición del zooplancton encontrado en aguas de lastre de buques que ingresaron al sistema de Maracaibo entre los años 2012-2013.

GRUPO TAXÓN ESTADO DE REPORTE

EN EL SISTEMA DE MARACAIBO

PHYLUM ARTHROPODA

Subclase Copepoda Euterpina acutifrons Nuevo reporte Clytemnestra sp. Nuevo reporte

Macrosetella sp. Reportado Paralaophonte sp. Nuevo reporte

Acartia clausi Nuevo reporte Acartia tonsa Reportado

Calanopia americana Nuevo reporte Centropages furcatus Reportado

Clausocalanus sp. Nuevo reporte


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Eucalanus crassus Reportado Paracalanus parvus Reportado

Paracalanus sp. Reportado Pseudodiaptomus cokeri Reportado

Subeucalanus subcrassus Reportado Temora turbinata Reportado

Mesocyclops sp. Reportado Thermocyclops decipiens Nuevo reporte

Oithona hebes Reportado Oithona nana Reportado

Oithona simplex Nuevo reporte Oithona sp. Reportado

Corycaeus furcifer Reportado Corycaeus lautus Reportado

Corycaeus venustus Reportado Oncaea mediterranea Nuevo reporte

Oncaea venusta Nuevo reporte Infraorden Cladocera Moina sp. Reportado

Moinodaphnia macleayi Reportado Diaphanosoma sp. Reportado

Alona davidi Reportado Larva Genero Penaeus Reportado

Larva Mysis Infraorden Caridea Reportado Larva Mysis Género Penaeus Reportado

Larva Mysis Familia Hippolytidae Reportado Larva Mysis Género Penaeus Reportado

Larva Zoea Familia Ateleciclidae Reportado Larva Zoea Género Penaeus Reportado

Larva Zoea Familia Porcellanidae Reportado Larva Zoea Familia Portunidae Reportado

Larva Zoea Familia Xanthidae Reportado Ácaro Familia Halacaridae Nuevo reporte

PHYLUM

ANNELIDA

Larva Clase Polichaeta Reportado

PHYLUM

ROTIFERA Brachionus calyciflorus Reportado Brachionus havanaensis Reportado

PHYLUM CHORDATA

Urocordado Oikopleura Reportado PHYLUM

CNIDARIA Obelia sp. Reportado Bougainvillia sp. Nuevo reporte

Larva Clase Anthozoa Reportado PHYLUM

ECHINODERMATA

Larva Clase Ophiuroidea Reportado

PHYLUM

CHAETOGNATHA

Quetognato Sagitta sp. Reportado

PHYLUM MOLLUSCA

Larva Véliger Clase Gastropoda Reportado Larva Véliger Clase Bivalvia Reportado


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Tabla 2. Abundancia total de organismos del macro y mesozooplancton colectados en aguas de lastre de buques que ingresaron al sistema de Maracaibo entre los años 2012-2013.

Figura 2. Composición porcentual de los principales grupos zooplanctónicos transportados en aguas de lastre de 10 buques que ingresaron al sistema de Maracaibo

entre los años 2012-2013.

GRUPO TAXONÓMICO

N° DE

INDIVIDUOS

Phylum Arthropoda Subphylum Crustacea Clase Ostracoda 9

Clase Maxillopoda Subclase Copepoda

Orden Harpacticoida 31 Orden Calanoida 1543

Orden Cyclopoida 581 Orden Poecilostomatoida 1244

Clase Branchiopoda 400 Clase Cirripedia 154

Clase Malacostraca 84

Subphylum Chelicerata 169

Phylum Annelida Clase Polychaeta 678

Phylum Rotifera 257 Phylum Chordata

Subphylum Urochordata 47 Phylum Cnidaria

Clase Hydrozoa 89 Clase Anthozoa 27 Phylum Echinodermata 2

Phylum Chaetognatha 1 Phylum Mollusca

Clase Gasteropoda 57 Clase Bivalva 27


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Por otro lado, es importante resaltar la presencia de organismos pertenecientes a la familia Halacaridae (Arachnida: Acarii), grupo ampliamente distribuido en el bentos y los ecosistemas litorales, pero también perteneciente al plancton, el cual no cuenta con reportes previos para las costas occidentales de Venezuela. Los ácaros han invadido con éxito el mar y aproximadamente 56 especies han colonizado el agua dulce (Bartsch, 2008). Este grupo hallado en el presente estudio formando parte de la comunidad pelágica, es de suma importancia, ya que ciertas especies pueden inducir alteraciones en los patrones de migración de los copépodos debido a que pueden ejercer una alta presión por depredación sobre los cladóceros; y por lo tanto llegar a ser el detonante que desencadene una migración inversa (Ramos-Jiliberto y col., 2004). Por lo tanto, la invasión de este grupo podría representar una

amenaza seria para la cadena alimentaria del sistema de Maracaibo.

Al comparar los resultados obtenidos con reportes zooplanctónicos previos para el sistema de Maracaibo (Rodríguez, 1973; Rodríguez, 2000), se encuentra que la mayoría las especies identificadas en el presente estudio cuentan con reportes previos para la zona. Sin embargo, se registran por primera vez las siguientes especies Euterpina

acutifrons, Thermocyclops decipiens, Oncaea mediterranea, O. venusta, Acartia clausi, Calanopia americana, Oithona simplex y los géneros Clytemnestra, Paralaophonte, Clausocalanus, así como los cnidarios, en su mayoría de la familia Bougainvillidae; es importante resaltar que las especies y géneros anteriormente mencionados, excepto el género Paralaophonte, se encuentran reportadas para la costa oriental del país (Márquez y col., 2006; Márquez, 2008; Morales-Esparragoza, 2014). Por otro lado E. acutifrons es reportada por Rendón y col., (2003) como fauna no típica en la bahía de Cartagena, Colombia. Oithona nana, a

pesar de que no es un registro nuevo para la zona, fue hallada en los tanques muestreados, al igual que en las aguas de lastre de los terminales portuarios ubicados entre los departamentos del Magdalena y Bolívar, Colombia (Rendón y col., 2003).

Los taxones Cirripedia, Gastropoda, Bivalvia, Anthozoa y Polychaeta

estuvieron presentes solo en estadios larvarios, coincidiendo la mayoría de los grupos con lo reportado por Montoya y col., (2008) para el Puerto de Santa Marta en el Caribe colombiano. La presencia de estadios larvales en los

tanques de lastre, supone un riesgo para los ecosistemas ya que los tanques actuarían como incubadoras favoreciendo la dispersión de las mismas (Gollasch y col., 2000), tal como se presume ocurrió con la almeja Rangia cuneata en el sistema de Maracaibo, la Bahía de Chesapeake ubicada entre Marylan y Virginia, el río Hudson en Nueva York, Puerto de Amberes en Bélgica y la parte rusa de Laguna Vístula, Mar Báltico; donde se presume que las introducciones han sido a través de agua de lastre (Wakida y col., 2004;

Verween y col., 2006; Guerrero, 2010; Rudinskaya y Gusev, 2012).


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Al igual que la almeja Rangia sp., el mejillón verde Perna viridis es otra especie reconocida como invasora en las costas venezolanas, así como en Jamaica y Cuba (Da Costa, 2011). Su primera aparición en el Caribe ocurrió a mediados de 1990 en el Puerto de Punta Lisa en la isla de Trinidad, llegando en 1993 a las costas del estado Sucre, Venezuela, distribuyéndose por la costa del golfo de Paria por efecto de las corrientes, así como las embarcaciones y descargas de aguas de lastre también contribuyeron a su diseminación (Agard y col., 1992).

El análisis de Kruskal-Wallis realizado para determinar diferencias en

cuanto a la media de las abundancias de especies arrojó un valor de P < 0.05, indicando el análisis que existe una diferencia estadísticamente significativa entre la media de abundancia entre un Buque y otro, con un

nivel del 95,0% de confianza. Al realizar la prueba de post hoc de Tukey

(HSD) se pudo evidenciar la formación de tres grupos principales en donde las mayores diferencias entre las medias correspondió al buque 1 proveniente de Puerto de Jose (Venezuela) con la más baja y al buque 9 proveniente de Curazao con la media más alta.

Los valores de salinidad reportados en los tanques de lastre de este

estudio variaron en un rango de 0 a 41‰ o UPS con un promedio de 26‰ o UPS (Tabla 3). Este resultado se asemeja a lo hallado en la Bahía de Chesapeake (USA) en donde los poliquetos, bivalvos y una especie de copépodo mostraron tasas de mortalidad altas a los 5 UPS y la tasa más alta de supervivencia de los organismos se obtuvo entre 15 y 25 UPS (Smith y col., 1999). Las salinidades más fluctuantes se obtuvieron del Pto. de Jose y esto puede atribuirse a los periodos de lluvia y sequía a los que se ve expuesta esta zona anualmente. Se determinó que no existe una diferencia significativa (KW= 0,1; P > 0.05) en cuanto a las salinidades de los buques muestreados.

Al realizar un análisis de correlación de todos los organismos con las

salinidades halladas, se obtuvo un valor de r = 0,0258 y de P = 0,7492, lo que demuestra la existencia de una asociación significativa entre los

niveles de salinidad, y los organismos del zooplancton presentes en las aguas de lastre. Sin embargo, se tomaron los grupos constantes, hallados a lo largo de todo el estudio y se correlacionaron con la salinidad, encontrando que Acartia tonsa tiene un valor de P = 0.05 por tanto es

significativo; con un coeficiente de correlación de -0.630166. Esta correlación negativa es indicativa de que a mayores valores de la salinidad la abundancia de A. tonsa disminuye. Por el contrario los Halacaridae, larvas de poliquetos, larvas de anémonas y veliger obtuvieron un valor de P > 0.05, y los coeficientes de correlación indican una relación relativamente débil entre las variables. Por lo tanto, no hay una relación estadísticamente significativa para estos grupos con la salinidad.


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Tabla 3. Valores de salinidad hallados en aguas de lastre de 10 buques que ingresaron al sistema de Maracaibo entre los años 2012-2013.

Año Buque

Procedencia Salinidad (‰ o

UPS)

2012 1 Pto. de Jose 32 2012 2 Pto. de Jose 38

2012 3 Liverpool 37 2012 4 Pto. de Jose 6

2013 5 Pto. de Jose 15 2013 6 Pto. de Jose 11

2013 7 Pto. de Jose - 2013 8 Cardón 40

2013 9 Curazao 41 2013 10 Amuay 40

Un factor crítico que influye en la supervivencia de cualquier invasor biológico es la compatibilidad con las condiciones abióticas en el hábitat invadido. Entre los factores que podrían limitar invasiones a través de agua de lastre, se encuentra la salinidad y la temperatura que puede ser de suma importancia, como lo reportado por Smith y col. (1999).

Si bien Venezuela aún no cuenta con regulaciones en matera de aguas

de lastre, existe una normativa internacional por la cual se rigen los buques de países suscritos a estos convenios. Esto favorece en cierta forma a los ecosistemas venezolanos, que actualmente se encuentran en un estado de vulnerabilidad.

CONCLUSIONES

Los resultados de este estudio pionero muestran, a pesar de la poca cantidad de buques muestreados, una abundancia considerable de organismos. La presencia de ocho phyla de organismos planctónicos en estadios adulto y larval, como las anémonas, copépodos, ostrácodos, bivalvos, gasterópodos, entre otros, lo que nos permite tener un panorama más claro sobre el riesgo potencial que supone la descarga indiscriminada

de estas aguas en el sistema de Maracaibo. Se registran por primera vez la introducción de ácaros pertenecientes a la familia Halacaridae, los copépodos Euterpina acutifrons, Clytemnestra sp., Paralaophonte sp., Thermocyclops decipiens, Oncaea mediterranea, O. venusta, Acartia clausi, Clausocalanus sp., Calanopia americana, Oithona simplex y el cnidario Bougainvillia sp. para el sistema del Lago de Maracaibo, ya que para la zona oriental del país ya han sido reportadas.

AGRADECIMIENTOS

Al Fondo Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación de la República Bolivariana de Venezuela (FONACIT) por el financiamiento del proyecto No. 2011001395.


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LITERATURA CITADA

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Enero-Junio, 2018

Recibido: febrero 2017 Aceptado: mayo 2018

MAMÍFEROS Y AVES DEL ARCHIPIÉLAGO LOS TESTIGOS, VENEZUELA

Francisco Bisbal*, Ramón Rivero, Marcos Salcedo y Edward Camargo

Ministerio del Poder Popular para Ecosocialismo y Aguas, Dirección General de

Diversidad Biológica, Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande. *[email protected]

RESUMEN

El archipiélago Los Testigos está formado por 16 islotes (6,69 Km2) ubicados a 68 Km al norte de Río Caribe, Estado Sucre. El archipiélago se encuentra en una zona marina expuesta a eventos extremos de origen atmosférico y marinos que representan una

amenaza para la diversidad biológica, la cual es reducida y poco conocida. La obtención de información sobre la fauna vertebrada se realizó a partir de la revisión bibliográfica, en los museos del país y del extranjero y entrevistas con lugareños y visitantes. En el

campo se realizaron recorridos diurnos y nocturnos para hacer observaciones y capturas. Se registraron 8 mamíferos (6 exóticos) y 57 aves (4 exóticas y 22 migratorias). Hay tres subespecies endémicas (un mamífero, y dos aves) del archipiélago y tres subespecies de aves compartidas con otras islas. Hay un ave clasificada como Vulnerable en el Libro Rojo de la Fauna Venezolana y consideramos al conejo (Sylvilagus floridanus avius) como extinto.

Palabras clave: diversidad, mamíferos, aves, Archipiélago Los Testigos, Caribe.

Mammals and birds of Archipelago Los Testigos, Venezuela

Abstract

The Los Testigos archipelago are made up of 16 islets (6.69 Km2) located 68 Km north of Río Caribe, Sucre state. The archipelago is located in a marine area exposed to extreme events of atmospheric and marine origin that pose a threat to the

biological diversity, which is reduced and little known. The obtaining of information on the vertebrate fauna was made from the bibliographical review, in the museums of the country and abroad and interviews with locals and visitors. In the field, day and night tours were carried out to make observations and catches. Eight mammals

(6 exotics) and 57 birds (4 exotics and 22 migratory) were recorded. There are three endemic subspecies (one mammal, and two birds) of the archipelago and three subspecies of birds shared with other islands. There is a bird categorized as

Vulnerable in the Red Book of Venezuelan Fauna and we consider the rabbit (Sylvilagus floridanus avius) as extinct.

Keywords: Diversity, mammals, birds, Los Testigos archipelago, Caribbean.


16

INTRODUCCIÓN El archipiélago Los Testigos es un hito fronterizo marítimo que delimita

las aguas con países vecinos. Es un área estratégica para el país que genera Mar Territorial, Zona Contigua y Zona Económica Exclusiva, rica

en recursos minerales, pesqueros, turísticos y ecológicos, generadores de enormes divisas para beneficio de la República. Los Testigos se encuentran en una zona marítima expuesta a eventos extremos de origen atmosférico que representan una amenaza en cierta forma para la diversidad biológica (Velásquez, 1993). El archipiélago cuenta con una riqueza faunística considerable en comparación a las otras Dependencias Federales debido a sus condiciones climáticas, que son diferentes al resto, lo cual permite una mayor cobertura y desarrollo vegetal. Los Testigos

tienen registradas 58 especies de vertebrados, destacándose las aves con 40 especies y los mamíferos con 3 (Bisbal, 2008).

En 1896 podemos considerar que se iniciaron las primeras recolectas

para museos en algunas islas venezolanas incluyendo Los Testigos por el explorador francés Comte de Dalmas; su interés eran las aves, pero no publicó sus resultados. Parte del material recolectado está en el Museo Americano de Historia Natural de Nueva York (Phelps Jr, 1944). El ornitólogo inglés Percy R. Lowe recolectó 42 aves (10 especies) en 1908 en Los Testigos (Lowe, 1911). El Museo de Historia Natural de Chicago en 1909 envió al ornitólogo John F. Ferry a las islas venezolanas. En Los Testigos recolectó 59 ejemplares de aves (7 especies) y 5 conejos (Cory, 1909; Osgood, 1910). Además, hay 3 ejemplares de aves (2 especies) recolectadas por J. Ferry en el Museo de Zoología de la Universidad de Harvard. El naturalista holandés Wagenaar Hummelinck, estuvo en diferentes islas en 1936, incluyendo el archipiélago, donde colectó una especie de murciélago y 4 conejos. Estos especímenes se encuentran en el Museo de Historia Natural de Leiden (Hummelinck, 1940).

La Colección Ornitológica Phelps visitó en 1943 las islas Testigo Grande e Iguana integrantes del archipiélago Los Testigos. Phelps (1944) recolectó 77 ejemplares de aves que representaron 22 especies de las cuales 12 no habían sido señaladas anteriormente. Para la década de los 60-70 se realizaron pequeñas expediciones al archipiélago donde

participaron el Museo de Historia Natural Peabody (Yale) recolectando 12 aves (7 especies). El Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande en 1967 realizó una visita al archipiélago donde capturó 55 aves (13 especies) y para 1973 la Sociedad de Ciencias Naturales La Salle exploró la isla Conejo obteniendo una sola especie de ave.

Dentro del grupo de islas que integran el archipiélago se destacan

dos islas, tanto por su extensión como por la presencia de población en ellas, Testigo Grande e Iguana. Para el 2011 ambas llegaron a albergar aproximadamente 172 habitantes permanentes o itinerantes,

Bisbal y col.: Mamíferos y aves de Los Testigos

17

dedicados en su mayoría a la actividad pesquera (INE, 2014). Para 1936 Hummelinck (1940) habla de 44 habitantes en isla Iguana y 3 en Testigo Grande.

Dado que el archipiélago es un área estratégica para el país, y además

ha habido una degradación de ecosistemas debido a la expansión de las áreas urbanas (basura, casas, residuos tóxicos, especies exóticas) y que la última prospección de campo en relación a la fauna de mamíferos y aves fue realizada hace 41 años, se planteó hacer una evaluación del estado actual de estos grupos.

MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio. El archipiélago Los Testigos está integrado por 16

islas, islotes y algunos afloramientos rocosos. Desde el punto de vista geográfico se encuentra en el sector nororiental del mar Caribe venezolano ubicado a 68 Km al norte de la población de Río Caribe, estado Sucre, y a 80 Km al noreste del archipiélago de Los Frailes. Su localización está enmarcada por las coordenadas 11º 20´ 47” – 11º 24´ 46” de Latitud Norte y 63º 02´ 32” – 63º 08´ 21” de Longitud Oeste (Figura 1). El archipiélago presenta una superficie total de 6,69 Km2, siendo las islas Testigo Grande, Iguana y Conejo las de mayor tamaño en todo el conjunto. La altura máxima es de 180 msnm en la isla Testigo Grande (Velásquez, 1993).

Figura 1. Archipiélago Los Testigos: (1) Testigo Grande, (2) Iguana, (3) Conejos, (4) Rajada, (5) Morro Blanco, (6) Noreste, (7) Chivo, (8) Angoleta.


18

Este archipiélago presenta condiciones climáticas diferentes al resto de las Dependencias Federales ya que su precipitación alcanza un promedio de 400 mm anuales, lo cual permite una mayor cobertura y desarrollo de la vegetación. Puede estimarse una media de temperatura en todo el sistema de islas de 27 ºC, media que en los meses cálidos puede llegar a 32 ºC y la mínima puede estar por debajo de 20 ºC. Por encontrarse el archipiélago ubicado hacia la parte más oriental del Caribe, se halla muy influenciado por los constantes vientos alisios, notándose en algunos sitios el marcado efecto de las lluvias orográficas. Dicho fenómeno permite que la humedad relativa esté en el orden de los 70-80 % aproximadamente (Limardo, 1997).

Sobre la geología del archipiélago cabe resaltar que las islas están

formadas por rocas graníticas granuladas que se presentan en grandes bloques muy intemperizados y que se hacen más evidentes en la isla Testigo Grande. Allí en algunos lugares, aparecen cubiertos por pizarra. El archipiélago está emparentado con las islas La Sola, Los Frailes y la costa oriental de la Isla de Margarita, mediante una línea de actividad volcánica de tipo básico, del Cretáceo Superior y estrechamente relacionada a la plataforma continental venezolana (Schubert y Moticska, 1973).

Según Fernández del Valle y Ortega (1984), la vegetación del

archipiélago es marcadamente xerofítica, pero debido a la presencia de condiciones climáticas favorables, en algunas islas se presentan manchas de vegetación un tanto exuberantes con bosques altos siempreverdes. En la actualidad no se observan manglares en las islas, pero en playa Real se pueden observar pequeñas comunidades relictas de Conocarpus erectus (mangle botón) que ha sido explotado intensamente para la utilización de su madera.

Las comunidades del litoral pueden dividirse en matorrales

xerófilos, destacándose allí: Hyppomane mancinella, Capparis odoratissima, Guajacum officinale y Ficus citrifolia y herbáceos halófilos y psamófilas con la presencia de: Sesuvium portulacastrum, Portulaca oleracea, P. halimodes, Chloris inflata, Capraria biflora, Aristida suringari y Cenchrus echinatus.

La formación vegetal más ampliamente distribuida en todas las islas del archipiélago, es el cardonal con Stenocereus griceus como el cactus columnar característico y Opuntia wentiana, O. dillenii y Melocactus amoenus, como otras cactáceas de relativa importancia. También se encuentran árboles y arbustos, donde se destacan: Bursera karsteniana, Guapira fragans, Capparis odoratissima, Croton niveus, C.flavens, Lantana involucrata, Sida aggregata y Jacquinia revoluta y un estrato herbáceo, bastante denso, está conformado por: Talinum triangulare, Cynanchum parviflorum, Rynchosia minima, Tournefortia volubilis,


19

Sporobolus virginicus, Passiflora suberosa y Heliotropium angiospermun. Entre la formación cardonal, se presentan manchas de sabanas como comunidades edáficas; encontrándose en ellas: Tragus berteronianus, Eragrostis ciliaris, Dactyloctenium aegyptium y Mariscus bidentatus.

Las comunidades boscosas bien desarrolladas se encuentran en

Testigo Grande y Conejo. Esta comunidad se caracteriza por dos estratos arbóreos y un sotobosque herbáceo. Un estrato arbóreo superior, con árboles emergentes de hasta 15 m de altura (Ficus obtusifolia y F. citrifolia) y un estrato medio, con árboles de entre 8 y 10 m de altura formado por: Caseria tremula, Capparis pachaca, Senna atomaria y Amyris elemifera. El

sotobosque es abierto y la vegetación poco densa, esto debido, en gran parte, al protosuelo rocoso allí presente. Estas comunidades se

encuentran dominadas por Pilea hyalina, P. inaequalis, Cestrum alternifolium y Laportea aestuans.

Se destacan también algunas bromelias (Tillandsia flexuosa, T.

usneoides y Aechmea aquilega), orquídeas (Brassavola cucullata) y helechos (Polypodium polypodioides y Microgramma lycopodioides) que en las partes más altas de la isla Testigo Grande, Iguana y Conejo, se pueden presentar entre las grietas y ranuras de las grandes rocas y en los árboles.

Métodos. Antes de iniciar el trabajo de campo, se realizó una revisión

en los museos nacionales y extranjeros, para conocer el material zoológico depositado proveniente del archipiélago Los Testigos. Se localizaron registros en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG),

Colección Ornitológica Phelps (COP), Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS), Museo de Zoología Comparada de la Universidad de Harvard (MCZ), Museo de Historia Natural de Chicago (FMNH), Museo Americano de Historia Natural (AMNH), y Museo de Historia Natural de Peabody Yale (YPM). Así mismo, se hizo una revisión bibliográfica acerca de las especies registradas y de posible presencia en el área de estudio, tipos de vegetación, geografía, vías de acceso, problemas de la zona, población, etc.

Se concretaron 25 días de campo repartidos en tres salidas en los

meses de junio 2014, noviembre-diciembre 2014 y junio-julio 2015. Se visitaron y recorrieron las siguientes islas (Figura 1):

(1) Testigo Grande (11°22´ N y 63°07Ó, superficie 4,73 Km2, altura máxima 180 m).

(2) Iguana (11° 21Ń y 63° 08Ó, 0,67 km2, 80 m). (3) Conejo (11° 22Ń y 63° 05Ó, 0,77 km2, 108 m). (4) Rajada (11° 21Ń y 63° 03Ó, 0,13 km2, 25 m). (5) Morro Blanco (11° 20Ń y 63° 08Ó, 0,13 km2, 25 m). (6) Noreste (11° 24 N´ y 63° 02Ó, 0,11 km2, 15 m). (7) Chivo (0,06 km2, 20 m). (8) Angoleta (0,01 km2, 5 m).


20

Se realizaron recorridos diurnos y nocturnos (a pie o en embarcación), mediante los cuales se acumularon 386 horas de observaciones. Se colocaron 200 trampas de golpe o guillotina en líneas sobre el suelo, en ramas de árboles y troncos, con una separación de 10 a 15 m para la captura de pequeños mamíferos. Se colocaron redes de neblina de 9 m de largo durante la noche para la captura de murciélagos (5 días una malla), y durante el día para la captura de aves (6 días una malla).

Se utilizó un criterio arbitrario como índice de abundancia con tres

categorías: Abundante (A): especies con una alta frecuencia de captura u observación en la mayoría de los sitios muestreados o recorridos. Común (C): especies con una menor frecuencia de captura u observación en relación a la categoría Abundante y recolectada u observada en un 50%

de los sitios trabajados. Escaso (E): se refiere a especies recolectadas u observadas en un número muy bajo de sitios de muestreo y en muy pocas ocasiones. Se contempló la información de ocurrencia y consumo de vertebrados terrestres en el archipiélago a partir de entrevistas informales con los pobladores residentes o esporádicos.

La taxonomía en el grupo de las aves sigue a Ascanio y col. (2015) y en

mamíferos a Sánchez y Lew (2012).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Mamíferos. Históricamente han sido registradas ocho especies de

mamíferos, de las cuales dos son nativas y seis exóticas (Tabla 1). Se capturó una especie de quiróptero, el murciélago nectarívoro llanero (Glossophaga

longirostris) común en el archipiélago, el cual ya se conocía en Margarita, Coche, Cubagua, La Blanquilla y La Orchila (Linares, 1998), aunque Hummelinck (1940) en 1936 capturó esta especie en la isla de Conejo, los cuales identificó como Glossophaga soricina. El conejo sabanero (Sylvilagus floridanus) es el otro mamífero nativo señalado para el archipiélago. Este lagomorfo fue referido por primera vez en 1909 para Los Testigos por cinco ejemplares colectados por John F. Ferry específicamente en la isla Testigo Grande (Tamarindo) (Osgood, 1910) y descripto como una nueva especie (Sylvilagus avius) que luego fue considerado como una subespecie de

Sylvilagus floridanus (Tate, 1933; Hershkovitz, 1950). Para 1936 Hummelinck (1940) colectó cuatro ejemplares y expresa que los conejos eran comunes sobre la pequeña isla deshabitada de Conejo, pero no los encontró en Tamarindo (Testigo Grande) que es la localidad típica de esta forma insular. Para 1943, Phelps Jr. (1944) señaló que en el islote Conejo, según los habitantes del archipiélago abundaban los conejos y no los refirió para Testigo Grande. Para los años de 1968 y 1973 cuando el archipiélago fue visitado por investigadores del Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande y del Museo de Historia Natural La Salle, respectivamente, no se recolectó este

mamífero, ni se comentó sobre su presencia.


21

Tabla 1. Mamíferos y aves registrados para el Archipiélago Los Testigos.

Especie Estatus Abundancia

relativa TG Ig

Co

Ra

Ne

MB

Ch

An

MAMÍFEROS

Phyllostomidae

Glossophaga longirostris R C X X X X

Leporidae

Sylvilagus floridanus avius R, * X X

Bovidae

Capra hirsus Ex A X X X X X X X

Ovis aries Ex,NR E X

Canidae

Canis familiaris Ex,NR E X X

Felidae

Felis catus Ex,NR C X X X

Muridae

Rattus rattus Ex,NR E X X

Mus musculus Ex,NR E X X

AVES

Anatidae

Anas discors MN,NR E X

Cairina moschata domestica Ex,NR E X

Phaethontidae

Phaethon aethereus R E X X

Pelecanidae

Pelecanus occidentalis R A X X X X X X X X

Sulidae

Sula sula R E X X X

Sula leucogaster R A X X X X X X X X

Fregatidae

Fregata magnificens R A X X X X X X X X

Ardeidae

Ardea herodias MNyR,Ve E X

Ardea alba NR,Ve E X

Bubulcus ibis Ex,NR E X X

Nyctanassa violácea R E X X

Cathartidae

Coragyps atratus R,NR E X

Cathartes aura R,NR E X

Pandionidae

Pandion haliaetus MN,NR,Ve E X

Falconidae

Falco peregrinus MNS,NR E X X

Charadriidae

Charadrius wilsonia MNyR,NR E X

Charadrius collaris R E X

Charadrius semipalmatus MN E X

Haematopodidae

Haematopus palliatus R E X X X X X

Scolopacidae

Tringa flavipes MN E X

Tringa melanoleuca MN E X

Actitis macularia MN E X

Arenaria interpres MN, * X

Calidris minutilla MN, * X

Calidris pusilla MN, * X


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Calidris mauri MN, * X

Calidris alba MN, * X

Leucophaeus atricilla MNyR,NR C X X X X

Laridae

Phaetusa simplex R,NR E X X

Onychoprion anaethetus R, * X

Sternula superciliaris R,NR C X X X X

Sternula antillarum MNyR,NR E X X

Anous stolidus R E X

Anous minutus R,NR E X X

Columbidae

Patagioenas corensis R, * X

Patagioenas squamosa R,Ve,VU C X X X X X X

Columbina passerina tortuguensis R C X X X X X X

Zenaida auriculata R C X X X X

Leptotila verreauxi R E X X

Cuculidae

Coccyzus americanus MN, * X

Caprimulgidae

Hydropsalis cayennensis R E X

Trochilidae

Chrysolampis mosquitus R C X X X X

Apodidae

Streptoprocne zonaris R,NR E X

Alcedinidae

Megaceryle alcyon MN, * X

Tyrannidae

Tyrannus savanna MS E X X

Myiarchus tuberculifer R, * X

Myiarchus tyrannulus R C X X X

Hirundinidae

Riparia riparia MN E X X

Hirundo rustica MN E X X

Tachycineta albiventer R,NR E X

Mimidae

Mimus gilvus melanopterus R A X X X X X X X

Thraupidae

Coereba flaveola laurae R C X X X

Parulidae

Setophaga petechia rufopileata R C X X X

Parkesia noveborascensis MN, * X

Icteridae

Quiscalus lugubris luminosus R A X X X X X

Phasianidae

Gallus domesticus Ex E X X

Numidae

Numida meleagris Ex,NR E X

Islas: TG: Testigo Grande, Ig: Iguana, Co: Conejo, Ra: Rajada, Ne: Noreste, MB: Morro Blanco, Ch: Chivo, An: Angoleta. Estatus: MN: migratoria del Norte, MS: migratoria del Sur, MyR: migratoria y un porcentaje de aves se reproduce en

el país, R: residente, Ex: exótica, NR: nuevo registro, V: veda, VU: vulnerable, *: no avistada en este trabajo.

Abundancia relativa: A: abundante, C: común, E: escasa.

En este trabajo no hemos podido observar el conejo que fue reportado

en 1910 y los lugareños nos informaron que esta especie fue exterminada

por la alta presión de cacería hace más de sesenta años. Hay otras


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Dependencias Federales donde se ha reportado el conejo Sylvilagus floridanus. En La Blanquilla Colonnello (1986) lo consideró como una especie introducida. En La Tortuga se conoce su existencia por una piel depositada en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande en abril de 1997, además de las citas de De Jel (1945) y más recientemente de la Fundación La Tortuga (2006). En el estado Nueva Esparta todavía existe el conejo sabanero, el cual presenta una alta presión de cacería (Linares, 1998; Bisbal y Rivero, 2005).

Especies endémicas. En el archipiélago Los Testigos no existe ninguna

especie de mamífero endémica, aunque se reconoce una subespecie. Así encontramos que está reportado el conejo sabanero como subespecie para el archipiélago (Sylvilagus floridanus avius) (Osgood, 1910).

Especies exóticas. Las seis especies exóticas identificadas son: gato,

perro, chivo, oveja, rata y ratón casero (Tabla 1). La más abundante es el chivo, que se encuentra prácticamente en todas las islas del archipiélago, y los gatos que son comunes, el resto de las especies son escasas.

En este grupo se registraron, cuatro especies domésticas: dos

asilvestradas o cimarronas (gatos y chivos) y dos ligadas a los pobladores (ovejas y perros). Según MARN (2001) estas especies, junto con los dos roedores (ratas y ratones caseros), fueron introducidas al país con la colonización europea, a excepción del perro, traído antes por los habitantes nativos de América.

Gato doméstico (Felis catus): se encuentra entre las especies invasoras

en islas más exitosas y dañinas, amenazando y provocando la extinción de numerosas especies. Es un depredador generalista que ha sido introducido en la práctica en la totalidad de las islas del mundo. Los gatos han sido considerados como responsables de, al menos, el 14 % de las extinciones de aves, reptiles y mamíferos ocurridas en islas y se estima que es la principal amenaza para el 8 % de todas las especies de aves, reptiles y mamíferos consideradas como en peligro crítico por la UICN

(Medina y col., 2011). Existe en el archipiélago, principalmente en las islas Testigo Grande e

Iguana, una gran cantidad de gatos caseros en estado semisalvaje, que

para poder subsistir, cazan aves y pichones en los nidos de las mismas, así como también iguanas y lagartos. Se observaron y recolectaron restos (plumas, huesos y partes del cuerpo) de la paloma isleña y turca que consideramos fueron capturadas por gatos. También se puede afirmar que los felinos podrían ser los responsables junto con el hombre de la desaparición del conejo en el archipiélago. Rojas-Suárez (1994) menciona la existencia de gatos asilvestrados en la isla La Blanquilla y que se alimentaban de los pichones de la pequeña población de cotorras existente en la isla, así como de otros vertebrados nativos.


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Ratón casero (Mus musculus) y la rata (Rattus rattus): son especies invasoras de viviendas, pueblos y ciudades de zonas habitadas del país que acarrean considerables pérdidas consumiendo, dañando y ensuciando víveres y otros productos, royendo construcciones, cables y artefactos eléctricos y portando múltiples enfermedades contagiosas (MARN, 2001). El ratón casero y la rata fueron recolectados y reportados por los lugareños en las islas Testigo Grande e Iguana, las únicas habitadas, en los basureros cercanos a las casas y en áreas naturales donde puede ser un depredador de pichones y huevos de aves y de otros vertebrados e invertebrados.

Chivo o cabra (Capra hirsus): es la especie exótica más abundante del

archipiélago, se encuentra prácticamente en todas las islas que posean

vegetación, éstos se pueden considerar semisalvajes pero todos tienen dueño. De estos caprinos podemos decir que frenan el normal desarrollo de la cobertura vegetal de las islas donde se localizan, pudiendo desencadenar procesos de erosión hídrica y eólica en vastas áreas. Si las

islas se protegieran de estos voraces animales o los rebaños existentes se manejaran con un criterio adecuado, podría haber un incremento de las plantas herbáceas, arbustos y árboles y evitar estos fenómenos (Soriano y Ruiz, 2003). Según MARN (2001), la cabra ha producido problemas ecológicos e incluso le atribuyen la desertificación de las zonas áridas del país. Sin embargo, esta especie no ha salido de sus predios ni ha formado poblaciones asilvestradas. En los años 50 el gobierno realizó varias campañas de exterminio o erradicación en la isla de Margarita, en la isla de La Banquilla y en el estado Vargas en las laderas del Ávila.

Oveja (Ovis aries): existe un rebaño entre 10 y 12 ovejas en la isla

Iguana, el cual está supeditado al lado Este de la misma. Estos animales producen problemas similares a los de las cabras.

Perro (Canis lupus): hemos encontrado que están localizados en las dos

islas habitadas (Iguana y Testigo Grande) del archipiélago y están asociados a los habitantes, donde cada casa tiene por lo menos un perro. En nuestras prospecciones de campo no hemos observado perros alejados de las áreas habitadas, en cambio los gatos si fueron observados en muchas ocasiones lejos de las casas.

Aves. Hasta la fecha de inicio del trabajo estaban reportadas 40 especies de aves para el archipiélago Los Testigos (Bisbal, 2008). En este

trabajo se registraron 17 especies nuevas, incluyendo algunas exóticas (4) restringidas a áreas pobladas, para un total de 57 aves, siendo 34 de hábitos acuáticos y 23 terrestres (Tabla 1). Las aves acuáticas están agrupadas en 13 familias y las terrestres en 12. Las aves acuáticas conforman el grupo mejor representado, ya que el archipiélago está formado por 16 islas, islotes y afloramientos rocosos con gran cantidad de costas y una laguna que se forma en época de lluvia en el sector


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Tamarindo (Testigo Grande). Las familias con mayor riqueza entre las acuáticas fueron Scolopacidae (8 especies), Laridae (7 especies) y Ardeidae (4 especies). En las terrestres dos: Columbidae (5 especies) y Tyrannidae (3 especies).

Como aves marinas residentes con una amplia distribución y cierta

abundancia en todas las islas, incluyendo el archipiélago Los Testigos, tenemos: el pelícano (Pelecanus occidentalis) la tijereta de mar (Fregata magnificens) la boba rabo blanco (Sula sula), la boba rabo marrón (Sula leucolaster), el chíparo (Phaethon aethereus), entre otras.

Las aves migratorias identificadas están integradas por 18 especies

migratorias, principalmente de Norteamérica y otras 4 se pueden reproducir

en el país, pero una parte de la población también migra anualmente. La ausencia de lagunas y manglares, el reducido número de playas y

lo agreste de las costas del archipiélago reducen los ambientes adecuados para la presencia de muchas especies de aves acuáticas migratorias y residentes, pero favorecen a las de hábitos oceánicos. Hay que resaltar el reducido número de playeros migratorios que llegan al archipiélago en comparación con otras islas y archipiélagos venezolanos.

Se registraron cuatro especies de aves rapaces, dos migratorias del

Norte y dos residentes, siendo avistadas todas en vuelo y un sólo individuo. Anteriormente no se habían registrado aves rapaces para el archipiélago (Tabla 1).

El grupo de aves terrestres comprenden aquellas especies propias del

medio xerófilo de la costa continental venezolana. En este grupo se encuentra un número significativo de especies (23) siendo las más comunes la tortolita grisácea (Columbina passerina tortuguensis), la paraulata llanera (Mimus gilvus melanopterus), el tordito negro (Quiscalus lugubris luminosus), la reinita común negra (Coereba flaveola laurae), el canario de mangle (Setophaga petechia rufopileata), el tucusito rubí

(Chrysolampis mosquitus), la paloma sabanera (Zenaida auriculata), las dos especies de Tyrannidae (Myiarchus tyrannulus y M. tuberculifer ) y otras. La excepción a esto es la paloma isleña (Patagioenas squamosa), la cual no se conoce en tierra firme y se distribuye en Venezuela sólo en los

archipiélagos Los Testigos y Los Frailes (Hilty, 2003). Esta paloma fue abundante en el mes de junio de 2014, pudiendo localizarse en Testigo Grande un dormidero con más de 50 individuos. Fue escasa en el mes de noviembre, presumimos la existencia de migraciones internas o a otras islas de las Antillas Menores. Aunque el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande recolectó 19 ejemplares en septiembre de 1967, según Sanz y Oviol (2010) quienes trabajaron en el archipiélago Los Frailes en abril y octubre de 2008 no observaron a la paloma isleña y comentan que los pescadores locales indican que esta paloma llega solo por


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temporadas al archipiélago, en los meses de julio y agosto. La Colección Phelps recolectó el único ejemplar depositado en colecciones en octubre de 1943, en Puerto Real.

Hay 11 especies de aves reportadas para el archipiélago en expediciones

anteriores, que no fueron avistadas en las prospecciones de campo realizadas en este estudio. Analizando estas especies encontramos, que 8 especies son migratorias y todas están relacionadas con el medio acuático, todas vistas una o dos veces a lo largo de 35 años (Cory, 1909; Lowe, 1911; Phelps Jr., 1944) y en su mayoría pertenecen a la familia Scolopacidae. Estas aves migratorias pueden hacer uso ocasional de las islas o pueden ser consideradas errantes. Podría haber otra explicación, ya que las aves migratorias son sensibles a las tormentas y huracanes tropicales que

dificultan su migración, alterado sus rutas migratorias. De las 3 especies restantes una es acuática (Onychoprion anaethetus) y dos terrestres (Patagioenas corensis y Myiarchus tuberculifer) y deben tener muy bajos niveles poblacionales o son difíciles de localizar u observar (Tabla 1).

Con respecto a la abundancia relativa de las aves en el archipiélago

consideramos según las observaciones y recolectas que 32 especies son escasas, 9 comunes y 5 abundantes (Tabla 1).

Nuevas especies de aves del archipiélago Los Testigos (Tabla 1):

Anas discors. Se observaron dos individuos, en la laguna que se forma de agua de lluvia en el sector Tamarindo (Testigo Grande) en noviembre 2014. Según los lugareños, en otras ocasiones han observado grupos de entre 10 y 15 individuos. Esta especie migratoria se ha registrado en otras localidades de la costa y en las islas La Tortuga, Los Roques y Margarita (Hilty, 2003).

Ardea alba. Se registró un ejemplar muerto en la orilla de la laguna sector Tamarindo en noviembre 2014. Hilty (2003), Sanz y col. (2010), Marín y col. (2011), y López y col. (2015) la citan para tierra firme y otras islas como Margarita, Coche, Las Aves, La Tortuga, Los Roques y Aves.

Bubulcus ibis. En este estudio se observó su presencia en varias

ocasiones, en el suelo y en vuelo, en noviembre 2014 y junio 2015, en número no mayor de tres individuos y en áreas cercanas a las casas en isla Iguana y Testigo Grande. Esta garza exótica se menciona para tierra firme, isla de Margarita y Las Aves (Hilty, 2003; Sanz y col., 2010,).

Coragyps atratus. Se registra con un único avistamiento en vuelo de oeste a este en el sector Tamarindo en junio 2014. Se distribuye en tierra firme e islas Margarita, Coche y Cubagua (Hilty, 2003).

Cathartes aura. Se observó un ejemplar en vuelo en dos ocasiones en el sector Tamarindo al pie del Cerro El Faro y en playa Barlovento, Testigo Grande en noviembre 2014. Se conoce en Margarita y tierra firme (Hilty, 2003, Sanz y col., 2010).

Pandion haliaetus. Se registró un sólo ejemplar de esta especie migratoria en vuelo en orillas de playa Guzmán, Testigo Grande en


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noviembre 2014. Según Hilty (2003) y Sanz y col. (2010) se observa a lo largo de las costas y se ha registrado en Margarita, Coche, Cubagua, Las Aves, Los Roques, La Orchila, La Tortuga y Aves.

Falco peregrinus. Un ejemplar en vuelo con reclamos alrededor de las islas Iguana y Rajada, posiblemente el mismo individuo, en noviembre 2014. Este Falconidae migratorio se conoce en las islas Margarita, La Tortuga, Aves, Los Roques, La Orchila, Los Hermanos y en tierra firme (Hilty, 2003, Marín y col., 2011).

Charadrius wilsonia. De este playero migratorio se observó un individuo en la isla Testigo Grande en junio 2014. Hilty (2003), Sanz y

col. (2010) y Marín y col., (2011) lo citan para la costa e islas Margarita, Coche, Cubagua, La Tortuga, Las Aves, Los Roques y La Orchila.

Leucophaeus atricilla. Lo consideramos común en el archipiélago, se

registraron hasta 12 individuos en las islas Testigo Grande, Iguana, Rajada y Conejo en vuelo y posadas en junio 2014 y 2015. Se distribuye a lo largo de la costa, islas Margarita, Coche, Cubagua, Las Aves, Los Roques, La Orchila, La Tortuga, Los Frailes y Aves (Hilty ,2003; Sanz y col., 2010; Sanz y Oviol, 2010).

Phaetusa simplex. Se identificaron un máximo de 3 individuos en vuelo sobre el mar en la isla Iguana en junio 2014. Según Hilty (2003) se conoce de tierra firme y en Margarita.

Sternula superciliaris. Se registró en varias ocasiones pero siempre un solo individuo en junio 2014 y 2015 en vuelo en Testigo Grande. Se conoce de tierra firme e isla de Margarita (Hilty, 2003).

Sternula antillarum. Observada en junio 2015 hasta tres individuos en vuelo en Testigo Grande. Se distribuye en las islas Margarita, Coche, Cubagua, Las Aves, Los Roques, La Orchila y La Tortuga, así como en tierra firma (Hilty, 2003; Sanz y col., 2010).

Anous minutus. Se observó un ejemplar en las islas Rajada y Conejo en vuelo sobre el mar en junio 2014. Se conoce de las islas Los Roques, Las Aves y Aves (Hilty, 2003).

Tachycineta albiventer. Se registró un individuo en la isla Iguana bañándose en canal de tejado de la escuela en junio 2014. Se localiza en las cercanías de agua en todo el país e isla de Margarita (Hilty, 2003).

Streptoprocne zonaris. La especie se registró en vuelo rápido sentido norte-sur en Testigo Grande en julio 2015. Se observaron aproximadamente 40 individuos considerados de paso por la isla. Hilty (2003) lo menciona para tierra firme e isla de Margarita.

Numida meleagris. La presencia de una pareja de esta especie

exótica se observó en la isla Iguana siempre alrededor de las casas. Cairina moschata domestica. Se observó un grupo entre 6 y 10 de éstos

patos en las cercanías de las casas de Morro El Chivo, Testigo Grande.

Registros de reproducción:

Sula leucogaster. En la isla Rajada se constató actividad reproductiva de la boba marrón en junio 2014. En el extremo norte de la isla se observaron unos 15 nidos con huevos y pichones con plumón totalmente


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blanco y en noviembre del mismo año se contabilizaron unos 85 nidos activos con huevos y polluelos en tres etapas de desarrollo en los extremos norte y sur de la isla donde no hay vegetación o es muy rala. También se observó actividad reproductiva en la isla Conejo con nidos activos, huevos y polluelos en noviembre 2014. Estos nidos fueron localizados en la parte alta de la isla (100 m) y los huevos y pichones eran depredados por las tijeretas de mar. En junio 2015 también fue registrada la actividad reproductiva en la isla observando pichones en dos etapas de crecimiento en los nidos o cerca de éstos. Hilty (2003) menciona que la época reproductiva de esta especie en otras localidades del país, se extiende de febrero a octubre.

Fregata magnificens. En los recorridos en el mes de junio 2014 en los alrededores de la isla Conejo e Iguana se observaron nidos y polluelos de

esta especie en la vegetación. En el mes de noviembre 2014 se regresó a isla Conejo y se observaron miles de individuos en vuelo y posados en los árboles y arbustos. Había cientos de nidos en inicio de construcción y otros activos y algunos con huevos. Es notable la competencia de la especie, por poseer un espacio adecuado para la construcción de sus nidos, por tal motivo se observaron constantes peleas y robo de material

de nidos activos. Para el mes de junio 2015 se observaron nidos activos y polluelos grandes en isla Conejo. Phelps y Meyer de Schauensee (1979) y Hilty (2003) mencionan que esta especie anida en las islas Los Hermanos y Los Testigos en el mes de octubre.

Leucophaeus atricilla. Se observaron nidos y polluelos en la isla Conejo en junio 2014. Se conoce que anidan en las islas La Tortuga, La Orchila, Los Roques, Las Aves y Coche entre mayo y julio (Phelps y Meyer de Schauensee, 1979; Hilty, 2003; Marín y col., 2009).

Patagioenas squamosa. Se localizó un nido activo con un huevo de color blanco, en ramas de arbusto a unos 5 m de altura, en la isla Conejo en junio 2015. Según Hilty (2003) nidifica entre marzo y junio.

Mimus gilvus. Se registraron juveniles no dependientes en la isla Iguana en noviembre 2014.

Coereba flaveola. Se localizó un nido activo con tres huevos en arbusto a 2 m de altura en el mes de junio 2015 en Testigo Grande.

Dendroica petechia. Ejemplares con plumaje juvenil en la isla Iguana

en noviembre 2014. Quiscalus lugubris. Se reportan juveniles no dependientes en la isla

Iguana en noviembre 2014.

Estatus de conservación:

Con respecto al estatus de conservación de las aves presentes en el archipiélago Los Testigos encontramos que una sola especie (paloma isleña) conocida para el archipiélago está mencionada en el Libro Rojo de la Fauna Venezolana como Vulnerable (Rodríguez y col., 2016). En el Decreto Presidencial N° 1.485 de septiembre de 1996 que protege los animales que acusan bajos niveles de población, mencionan cuatro especies de aves (paloma isleña, garzón cenizo, garza real y águila


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pescadora) que se distribuyen en el archipiélago, que están declaradas en Veda a nivel nacional (República de Venezuela, 1996).

Especies endémicas. En el archipiélago Los Testigos no existe ninguna

especie de ave endémica, aunque se reconocen dos subespecies. Así encontramos que están reportadas Coereba flaveola laurae (reinita común negra) y Quiscalus lugrubris luminosus (tordito negro) como subespecies exclusivas del archipiélago. Hay otras subespecies de aves compartidas con otras islas, así tenemos el canario de mangle (Dendroica petechia rufopileata) en la Blanquilla, la tortolita grisácea (Columbina passerina

tortuguensis) en Los Roques, La Orchila, La Tortuga, La Blanquilla y Los Hermanos, y la paraulata llanera (Mimus gilvus melanopterus) en Los Frailes (Hilty, 2003). Hummelinck (1940) afirma que la fauna del

archipiélago Los Testigos no muestra diferencias obvias con la de tierra firme y expresa que las subespecies que están confinadas en este archipiélago están cercanamente relacionadas con las formas de tierra firme y difícilmente merecen ser denominadas como especies. Según Sanz y col., (2010) es posible que algunas subespecies no sean válidas actualmente con la incorporación de nuevas técnicas taxonómicas, o, por lo contrario, que se propongan otras nuevas, o se rechacen otras.

Especies exóticas. Tan sólo hemos registrado 4 especies exóticas de

aves, tres domesticas y una silvestre. Las aves domésticas están asociadas a las áreas pobladas y no están confinadas en jaulas o corrales.

Gallina (Gallus gallus). Phelps Jr. (1944) menciona la existencia de

gallinas y gallos salvajes en la isla Testigo Grande en 1943, probablemente descendientes de antepasados que iban a bordo de alguna embarcación encallada allí largos años atrás. En varias ocasiones observamos y oímos estas galliformes. Además hay gallinas y gallos domésticos libres que están ligados a los habitantes de las islas Iguana y Testigo Grande por lo que se distribuyen en los alrededores de las áreas pobladas.

Guineo (Numida meleagris) y pato real (Cairina moschata domestica). Estas aves exóticas domésticas fueron observadas en la Iguana y Testigo Grande, asociadas a las áreas pobladas de estas dos islas.

Garcita bueyera (Bubulcus ibis). Esta especie de ave exótica silvestre se observó en varias ocasiones en Testigo Grande e Iguana en las cercanías de las áreas habitadas. Según MARN (2001) la garcita bueyera es la única

ave recién establecida en el país que llegó a América aparentemente a fuerza de su dispersión natural. Esta garza africana arribó a Suramérica a finales del siglo 19 y en Venezuela se registró por primera vez en 1945 y hoy en día su distribución abarca todo el país.

Las diferentes islas que conforman el archipiélago Los Testigos tienen un

valor importante ecológicamente, además de geopolítico a pesar de su reducida superficie. Lo agreste de sus costas, el reducido número de playas y la ausencia de lagunas y manglares reducen los ambientes adecuados para


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la presencia de ciertas especies de aves acuáticas de las familias Scolopacidae, Ardeidae y otras, pero favorece a las de hábitos oceánicos. Así y todo el archipiélago ofrece áreas para descanso y reproducción para aves marinas con poca perturbación humana debido al difícil aseso a las mismas, además de la abundancia de los recursos pesqueros de sus aguas.

Se registraron 55 especies nativas entre aves (53) y mamíferos (2) y 10

especies exóticas (6 mamíferos y 4 aves). De los 8 mamíferos identificados se considera uno abundante, dos comunes, 4 escasos y uno extinto. Con respecto a las 57 aves registradas consideramos 5 abundantes, 9 comunes, 32 escasas y 11 que no se registraron en este trabajo pero citadas por otros autores. De las 43 especies de mamíferos y aves nativas registradas en esta investigación consideramos 6 abundantes, 10 comunes y el resto escasas.

Podemos afirmar que según el trabajo de vegetación realizado por

Fernández del Valle y Ortega (1984) en el archipiélago y los comentarios de los lugareños la fisonomía de las islas que conforman el archipiélago Los Testigos no ha sufrido cambios drásticos sino que se ha permitido una sucesión con la vegetación. Esto pudiera ser una de las causas de que las especies de aves estén encontrando o pudieran encontrar a futuro, si las condiciones no cambian, sitios cada vez más adecuados para permanecer o

para reproducirse, caso de Fregata magnificens en la isla Conejo y Sula leucogaster en la isla Rajada, entre otras.

Con respecto a las especies exóticas no reportadas en ninguna publicación

o investigación, aunque han debido ser observadas previamente por otros investigadores, dado que son comunes en el archipiélago debe ser que no lo consideraron importante mencionarlo.

AGRADECIMIENTOS Este proyecto fue financiado por el Fondo Nacional para la Ciencia,

Tecnología e Innovación (FONACIT-Proyecto N° 2013001900) y el Ministerio del Poder Popular para Ecosocialismo y Aguas (MINEA). Debemos agradecer la ayuda brindada por el Ing. Bernardo Guilarte de la DEPPA Sucre, Área Carúpano y los compañeros de trabajo de la Dirección General de Diversidad Biológica y del Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande del MINEA.

También agradecemos al Lic. Ángel Fernández y al Geógrafo Wilmer Becerra del IVIC por su apoyo. De manera particular cada autor agradece a la familia Carreño, a la Sra. María Ester Salazar, a la Sra. Betty Virginia Rodríguez Paiva y a todo el pueblo del archipiélago Los Testigos. Por último agradecemos al Capitán de Fragata José Carrión Rojas de la Estación Principal de Guardacostas Carúpano y a todo el personal de la Estación Secundaria de

Guardacostas Los Testigos por su apoyo en todo momento en el trabajo que realizamos en el archipiélago.


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Enero-Junio, 2018

Recibido: febrero 2017 Aceptado: mayo 2018

FACTORES DE ESTRUCTURACIÓN DE COMUNIDADES DE AVES ACUÁTICAS DE LOS HUMEDALES DE

TIERRAS BAJAS DE VENEZUELA

Luis Gonzalo Morales

Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela, Apartado 47058 Caracas 1041 A, Venezuela.

[email protected]

RESUMEN

En diversos estudios de comunidades de aves acuáticas, las diferencias interespecíficas en algunas variables definen gremios de especies a priori. Tales variables, intrínsecas o ecológicas,

incluyen macrohábitat, profundidad del agua, tipo de presa, conducta alimentaria, tamaño corporal, horario de actividades, hábito migratorio y presencia de vegetación acuática. En los

humedales de tierras bajas de Venezuela habitan más de 150 especies de aves acuáticas, y en este trabajo se exploran posibles factores de estructuración de esta comunidad. Un Análisis de Correspondencia Múltiple (ACM) realizado a partir de 144 especies (50 marino costeras, 56

continentales y 38 cosmopolitas), 11 variables y 33 categorías produjo tres combinaciones de categorías que definen tres vías distintas de uso de recursos; estas combinaciones se

corresponden a grupos espacialmente separados de especies. Las variables que mejor discriminan grupos de especies fueron: tipo y ubicación de las presas, profundidad del agua,

tipo de locomoción del ave y macrohábitat. El macrohábitat marino comprende ambientes litorales y aguas abiertas, y en cada uno habita un grupo ecológicamente y filogenéticamente

distinto de especies. Los humedales continentales incluyen una amplia heterogeneidad de ambientes, estrategias ecológicas y grupos filogenéticos asociados. Las especies cosmopolitas se

superponen principalmente con las continentales. Las combinaciones de categorías, en conjunto con el tipo de macrohábitat, se pueden interpretar como factores de estructuración de la

comunidad. La elevada diversidad de especies de aves de los humedales de Venezuela depende de la variedad y heterogeneidad estructural de los ambientes acuáticos, tanto continentales

como marino costeros.

Palabras clave: aves acuáticas, comunidades ecológicas, análisis de

correspondencia, humedales, Venezuela.

Structuring factors of waterbird communities of lowland wetlands of Venezuela

Abstract

In several studies of waterbird communities, interspecific differences along some variables define

a priori species guilds. Such variables, either intrinsic or ecological, include macrohabitat, water depth, prey type, feeding behavior, body size, daily activity, migratory status, and presence of

aquatic vegetation. Over 150 waterbird species are found in wetlands from Venezuelan lowlands, and in this paper I explore plausible structuring factors of this community. A Multiple

Correspondence Analysis (MCA) with 144 species (50 marine, 56 freshwater, and 38 cosmopolite), 11 variables and 33 categories, rendered three combinations of categories, which define three

different ways of resource use; these combinations correspond to three spatially separate groups of species. The variables that best discriminate between species groups were prey type, prey


34

location, water depth, type of avian locomotion, and macrohabitat. Coastal macrohabitat includes littorals and the open sea, and each one is inhabited by an ecologically and phylogenetically

different group of species. Continental wetlands encompass an ample heterogeneity of habitats, ecological strategies and associated phylogenetical groups, and cosmopolite species mostly overlap

the freshwater ones. Combinations of categories, along with the macrohabitat type, can be interpreted as structuring factors of the community. The high diversity of waterbirds of Venezuelan

wetlands heavily depends upon the variety and structural heterogeneity of natural wetlands, both continental and coastal.

Keywords: Waterbirds, ecological communities, correspondence analysis, wetlands, Venezuela.

INTRODUCCIÓN Uno de los temas fundamentales del estudio de las comunidades

ecológicas ha sido la segregación de especies que comparten el uso de los recursos. La mayoría de los trabajos describen los patrones de separación (Ej.: espacial, temporal, secuencias de tamaño corporal y tamaño de presa) y en menor proporción intentan identificar los mecanismos que generan o explican lo observado. Entre los organismos mejor estudiados en este campo están las aves, en particular a partir de los estudios de MacArthur (1958) sobre la segregación de nichos de aves insectívoras de bosque templado. Cuando se estudian comunidades poco diversas es posible describir el patrón de uso de recursos de cada especie, pero al aumentar la diversidad, la estructura de la comunidad se percibe a escala de grupos de especies como gremios (Root, 1967), “ensambles” o “ensamblajes” (Fauth y col., 1996). Estos grupos son ecológicamente divergentes pero internamente pueden tener distintos grados de homogeneidad taxonómica y ecológica, sobre todo en cuanto al uso del hábitat y los recursos.

En contraste con las aves terrestres, hay relativamente pocos estudios

detallados sobre la estructura de las comunidades de aves acuáticas. Algunos estudios indican que el tipo de hábitat, la profundidad del agua, el tamaño corporal, el tipo de presa y la conducta alimentaria son las principales vías de segregación ecológica de las especies carnívoras (Kushlan, 1978; Morales, 1982; Erwin, 1983; Kushlan y col., 1986; Gatto y col., 2008; Kloskowski y col., 2010; Liordos, 2010; Pérez-Crespo y col.,

2013; Mahendiran, 2016) y otros autores destacan el papel de factores

distintos a las interacciones interespecíficas, como los ciclos de disponibilidad de recursos (McParland y Paszkowski, 2007), la morfometría de los humedales y la intervención humana (Pöysä, 1983; Cintra y col., 2007; González-Gajardo y col., 2009; Tavares y col., 2015).

Los estudios de comunidades muy diversas se han centrado en la

identificación de gremios alimentarios de pocas especies. Estos trabajos incluyen grupos de especies taxonómicamente afines o “ensambles” (Fauth y col., 1996), como garzas (Willard, 1977; Morales, 1982; Hom,

Morales: Comunidades de aves acuáticas

35

1983, Chávez-Ramírez y Slack, 1995; Miranda y Collazo, 1997; Martínez, 2010), ibises (Frederick y Bildstein, 1992), gabanes y garzones (Thomas, 1986) y aves limícolas (Davis y Smith, 2001; Fonseca y col., 2004; Isola y col., 2000; Kober y Bairlein, 2006; Jing y col., 2007; Andrei y col., 2009; Martínez-Curci y col., 2015; Giner y Pérez-Emán, 2015) y Anátidos (Arzel y col., 2006; Colwell y Taft, 2000; Nudds, 1983). Por otra parte, hay relativamente pocos estudios sobre Rallidae (Lopes y col., 2012) y otros grupos de baja abundancia (Anhimidae) o de difícil observación (Rallidae pequeños). Algunos trabajos incluyen gremios taxonómicamente diversos

de especies pescadoras, limícolas o ambas (Willard, 1985; Castillo-Guerrero y Carmona, 2001; Gimenes y Anjos, 2011; Aguilera y col., 2016) pero hay pocos estudios de especies herbívoras (excepto Anatidae).

El estudio multivariado de comunidades muy diversas describe las diferencias entre especies o grupos de especies basadas en variables como la morfología, uso de hábitat, conducta alimentaria y la dieta. Entre estos estudios se puede distinguir dos vías básicas de análisis. En la primera (la más frecuente), la comunidad se subdivide en grupos de especies designadas a priori con criterios ecológicos o taxonómicos (Colwell y Dodd, 1995, Colwell y Taft, 2000, Cumming y col., 2012), mientras que en el segundo enfoque los grupos de especies se infieren a posteriori a partir de correlaciones o asociaciones multivariadas entre las especies de aves y las características de los humedales o los recursos (Pérez-Crespo y col., 2013, Kloskowski y col., 2010, Nudds 1983, Cintra y col., 2007, Russell y col.,

2014, McParland y Paszkowski, 2007). Este trabajo está centrado en las aves acuáticas que habitan en los

humedales de tierras bajas de Venezuela (<500 m.s.n.m.). Al respecto, Lentino y Bruni (1994) y Lentino y Esclasans (2005) reportan 16 humedales típicamente continentales, 11 costeros y cinco en la plataforma insular y por otra parte, Vilella y Baldassarre (2010) registraron 120 grandes colonias de anidación de aves zancudas en los Llanos Occidentales, por lo cual es muy posible que el número de humedales de importancia para las aves sea mucho mayor. Según los censos nacionales, en los humedales venezolanos habitan aproximadamente 200 especies de aves acuáticas, incluyendo 52 especies migratorias (Sainz y col., 2015; Remsen y col., 2018; Verea y col., 2017). Actualmente no se dispone de la información que se requiere para analizar en detalle la ecología de un

conjunto de especies tan diverso, pero a partir de lo que se conoce de su historia natural se puede explorar posibles patrones generales de la estructura de la comunidad.

El objetivo general de este estudio fue detectar posibles factores de

estructuración de la comunidad de aves acuáticas de los humedales de tierras bajas de Venezuela. Con este fin se realizó un análisis de correspondencias múltiples basado en variables nominales que comprenden atributos intrínsecos de las especies, del uso de hábitat y la


36

dieta. Los atributos que más contribuyen a la segregación de los grupos de especies se interpretan como factores de estructuración de la comunidad y se infieren a posteriori del análisis de datos.

MATERIALES Y MÉTODOS En este trabajo se realizó una ordenación de las especies de aves

mediante un Análisis de Correspondencia Múltiple (ACM) basado en Greenacre (2007), Le Roux y Rouanet (2010) y Husson y col. (2013) usando variables categóricas relativas al ambiente físico, la historia natural de las especies, el uso del hábitat y la dieta.

Ambiente físico. En este estudio se incluyeron las aves que habitan humedales venezolanos ubicados a menos de 500 m.s.n.m. como manglares, lagunas costeras, albuferas, playas marinas, lagos, lagunas, embalses, morichales, esteros y bajíos. El concepto de humedal corresponde al del Convenio sobre los Humedales o Convenio Ramsar (www.ramsar.org), el cual comprende a todo cuerpo de agua salada o salobre, natural o manejado, permanente o estacional, así como playas marinas y riberas de ríos y lagos de hasta 6 m de profundidad, excluyendo el mar abierto y la parte profunda (> 6 m) de lagos y ríos.

Especies de aves. El estudio comprende 144 especies de 23 familias

de aves con adaptaciones a la vida acuática, tanto residentes como migratorias (Tabla 1). Se usó la clasificación taxonómica del Comité de Clasificación para Sudamérica (SACC) de la American Ornithologists' Union (Remsen y col. 2018) y los nombres comunes corresponden a la

lista de Verea y col. (2017). Por otra parte, se excluyen: (1) especies pertenecientes a familias de aves acuáticas pero con hábitos mayormente terrestres, como la Garcita Reznera (Bubulcus ibis, Ardeidae), la Dara (Burhinus bistriatus, Burhinidae) y el Tibi-Tibe (Bartramia longicauda, Scolopacidae); (2) especies observadas muy rara vez o cuyos registros en el país no están bien documentados, como la Gallineta Cenicienta (Fulica americana, Rallidae), el Playero Lomiescamado (Calidris bairdii, Scolopacidae) y la Tiñosa Anous minutus (Laridae); (3) especies que pertenecen a grupos típicamente

terrestres pero que están asociadas a ambientes acuáticos, como la Chenchena (Opisthocomidae) y varias especies de Falconiformes y Passeriformes. Como caso especial se incluye a los Martines Pescadores

porque a diferencia del tercer grupo de especies excluidas, constituyen una unidad taxonómica casi completa de aves estrictamente dependientes de cuerpos de agua (Orden Coraciiformes, familia Alcedinidae), y las especies venezolanas en particular se alimentan casi exclusivamente de peces.


37

Tabla 1. Número de especies incluidas en el estudio. Las especies de las familias marcadas con asterisco comprenden 72% del total (órdenes y familias según Remsen y col. 2018).

Orden Familia Número de especies

Podicipediformes Podicipedidae 2

Suliformes

Phalacrocoracidae 1

Anhingidae 1 Fregatidae 1

Pelecaniformes Pelecanidae 1 Ardeidae* 20 Threskiornithidae 8

Ciconiiformes Ciconiidae 3 Phoenicopteriformes Phoenicopteridae 1

Anseriformes Anhimidae 2 Anatidae* 15

Gruiformes

Aramidae 1

Rallidae* 19

Heliornithidae 1 Eurypygiformes Eurypygidae 1

Charadriiformes

Jacanidae 1 Haematopodidae 1

Charadriidae 9 Recurvirostridae 1

Scolopacidae* 29 Laridae* 20

Rynchopidae 1 Coraciiformes Alcedinidae 6

Total 144

Variables y categorías del ACM. Las variables del ACM comprenden

el tipo primario de hábitat, estrategias de detección y captura de presas, tamaño corporal de las aves, hábitos migratorios, algunas características

del microhábitat y el horario de actividad diaria. Puesto que en el ACM el aporte de una variable a la inercia total depende del número de categorías que incluya, se fijó un máximo de cuatro categorías por variable. La asignación de las especies a las distintas categorías se hizo usando las guías y manuales de ornitología más ampliamente utilizados en Venezuela y el Neotrópico, en particular ffrench (1980), Blake (1977), Hancock y Elliot (1977), Phelps y de Schauensee (1979), Karalus y Eckert (1981), Hilty (2003), Hayman y col. (1986), Hancock y col. (1992), Ridgely y Gwynne (1993), Del Hoyo y col. (1992; 1996), Hancock y Kushlan (1996) y Restall y col. (2006). Adicionalmente se usaron otros trabajos enfocados en la

dieta y el uso de hábitat de garzas, gabanes, gallitos y cotúas (Aguilera y col., 1993; Tárano y col., 1995; González, 1997; Strong y col., 1997; Kushlan y col., 1982; Moreno y col., 2004; Petracci y col., 2009). Para completar datos faltantes de algunas especies, se utilizó la información disponible de especies congenéricas o de la misma familia con similar

hábitat, tamaño, conducta, locomoción y dieta. En total se incluyeron 11 variables nominales que comprenden 33

categorías (Tabla 2). Por tanto, el aporte promedio a la inercia de una categoría es de 3,03% (=1/33), valor que se usó para evaluar la


38

importancia relativa de cada categoría en los ejes. Dado que el MCA utiliza distancias Chi cuadrado, cada categoría incluyó como mínimo 5% del número total de especies, que en este estudio equivale a siete (Le Roux y Rouanet, 2010). A continuación se describen las variables y sus categorías.

Tabla 2. Variables y categorías del ACM. Entre paréntesis se indica el nombre o acrónimo de la variable usado en los gráficos y el número de especies en cada categoría (frecuencia).

Variable Categoría Frecuencia Variable Categoría Frecuencia

Profundidad

del agua (Prof)

Muy somero 40 Tipo

de presa (Presa)

Invertebrados 54 Prof. variable 24 Invert. y plantas 27

Profundo 38 Peces 40

Somero 42 Peces e invert. 23

Sombreado (Sombra)

Abierto 84 Peso corporal (Peso)

Grande 28 Sombreado 18 Mediano 62

Somb.variable 42 Pequeño 54 Tipo de

locomoción (Locom)

Nado 21 Presencia de

vegetación (Veget)

Con vegetación 39

Vadeo 95 Sin vegetación 61 Vuelo 28 Veget. Variable 44

Tipo de Macrohábitat (Macrohab)

Continental 56 Detección de la presa (Detec)

Táctil 31 Marino 50 Visual y/o táctil 22 Ambos 38 Visual 91

Horario de actividad

(Hora)

Diurno 115 Migración

(Migrat)

Migratorio 52

Todo horario 29

Residente 92

Ubicación de la presa

(Ubic)

Columna de agua 59

Externo 30

Interfase 55

Macrohábitat. Tipo de humedal según la influencia marina: (a)

humedales marino-costeros (agua salada o salobre), (b) humedales continentales (agua dulce) y (c) ambos.

Sombreado. Tipo de sitio de alimentación en cuanto a cobertura vegetal

natural: (a) sitios soleados o abiertos, (b) sitios sombreados y (c) ambos. Ubicación de las presas. Categorías: (a) columna de agua, (b) interfase

entre la columna de agua y el sustrato y (c) microambientes emergentes o externos a la columna de agua (Ej. vegetación emergente; sustrato no

inundado). Profundidad de agua en los sitios de alimentación. Categorías: (a) aguas

profundas (>60 cm), (b) aguas someras (10 - 60 cm), (c) aguas muy someras (< 10 cm) y (d) profundidad variable, equivalente a las categorías

somera y profunda (10 cm). La categoría (c) se refiere a terrenos

encharcados o áreas con pozos efímeros.


39

Presencia de vegetación. Categorías: (a) con vegetación, (b) aguas libres o sin vegetación, o bien (c) ambas. La vegetación en los sitios de alimentación puede ser litoral, flotante o emergente.

Tipo de presa. Se refiere a las presas de las aves adultas. Categorías:

(a) peces, (b) invertebrados, (c) peces e invertebrados, (d) invertebrados y partes vegetales.

Detección de la presa. Tipos de detección: (a) visual, (b) táctil o (c) ambos. Tipo de locomoción de la especie de ave. Categorías: (a) acecho o en

marcha, (b) nado sobre o bajo la superficie del agua y (c) vuelo.

Hábito migratorio. Las especies se clasificaron como (a) residentes, si se reproducen en Venezuela o (b) especies que tienen tanto poblaciones migratorias como residentes.

Peso corporal. Se usó el peso corporal promedio de adultos de ambos

sexos como estimación del tamaño del ave. Los datos provienen de Dunning (2008), Blake (1977), Haverschmidt (1948), de ejemplares capturados y liberados (L.G. Morales, datos no publicados) y de ejemplares de museo. Se generó una distribución normal de valores en escala logarítmica en 13 intervalos de clase (prueba W de Shapiro-Wilk, p=0,1260), la cual se segmentó en tres categorías cuyos límites fueron: < 100 g, 100 - 649 g y >649 g, respectivamente. En ese orden, las categorías de tamaño son: (a) pequeño, (b) mediano y (c) grande. Estas categorías se validaron usando datos de peso corporal de varias especies de Ardeidae, Charadriidae, Jacanidae, Ciconiidae, Rallidae, Scolopacidae y Anatidae.

Horario de actividad. Categorías: (a) estrictamente diurno y (b) otro

horario (Ej. crepuscular o mixto). Los cálculos y gráficos del ACM se basaron en la matriz de Burt y se

hicieron con la rutina MCA del programa FactoMineR para lenguaje R (Husson y col., 2013). La matriz de Burt es una tabla cruzada simétrica de frecuencias de todas las categorías. De los resultados que pueden derivarse de un ACM, en este estudio se reportan: (a) autovalores y su importancia relativa; (b) valores de discriminación de las variables, (c) gráfico de ordenación de las categorías, y (d) gráficos de ordenación de las

especies según las variables con mayor valor de discriminación. En los gráficos de categorías, la cercanía al origen de coordenadas implica una baja contribución a la inercia del modelo y una escasa capacidad para discriminar grupos de especies. Asimismo, la proximidad geométrica entre dos categorías implica que comparten un alto número de especies. En la ordenación de especies el espacio está definido por todas las variables, por lo cual especies geométricamente próximas forman conjuntos con múltiples afinidades ecológicas, y especies muy distantes entre sí son ecológicamente distintas porque comparten muy pocas categorías.


40

RESULTADOS En la Tabla 3 se muestra que los tres primeros ejes resumen 70% de

la inercia del modelo, y los mapas de ordenación se elaboraron usando estos ejes. En la Tabla 4 se muestran los valores de eta2 de las variables

en los tres primeros ejes. En orden decreciente, los cinco mayores valores promedio corresponden a ubicación y tipo de presa, tipo de locomoción, profundidad del agua y presencia de vegetación. En este mismo orden, esas variables contribuyen a la dispersión de especies o grupos de especies en el espacio multivariado.

Tabla 3. Distribución de la inercia en las dimensiones o ejes principales.

Eje Autovalor Inercia explicada

(%)

Inercia explicada

acumulada (%)

1 0,131 37,65 37,65

2 0,071 20,45 58,10 3 0,043 12,27 70,37

4 0,027 7,84 78,21 5 0,015 4,30 82,51

Ejes 6 a 22 0,061 17,49 100,00

Total inercia 0,348

Tabla 4. Valores de discriminación (eta2) de las variables del ACM.

Variable* Eje 1 Eje 2 Eje 3 Promedio

Ubic 0,6396 0,5382 0,1763 0,4514

Presa 0,7893 0,1781 0,3680 0,4451 Locom 0,6957 0,0243 0,5025 0,4075 Prof 0,6546 0,0217 0,4746 0,3836

Veget 0,4472 0,4591 0,0570 0,3211 Macrohab 0,2536 0,4876 0,0275 0,2562

Detec 0,1785 0,2877 0,2366 0,2343 Sombra 0,2167 0,2696 0,0222 0,1695

Migrat 0,0001 0,4367 0,0174 0,1514 Peso 0,0474 0,0186 0,3646 0,1436

Hora 0,0590 0,2127 0,0266 0,0994 * Descripción de las variables en la Tabla 2

Ordenación de variables y categorías. En la Figura 1 se grafica el valor

de discriminación de las variables en los tres primeros ejes principales. Se

observa que las variables con mayores valores están asociadas al plano de los ejes 1-2 (ubicación de la presa y presencia de vegetación acuática) y 1-3 (tipo de presa, tipo de locomoción y profundidad del agua). En la Figura 2 se representan las proyecciones de las categorías con contribuciones absolutas mayores que el promedio (3%). En el plano de los dos primeros ejes se observan tres grupos distintos de categorías. En el primer grupo (valores negativos en el eje 1), el uso del macrohábitat marino está asociado con la captura al vuelo de peces en la columna de agua y en sitios


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profundos sin vegetación. El segundo grupo de categorías (valores positivos en el plano 1- 2 pero con valores negativos en el eje 3) incluye el horario diurno-nocturno, el hábitat marino, la detección visual o táctil de invertebrados en la interfase sustrato-columna de agua de humedales muy someros y en parte el hábito migratorio. En el tercer grupo (valores positivos en el eje 1, negativos en el eje 2, muy variables en el eje 3), el uso de humedales continentales está asociado a la alimentación en sitios sombreados, con vegetación y externos a la columna de agua, al consumo de invertebrados y plantas, y en menor grado a la condición de residente.

Figura 1. Medidas de discriminación de las variables en los tres primeros ejes principales. En

cada eje se indica el respectivo porcentaje de varianza explicada. Los nombres de las variables

están en la Tabla 2.

Figura 2. Proyecciones de las categorías con

inercias mayores que el promedio en cada eje (3,03%) sobre los tres primeros ejes principales.

Prof: Profundo; Col_Agua: Columna de agua; S/V: Sin vegetación; Mar: Humedales marino costeros; Migra: Migratorio; V/T: Estrategia

visual o táctil; D/N: Diurno o nocturno (horario mixto de actividad); M/S: Muy Somero; Inv:

Invertebrados; Inter: Interfase; Vad: Vadeo; Som: Sombreado; Ext: Externo; C/V: Con vegetación;

Cont: Humedales continentales; Inv_Pl:

Invertebrados y plantas; Res: Residente.

Las tres combinaciones de categorías descritas arriba definen tres

relaciones distintas entre características intrínsecas de las especies, estrategias de uso del hábitat y de explotación de recursos. Puesto que a cada combinación de categorías hay un conjunto de especies asociado, estas combinaciones de atributos representan vías o factores de estructuración de


42

especies de la comunidad en gremios (Root, 1967) o ensambles (Fauth y col., 1996). Según las respectivas definiciones, los gremios son conjuntos de especies que explotan recursos similares en forma similar y en los ensambles, además de lo anterior las especies son filogenéticamente cercanas.

Ordenación de especies. Las contribuciones individuales de las variables a

la dispersión de las especies en el espacio multivariado se representan identificando a cada especie con la categoría de cada variable a la que esté asociada. Como se dijo, la ordenación de especies y variables es simultánea y se puede elaborar un mapa por cada variable, pero acá sólo se grafican las ordenaciones con las variables de mayor valor de discriminación.

En la Figura 3 se muestra la ordenación de las especies de acuerdo al tipo

predominante de presa. El modelo discrimina con claridad las 40 especies fundamentalmente pescadoras de las 54 que se alimentan sólo de invertebrados y de las 27 que consumen invertebrados y plantas. Las 23 especies que consumen peces e invertebrados se superponen ampliamente

con las de otras categorías y están dispersas en torno al origen de los ejes, por lo cual este tipo de dieta no define un grupo aparte de especies en el espacio multivariado.

Figura 3. Ordenación de las especies, identificadas mediante el tipo

predominante de presa. ⃝ Peces; ⃝ Invertebrados; ⃝ Peces e invertebrados; ⃝ Invertebrados y plantas.

La variable ubicación de las presas presenta los mayores valores de

discriminación en los dos primeros ejes principales. En la Figura 4 se observa una separación clara entre tres grupos de especies. El grupo menos numeroso, pero relativamente más compacto, está representado por las 30 especies que capturan sus presas fuera de la columna de agua (categoría externo). Las 59 especies que capturan sus presas en la columna de agua muestran la mayor dispersión pero están claramente separadas del resto. Algo similar ocurre con las 55 especies que capturan sus presas en la interfase.


43

Figura 4. Ordenación de las especies,

identificadas mediante la ubicación de la

presa. ⃝ Columna de agua; ⃝ Interfase entre el sustrato y la columna de agua; ⃝ Fuera de la columna de

agua (Externo).

La Figura 5 muestra la ordenación de las especies según la

profundidad del agua en los sitios de alimentación. El grupo menos disperso y por tanto ecológicamente más homogéneo es el de las 38 especies que usan humedales profundos. Este grupo es el que presenta menor superposición con los demás, y en particular está bien separado de las 40 que usan humedales muy someros. Por otra parte se observa una amplia superposición entre las especies que usan aguas someras y de profundidad variable (66 especies entre ambos). Estos dos últimos grupos de especies son los más dispersos en el espacio multivariado. Según estos resultados, la profundidad del agua sólo permite distinguir entre especies de aguas profundas y especies de aguas muy someras.

Figura 5. Ordenación de las especies, identificadas según la profundidad de

agua. ⃝ Aguas profundas; ⃝ Aguas

someras; ⃝ Aguas muy someras; ⃝

Profundidad variable


44

En la Figura 6 se grafica la ordenación de las especies según el tipo de locomoción. En general, hay tres grupos de especies bien definidos según esta variable. Se observa que las 28 especies que se alimentan al vuelo están separadas del resto y que las 95 especies vadeadoras se superponen muy poco con las 21 que se alimentan mientras nadan.

Figura 6. Ordenación de las especies según el tipo de locomoción. ⃝

Vadeo; ⃝ Vuelo; ⃝ Nado

La Figura 7 muestra la ordenación de especies según su macrohábitat. Las 50 especies exclusivamente marinas forman dos grupos distantes en el plano 1-2. La mayoría de las 56 especies que sólo usan humedales

continentales forman un grupo disperso pero relativamente bien separado de las marinas. Parte de las 38 especies cosmopolitas se superponen con las especies continentales, excepto un grupo bien definido de 12 especies, muy próximo a uno de los grupos de aves marinas.

Figura 7. Ordenación de las especies,

identificadas según el macrohábitat. ⃝

Humedales continentales; ⃝ Humedales marinos; ⃝ Ambos tipos de

humedales.


45

La relación entre la ordenación de las especies por macrohábitat y la ordenación de las categorías permite apreciar la correspondencia entre los posibles factores de estructuración (grupos de categorías) y la coexistencia de especies. Para ello, las figuras 2 y 7 pueden relacionarse directamente porque tienen el mismo sistema de coordenadas. El primer grupo de especies marinas, con valores negativos en el primer eje, se corresponde con el primer grupo de categorías e incluye gaviotas, tiñosas, pelícanos, bobas, garzas marinas y tijeretas de mar. Las especies marinas del segundo grupo, con valores positivos en el eje 1, y el grupo de 12 especies cosmopolitas mencionado arriba, están asociadas al segundo grupo de categorías y comprende principalmente alcaravanes y aves limícolas marinas migratorias. El grupo de especies de macrohábitat continental y parte de las 38 especies cosmopolitas restantes (valores positivos en el eje

1, muy variables en el resto) se corresponden con el tercer grupo de categorías y forman un grupo ecológicamente muy heterogéneo que incluye patos, pollas de agua, cotaras, ibises, garzas y gallitos. El resultado anterior puede resumirse diciendo que, en términos generales, distintos grupos de categorías (atributos intrínsecos de las especies o bien ecológicos) son compatibles con distintos tipos de hábitat y los grupos de

especies asociados también son filogenéticamente distintos (en algunos casos muy distintos).

DISCUSIÓN

En el ACM se incluyeron variables que, según otros estudios, pueden interpretarse como factores que confieren estructura a las comunidades de aves acuáticas. En este sentido, varios autores han definido gremios o ensambles a priori con base en algunos atributos intrínsecos de las

especies o bien variables de tipo ecológico. Los factores más frecuentes en estudios de comunidades con cinco o más especies son: el macrohábitat como el factor más general (Fonseca y col., 2004) y diversas combinaciones de factores individuales como profundidad del agua, tamaño corporal, tipo o tamaño de presa y conducta alimentaria (Willard, 1977; Kushlan, 1978; Morales, 1982; Erwin, 1983; Kushlan y col., 1986; Colwell y Taft, 2000; Cumming y col., 2012); profundidad del agua y conducta alimentaria (Gatto y col., 2008); profundidad de agua y vegetación acuática

(Nudds, 1983); tamaño de las presas y vegetación acuática emergente (Kloskowski y col., 2010); vegetación acuática y conducta alimentaria (Liordos, 2010); tamaño corporal y conducta alimentaria (Willard, 1977); tamaño corporal, vegetación y tipo de presa (Thomas, 1986); profundidad de agua y tipo de presa (Moreno y col., 2004); conducta y microhábitat (Pérez-Crespo y col., 2013); conducta alimentaria y tamaño de presa

(Mahendiran, 2016). El papel de los ciclos anuales de inundación está recibiendo creciente atención (Fonseca y col., 2004; Gimenes y Anjos, 2011), así como la migración como respuesta a la estacionalidad (Castillo-Guerrero y Carmona, 2001; Kober y Bairlein, 2006; Jing y col., 2007;


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Martínez-Curci y col., 2015). Asimismo, Colwell y Dodd (1995) estudiaron la relación entre riqueza de especies y abundancia de aves y el microhábitat (altura de la vegetación y profundidad de agua) en 20 pastizales inundados.

El objetivo principal de este tipo de trabajos, que ha predominado en la Ecología de aves acuáticas, ha sido describir las diferencias entre especies o entre grupos de especies y algunas variables, todas designadas a priori. Los resultados del presente trabajo concuerdan con los de estos estudios en que las seis variables con mayores valores de discriminación (Tabla 4) incluyen a los factores de estructuración citados arriba. Aunque la conducta alimentaria ni el tamaño de presa se incluyeron explícitamente en este trabajo, tres de las variables del ACM son

determinantes de la búsqueda y captura de las presas (tipo de detección, tipo de locomoción y ubicación de la presa), y por otra parte, el tipo y el tamaño de presa de las aves carnívoras están muy relacionados entre sí por cuanto las presas más grandes son generalmente peces y las presas

pequeñas son principalmente invertebrados. Luego, la conducta alimentaria y el tamaño de presa están indirectamente incluidos en este estudio y en este sentido los resultados obtenidos del mismo también concuerdan con la literatura.

Algunos resultados de este trabajo también son coherentes con estudios multivariados basados en gremios a priori basados en dieta, conducta y variables del hábitat, en particular profundidad de agua y vegetación acuática. Colwell y Taft (2000) encontraron que la profundidad de agua influye marcadamente en el número de especies y en la densidad de la mayoría de las especies de aves acuáticas en 25 humedales manejados. Cumming y col. (2013) muestran que gremios con distinta dieta y uso del hábitat responden en forma distinta a pulsos de nutrientes en el agua, y Tavares y col. (2015) encontraron que en 22 lagunas costeras, la abundancia y composición de distintos gremios depende de la profundidad y salinidad del agua, la forma y tamaño de la laguna, y factores humanos.

Los estudios multivariados y con gremios o grupos funcionales inferidos a posteriori, es decir, como producto del análisis de datos, son

los de mayor interés para el presente trabajo, pero son los menos

frecuentes en la literatura. Algunos estudios han identificado grupos de especies ecológicamente similares a partir de análisis como componentes principales, correspondencia canónica, análisis de agrupamiento (cluster analysis), modelos lineales generalizados, y en menor proporción análisis de varianza múltiple. Por ejemplo, Pöysä (1983) identificó gremios basados en el uso de microhábitat, la morfología externa y la conducta alimentaria en lagunas boreales; Isola y col. (2000) muestran grupos definidos por el uso de distintos microhábitats en pastizales inundados; McParland y Paszkowski (2007) encuentran algo similar en 24 lagos pero en relación


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con la abundancia de presas y variables químicas del agua; Pérez-Crespo y col. (2013) estudiaron la relación entre la conducta, el microhábitat y la morfología y descartan el papel de la competencia interespecífica en gremios generados por análisis de agrupamiento y Russell y col. (2014) describen diez gremios en sistemas estuarinos con amplia variabilidad en salinidad, turbidez y densidad de plantas sumergidas. Los resultados de los trabajos mencionados son coherentes con los del presente estudio puesto que en ambos casos, variables como la profundidad del agua, la presencia de vegetación acuática, la conducta alimentaria y la dieta permiten identificar grupos definidos de especies en la comunidad.

Algunas variables del ACM no figuran en otros análisis, como la ubicación de la presa, el tipo de locomoción de las aves y la estrategia de

detección de la presa. Estas variables relacionan a la conducta de las aves, su dieta y el microhábitat de alimentación. Los estudios de comunidades

poco diversas usualmente no las incluyen pero su significación en el ACM de este estudio muestra su importancia en comunidades mucho más complejas. Por otra parte, en comunidades de pocas especies filogenéticamente afines (Ej. patos o playeros), el tamaño corporal puede ser indicativo del tipo y tamaño de presa y de la profundidad del agua de los sitios de alimentación (Kushlan, 1978, Kushlan y col., 1986). Sin embargo, en comunidades de alta diversidad como la de este estudio, la gran variedad de combinaciones de tamaño corporal con otros atributos anulan posibles patrones morfoecológicos como los citados arriba. Algo similar ocurre con otras variables con menor valor de discriminación como el horario de actividad, el sombreado de los sitios de alimentación y el hábito migratorio (Castillo-Guerrero y Carmona, 2001; Jing y col., 2007; Kober y Bairlein, 2006; Martínez-Curci y col., 2015).

Los resultados obtenidos también incluyen relaciones energéticas bien conocidas. Por ejemplo, la Figura 2 muestra que la estrategia de búsqueda de presa energéticamente más costosa (vuelo) está asociada con la captura de presas calóricamente más densas (peces) en humedales marinos de aguas libres. En contraste, la estrategia menos costosa (vadeo) está asociada al uso de humedales continentales con vegetación, y que albergan presas de valor energético muy variable, como partes vegetales, insectos y peces

(Kushlan y col., 1982; Morales, 1982; Frederick y Bildstein, 1992). Asimismo, el hábito migratorio está mayormente asociado al ambiente

marino, tanto en humedales profundos como muy someros, lo cual se corresponde con el conocido uso temporal de ambientes estables y muy productivos por parte de las aves que llegan con bajas reservas energéticas (Davis y Smith, 2001; Giner y Pérez-Emán, 2015).

Las diferencias entre grupos de categorías (Figura 2), tipo de macrohábitat (Figura 7) y filogenia de los grupos de especies, de algún modo valida a los dos primeros como factores de estructuración de la comunidad porque la identidad taxonómica de las especies no forma parte


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del ACM. Por ejemplo, el hábitat marino comprende dos tipos distintos de ambientes y de estrategias de uso del hábitat y los recursos, y en cada caso predomina un grupo filogenéticamente distinto de especies. En contraste, los humedales continentales, ecológicamente mucho más variados que los marino costeros, permiten la coexistencia de diversas estrategias y en este macrohábitat encontramos varios grupos de especies de distinta filogenia.

Finalmente, este estudio indica que la alta diversidad de especies

acuáticas presente en los humedales de tierras bajas de Venezuela está estrechamente asociada a una alta heterogeneidad de ambientes y recursos. Luego, la diversidad y abundancia de la avifauna acuática presente en Venezuela depende en gran parte de la conservación a largo

plazo de la heterogeneidad de los humedales, la permanencia de su productividad y la continuidad de sus regímenes naturales de inundación.

AGRADECIMIENTOS El autor agradece a Sandra Giner (IZET, UCV) por su contribución al

planteamiento inicial del trabajo, la recopilación de la información básica de las especies y por la revisión de versiones preliminares del manuscrito. Asimismo se agradece las observaciones y críticas de los árbitros y al Consejo de Desarrollo Científico Humanístico de la UCV por los fondos otorgados al Proyecto CDCH-UCV # PI-03-8184-2011/1.

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Enero-Junio, 2018

Recibido: junio 2017 Aceptado: marzo 2018

DEPREDACIÓN PREDISPERSIÓN DE SEMILLAS POR INSECTOS EN ESPECIES DE Bauhinia L. (FABACEAE:

CAESALPINIOIDEAE) EN VENEZUELA

Omaira Hokche1* y Nelson Ramírez2

1Herbario Nacional de Venezuela, Instituto Experimental Jardín Botánico Dr. Tobías Lasser, Universidad Central de Venezuela. Caracas - Venezuela.

2Laboratorio de Biología Reproductiva. Centro de Botánica Tropical.

Instituto de Biología Experimental, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela. Caracas - Venezuela.

*[email protected]

RESUMEN

La depredación predispersión por insectos fue estudiada en ocho especies de Bauhinia que crecen en

diferentes localidades de Venezuela con la finalidad de determinar la especialización de brúchidos como especies depredadoras de semillas en el género, los niveles de depredación y si muestran

preferencia por alguna posición de la semilla dentro del fruto. Para ello, se recolectó un máximo de 1000 frutos provenientes de un mínimo de cinco individuos por especie, se colocó cada fruto

individualmente en bolsas de papel y posteriormente se guardaron en bolsas de tela metálica fina para evitar el escape de los insectos. Los insectos capturados fueron identificados por especialistas.

Las semillas de las especies de Bauhinia fueron depredadas por larvas de los géneros Gibbobruchus y Caryedes (Chrysomelydae: Bruchinae). Las especies de la sección Pauletia (principalmente árboles

o arbustos) fueron depredadas por representantes del género Gibbobruchus, y las especies de la sección Tylotaea (lianas) fueron depredadas por especies de Caryedes. El número de insectos que

emerge por semilla infectada varió de uno a cinco. En ambas secciones de Bauhinia la depredación predispersión de semillas no es selectiva con relación a la posición que ocupan dentro del fruto.

Palabras clave: Bauhinia, Caryedes, depredación de semillas, Fabaceae, Gibbobruchus, leguminosas, ovoposición.

Predispersal seed predation by insects in species of Bauhinia L. (Fabaceae: Caesalpinioideae) in Venezuela

Abstract

Predispersal seed predation by insects was studied in eight species of Bauhinia growing at different

localities of Venezuela in order to determine the specialization of bruchines as seed predatory species in the genus, the levels of predation, and whether there is preference by predators by any

position of the seed in the fruit. Therefore, a maximum of 1000 fruits of a minimum of five individuals were collected, each fruit was placed individually in paper bags and then they kept in

bags of fine wire mesh to prevent the escape of insects. Species of insect’s predators were identified by specialist. Bauhinia species seeds were infected by larvae of Gibbobruchus and Caryedes

(Bruchidae) genera. Section Pauletia species (trees and shrubs mainly) were predated by species of the genus Gibbobruchus, and species of Tylotaea section (lianas) by species of the genus Caryedes.

The number of insects that emerges by infected seed varied from one to five. In both sections of Bauhinia predispersal seed predation is not selective related to the position that they kept

inside the fruit.

Keywords: Bauhinia, Caryedes, Fabaceae, Gibbobruchus, legumes, oviposition, seeds

predation.


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INTRODUCCIÓN La depredación de frutos y semillas por insectos es clasificada como

depredación pre y postdispersión (Janzen, 1969; Chambers y MacMahon, 1994). La depredación predispersión ocurre cuando las

semillas aún se encuentran en la planta madre, por lo tanto, la muerte de la semilla se produce antes de su dispersión, y afecta en forma directa el número de semillas producidas. La depredación postdispersión afecta el establecimiento de las plántulas, debido a que las semillas ya dispersadas son depredadas antes de germinar. La depredación de semillas puede ocurrir por una gran variedad de animales que incluye vertebrados e invertebrados, entre los cuales destaca la depredación predispersión por insectos, la cual puede ser realizada principalmente

por coleópteros, dípteros, lepidópteros e himenópteros (Janzen, 1971, 1980; Moles y col., 2003; de Lorea Barocio y col., 2006; Martínez Sánchez y col., 2017).

En el transcurso de la evolución, las especies vegetales han

desarrollado diversas estrategias para evadir o reducir el ataque de herbívoros. Las diferentes presiones selectivas pueden conducir a la ausencia total de depredación o a la presencia de depredadores de semillas, y pueden influenciar la intensidad del ataque. Las plantas poseen diferentes medios para salvar las semillas de la destrucción que pueden ocasionar los depredadores como son el tamaño, la dureza y la cantidad de semillas, la toxicidad y la dispersión (Janzen, 1969; Center y Johnson, 1974; Hawthorn y Hayne, 1978; Hare, 1980; Siemens y col.,

1992; Szentesi y Jermy, 1995; Novotny y Basset, 2005; Ramírez y Traveset, 2010). Entre las estrategias seleccionadas por las plantas para evadir el ataque de insectos depredadores, el número de semillas producidas desempeña una de las más importantes (Steven, 1983). Janzen (1969) señala que la depredación predispersión es dependiente de la cantidad de semillas producidas; de aquí que mayor número de semillas puede ser producido en especies con semillas pequeñas. El tamaño de las semillas puede influir en el desarrollo larval y en el futuro éxito reproductivo del insecto depredador (Smith, 1975; Aizen, 1991; Miller, 1996; Szentesi y Jermy, 1995; Moles y col., 2003; Ramírez y Traveset, 2010). Las semillas de mayor tamaño pueden ofrecer mayor

cantidad de energía (Mack, 1998); frutos más grandes ofrecen mayor cantidad potencial de recursos que garantizarían el desarrollo de las larvas (Morandini y de Viana, 2009; Ramírez y Traveset, 2010).

Por otra parte, la mayor especificidad de herbívoros de plantas son los

insectos granívoros que existen por la alta especificidad entre géneros de herbívoros y de plantas huéspedes (Novotny y Basset, 2005). Lo anterior coincide con la especificidad entre ciertos grupos de plantas y algunas especies de insectos depredadores de semillas predispersión como los coleópteros de la familia Chrysomelidae, subfamilia Bruchinae, y las

Hokche y Ramírez: Depredación de semillas en Bauhinia

55

leguminosas (Janzen, 1969; Mitchell, 1977; Lomônaco, 1994; Szentesi y Jermy, 1995; Ribeiro Costa y Costa, 2002; Morandini y de Viana, 2009; Ramírez y Traveset, 2010; Manfio y col., 2013; Ribeiro Costa y col., 2014; Romero Gómez y col., 2014). Las relaciones de especificidad entre grupos relacionados de plantas y grupos taxonómicos de herbívoros depredadores de semillas han sido documentadas, como en el caso de la relación entre los curculiónidos Rhinochenus y sus plantas huéspedes (Whitehead, 1976), y como los coleópteros de la familia Bruchidae que se han especializado en la depredación de semillas de Fabaceae (Romero Nápoles, 2002; de Lorea Barocio y col., 2006; Morandini y de Viana, 2009; Ribeiro Costa y col., 2014); no obstante, la relación entre categorías infragenéricas y

supragenéricas de plantas y herbívoros depredadores de semillas necesita mayor atención. Estas asociaciones pueden reflejar patrones filogenéticos de

grupos que han evolucionado paralelamente. Bauhinia es el tercer género más diverso de la subfamilia Caesalpiniodeae (Leguminosae, ahora Fabaceae) en Venezuela (Stergios y col., 2008) y muestra variaciones infragenéricas relacionadas con la forma de vida, la morfología floral (Vaz, 1979; Wunderlin y col., 1981, 1987) y el modo de polinización (Hokche y Ramírez, 1990). Por otra parte, se ha señalado que en el Nuevo Mundo los géneros Gibbobruchus y Caryedes (Chrysomelidae, Bruchinae) se alimentan casi exclusivamente de semillas de las especies de este género de plantas (Johnson, 1981; Ribeiro-Costa y col., 2014). Al respecto, se ha reportado que las semillas de B. ungulata son consumidas por especies del género Gibbobrochus (Heithaus y col., 1982; Manfio y col., 2013).

De acuerdo a las características del género Bauhinia y la relación de los

géneros Gibbobruchus y Caryedes con las semillas de este género, se plantearon los siguientes objetivos: (1) establecer la condición de especificidad de representantes de Bruchinae como especies depredadoras de semillas predispersión y su relación con la condición infragenérica de las especies de Bauhinia, (2) determinar la intensidad de la depredación predispersión de semillas por insectos y su relación con la producción de semillas por fruto, y (3) determinar si existe una depredación predispersión selectiva de las semillas por parte de los depredadores relacionado con la posición de la semilla dentro del fruto.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. Se recolectaron frutos maduros de ocho especies de Bauhinia en varias localidades (Tabla 1) dado que el género está ampliamente distribuido en el territorio nacional.

El número de especies estudiadas correspondió con la disponibilidad

de las mismas. Las especies analizadas se ubican en dos secciones (Vaz, 1979; Wunderlin y col., 1981, 1987): Pauletia, en la que se ubican las especies arbóreas o arborescentes B. aculeata, B. multinervia, B. pauletia


56

y B. ungulata, y la sección Tylotaea en la que se ubican las lianas B. glabra, B. guianensis, B. rutilans y B. siqueiraei.

Tabla 1. Localidades y características ecológicas y climáticas de las áreas donde fueron estudiadas

las especies de Bauhinia. Sección

Especie Localidad de estudio Estado Ubicación geográfica

Altitud

(msnm)

Tipo de

Ambiente

Precipitación

(mm)

Temperatura

(°C)

Pauletia

B. aculeata L.

Arboretum de la Escuela de

Biología UCV, Colinas de

Bello Monte

Miranda 10°30’ N, 66°53’ O 1100 Bosque seco

premontano

550-1100 18-24

Cercanías de la población El

Palmar

Bolívar 7°39’ N, 66°07’ O 100

Bosque seco

tropical

1000-1800 22-29

B. multinervia (Kunth) DC.

A lo largo del río Los

Caracas, Los Caracas

Vargas 10°37’ N, 66°34’ O 8

Bosque seco

premontano

550-1100 18-24

B. pauletia Pers. Cercanías de San Sebastián

de Los Reyes

Aragua 9°56’ N, 67°10’ O 200 Bosque seco

premontano

550-1100 18-24

B. ungulata L. Estación Biológica de Los

Llanos de la Sociedad

Venezolana de Ciencias

Naturales

Guárico 8°56’ N, 67°25’ O 75 Bosque seco

tropical

1000-1800 22-29

Tylotaea

B. glabra Jacq. Arboretum de la Escuela de

Biología UCV, Colinas de

Bello Monte

Miranda 10°30’ N, 66°53’ O 1100 Bosque seco

premontano

550-1100 18-24

B. guianensis Aubl. Reserva Forestal de Imataca,

Estación Experimental de

Río Grande

Bolívar/

Delta

Amacuro

6°43’ N, 61°37’ O 300 Bosque

húmedo

tropical

1800 > 24

B. rutilans Spruce ex Benth. Parque Nacional Henri

Pittier, Estación Biológica

Rancho Grande

Aragua

10°21’ N, 67°41’ O 1100 Bosque muy

húmedo

premontano

200-400 18-24

B. siqueirei Ducke

12 km de la población El

Dorado

Bolívar 6°43’ N, 61°37’ O 300 Bosque

húmedo

tropical

1800 > 24

Clases de frutos, producción de frutos y semillas. Los frutos

fueron clasificados en varias clases de acuerdo al número de semillas producidas por fruto, por ejemplo, la clase 1 correspondió a los frutos con una semilla, la clase 2 con dos semillas, y asi sucesivamente hasta el máximo de semillas por fruto para cada especie de Bauhinia, lo cual fue considerado independientemente de la posición de la semilla en el fruto. El número de frutos recolectados varió de acuerdo a la

disponibilidad en el campo. Se recolectaron desde 59 (B. siqueiraei) hasta un máximo de 1017 (B. pauletia) frutos maduros provenientes de un mínimo de cinco individuos por especie. En total se examinaron 4500 frutos de las ocho especies examinadas. Un fruto se consideró maduro

por la consistencia leñosa del pericarpo, el cambio de coloración de verde a marrón, la facilidad que tiene para abrirse, y poseer semillas completamente desarrolladas. Para las ocho especies estudiadas se determinó la producción de semillas por fruto mediante el conteo de semillas (sanas, depredadas y abortadas) en más de 50 frutos maduros.

Depredación predispersión de semillas e intensidad de depredación. Cada fruto fue colocado individualmente en bolsas de papel las cuales fueron posteriormente guardadas en bolsas de tela


57

metálica fina para evitar el escape de los insectos. Los frutos fueron revisados una vez a la semana durante seis meses. Las semillas se inspeccionaron con ayuda de un microscopio estereoscopio y para cada semilla se registró la presencia y el tipo de daño producido por los insectos, esto es, si el daño era leve o superficial (daño parcial) o llevó a la destrucción total de la semilla (pérdida total), en la cual más del 50% de la semilla estaba destruida. Una semilla se consideró como depredada cuando presentaba orificios. Los insectos adultos depredadores predispersión fueron recolectados y preparados para su identificación por los especialistas. Se determinó el número de semillas depredadas por fruto y el número de insectos que emergen por cada semilla y/o fruto.

Depredación predispersión de semillas y posición de las semillas en el fruto. Para detectar si existe alguna preferencia por parte de los agentes depredadores en el ataque a una determinada posición de la semilla en el fruto, se examinó en cada fruto la posición de las semillas depredadas en cuatro de las ocho especies examinadas. Dado el arreglo

lineal de los óvulos en el ovario, fue posible numerar las semillas desde el extremo peduncular (posición basal o proximal) al extremo estilar (posición más distal). La posición era independiente del número de semillas. Posteriormente, el porcentaje de semillas depredadas en cada posición fue correlacionado estadísticamente con la posición de las semillas en el fruto, usando el método de correlación lineal.

RESULTADOS Clases de frutos, producción de frutos y semillas. En cada especie

se determinó la clase de fruto más frecuente y se encontró que en las especies arbóreas Bauhinia aculeata (población El Palmar), B. multinervia, B. pauletia (Figura 1) y B. ungulata, así como en las especies de lianas B. guianensis y B. siqueiraei (Figura 2) el porcentaje de frutos presenta una distribución unimodal, encontrando mayor número de frutos en las clases con gran cantidad de semillas (por ejemplo, B. pauletia entre 19 y 21 semillas por fruto). En B. aculeata (población Colinas de Bello Monte) (Figura 1) y B. rutilans al aumentar el número de semillas por fruto la frecuencia es menor, encontrando entonces la

mayor cantidad de frutos con una o pocas semillas, mientras que en B. glabra los frutos más frecuentes son los que presentaron un número

intermedio de semillas (2-4 semillas por fruto) (Figura 2). El mayor número de clases de fruto relativo al número de semillas

por fruto en las especies de Bauhinia examinadas se observó en la sección Pauletia, específicamente, B. pauletia con 23 clases de fruto, B. multinervia con 21 (Tabla 2), y B. ungulata con 20 (5-24 semillas totales/fruto, X = 16,27, DE = 4,09). En las especies de la sección Tylotaea las clases de fruto fueron menos variables, encontrando cinco


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clases de fruto (Tabla 2). En las especies analizadas el número de semillas producidas por fruto varió de 1 a 27 y, en general, fue aproximadamente tres veces mayor en las especies arbóreas comparadas con las especies trepadoras, a excepción de B. aculeata con un número de semillas y clases de fruto similares a estas últimas (Tabla 2).

Tabla 2. Tamaño muestreal y número de insectos depredadores por semilla, y porcentaje de depredación de semillas por fruto en especies de Bauhinia.

Sección N° Frutos

examinados

N° Insectos que emergen

por semilla

N° Semillas totales/fruto N° Semillas depredadas/fruto % Semillas

depredadas/

Especie Rango X DE Rango X DE Rango X DE fruto

Pauletia

B. aculeata 995* 1-5 1,73 1,21 1-6 2,03 1,29 1-3 0,23 0,56 11,33

97+ 1-2 1,12 0,33 2-7 5,02 1,16 1-7 0,69 1,58 13,75

B. multinervia 353 1-2 1,05 0,23 1-21 11,28 4,27 1-7 0,16 0,82 1,43

B. pauletia 1017 1-3 1,12 0,36 5-27 18,31 4,34 1-6 0,11 0,57 0,60

Tylotaea

B. glabra 839 1-2 1,01 0,11 1-5 2,54 1,72 1-3 0,11 0,36 4,33

B. guianensis 876 1-2 1,02 0,14 2-6 4,06 2,64 1-3 0,10 0,36 2,46

B. rutilans 71 1-2 1-5 2,45 1,17

B. siqueiraei 59 1-2 1,09 0,29 4-8 8,14 9,16 1-6 0,98 1,49 12,04

X promedio, DE desviación estándar * Población Colinas de Bello Monte + Población El Palmar

Depredación predispersión de semillas e intensidad de

depredación. En la sección Pauletia el rango y el número de insectos que emergen por semilla fue similar entre las especies, a excepción de B. aculeata (población Colinas de Bello Monte) donde fue encontrado que emergieron cinco insectos por semilla. En todas las especies hubo, en promedio, pocas semillas depredadas por fruto (de 1 a 7 semillas depredadas) y, por tanto, bajo porcentaje de semillas depredadas por fruto (Tabla 2). Las especies arbóreas B. multinervia y B. pauletia produjeron frutos con el mayor número de semillas por fruto (11,28 y 18,31, respectivamente) y el menor porcentaje de depredación (1,43 y 0,60, respectivamente) (Tabla 2); es decir, en las especies arbóreas la depredación tiende a disminuir

con un incremento en el número de semillas por fruto. En las lianas B. glabra y B. guianensis el número de semillas depredadas por fruto fue similar y bajo (0,11 y 0,10, respectivamente), mientras que

B. siqueiraei produjo mayor número de semillas por fruto (0,98), y el porcentaje de depredación fue mayor (12,04). Este comportamiento es inverso en las especies arbóreas, pero similar a los valores de depredación de B. aculeata en las poblaciones analizadas (Tabla 2).


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Figura 1. Porcentaje de depredación de semillas por fruto de acuerdo a las clases de fruto y frecuencia de distribución de clases de frutos para las especies Bauhinia aculeata (A, B. población

Colinas de Bello Monte; C, D. población El Palmar), B. multinervia (E, F), B. pauletia (G, H). Semillas sanas. Semillas depredadas.


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Figura 2. Porcentaje de depredación de semillas por fruto de acuerdo a las clases de fruto y

frecuencia de distribución de clases de frutos para las especies Bauhinia glabra (A, B), B. guianensis (C, D), B. siqueiraei (E, F). Semillas sanas. Semillas depredadas.

En las especies de Bauhinia el porcentaje de semillas depredadas por fruto

fue variable entre las clases de frutos (Figuras 1 y 2). En B. multinervia el

mayor porcentaje de semillas depredadas se encontró en las clases de fruto con menor número de semillas; en B. pauletia también se observó este patrón. El porcentaje de semillas depredadas para las dos poblaciones de B. aculeata fue menor en los frutos más frecuentes (Figura 1). En las especies de la sección Tylotaea B. glabra y B. guianensis la depredación predispersión decrece a medida que aumenta el número de semillas por fruto. En B. siqueiraei la depredación fue similar entre los frutos con mayor número de semillas que fueron los que se presentaron en mayor proporción (Figura 2).

Asociados a las semillas de Bauhinia se encontraron diferentes insectos que actúan como depredadores antes de la dispersión (Tabla 3). Se observó que la ovoposición inicial de frutos y semillas por brúchidos adultos produce el ataque y más tarde la destrucción de las semillas debido al desarrollo de las larvas a expensas del consumo de los cotiledones. El tipo de daño producido en la

semilla fue similar en las especies de ambas secciones. En las especies arbóreas de Bauhinia, especies del género Gibbobruchus depredaron las semillas predispersión; se observó que G. cavillator depreda las semillas de B. aculeata, B. multinervia, B. pauletia y B. ungulata; además, las dos primeras especies también fueron depredadas por G. guanacaste (Tabla 3). En las especies arbóreas también se observó la presencia de representantes de los géneros Hypothenemus (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) y Lasioderma (Coleoptera: Ptinidae), así como hormigas obreras (Tapinoma sp., Myrmelachista

sp.), los cuales se encontraron fuera de las semillas; sin embargo, el daño producido por estos fue leve y por lo tanto considerado parcial (Tabla 3).


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Tabla 3. Insectos asociados a frutos y semillas de Bauhinia y tipo de daño producido.

Sección Especie

N° Frutos examinados

Insectos asociados

Daño producido en la semilla

Pauletia

B. aculeata 995* Coleoptera

Chrysomelidae (Bruchinae)

Gibbobruchus guanacaste Kingsolver & Whitehead

Total

Curculionidae (Scolytinae)

Hypothenemus sp. Parcial

Hymenoptera

Formicidae

Tapinoma sp. Parcial

97+ Coleoptera


Gibbobruchus cavillator Fahraeus Total



B. multinervia 353 Coleoptera



Gibbobruchus guanacaste Kingsolver &

Whitehead

Total

Anobiidae

Lasioderma serricone (Fabricius) Parcial



Hymenoptera

Formicidae

Myrmelachista sp. Parcial

B. pauletia 1017 Coleoptera



B. ungulata 193 Coleoptera



Anobiidae

Lasioderma serricone (Fabricius) Parcial

Tylotaea

B. glabra 839 Coleoptera


Caryedes x-liturus Total

Caryedes spyripygus Kingsolver ** Total

B. rutilans 71 Coleoptera


Caryedes viridipennis Kingsolver ** Total

B. siqueiraei 59 Coleoptera


Caryedes canthylogaster Kingsolver ** Total

Caryedes stenocephalus Gyllenhal Total

Hymenoptera

Formicidae

Crematogaster sp. Parcial * Población Colinas de Bello Monte + Población El Palmar

** Especie nueva


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En las especies de la sección Tylotaea, representantes del género Caryedes fueron los agentes depredadores de las semillas (Tabla 3). En B. glabra se encontraron dos especies de Caryedes al igual que en B. siqueiraei y, en adición, en esta última, el daño producido por la hormiga obrera Crematogaster sp. fue parcial destruyendo solo el borde de la semilla. Las semillas de B. rutilans fueron consumidas por una sola especie de depredador (Tabla 3). En B. guianensis no fue posible determinar el agente depredador debido a que no fue capturado.

Depredación predispersión de semillas y posición de las semillas en el fruto. El análisis de correlación entre la posición de la semilla en el fruto y el porcentaje de semillas depredadas muestra que no hubo preferencia de los depredadores en la destrucción de semillas en una

posición dada dentro del fruto, excepto en B. pauletia (Tabla 4). En tres de las cuatro especies analizadas la pendiente es negativa (aun cuando no fue estadísticamente significativa) y sugiere que la pauta de depredación tiende a ocurrir hacia la base del fruto, tal como ocurre en B. pauletia, en la cual la correlación fue significativa. En B. multinervia esta tendencia es inversa, es decir, la depredación ocurrió mayormente en las semillas del ápice. En B. glabra el coeficiente de correlación también es negativo y, aunque no fue significativo, explica un porcentaje de varianza importante, lo cual indica que las semillas de la base del fruto parecieran ser más depredadas.

Tabla 4. Correlación entre la posición y el porcentaje de semillas depredadas en cuatro especies de Bauhinia.

* La posición fue graficada partiendo del ápice hacia la base del fruto N número de posiciones posibles de las semillas en el fruto para cada especie

DISCUSIÓN

Depredación predispersión de semillas y clases de frutos. La depredación de semillas en las distintas especies de Bauhinia relacionada con las clases de fruto puede ser caracterizada de la siguiente manera: a) dependiente de la frecuencia, donde el porcentaje de semillas depredadas decrece cuando disminuye la frecuencia del

Sección Relación entre la posición* y el porcentaje de semillas depredadas

Especie N Pendiente Coeficiente de

correlación (r)

Probabilidad

P =

Significancia

Pauletia

B. aculeata 6 -0,016 -0,050 0.898353 No significativo

B. multinervia 21 0,390 0,390 0.098803 No significativo

B. pauletia 23 -0,856 -0,856 0.000001 Significativo

Tylotaea

B. glabra 5 -18,750 -0,655 0.158006 No significativo


63

fruto, es decir, a medida que una determinada clase de fruto se hace más frecuente el chance de depredación incrementa, como en B. siqueiraei y B. aculeata (población El Palmar); b) independiente de la frecuencia, es decir, la cantidad de semillas depredadas no muestra ninguna tendencia con relación a la frecuencia de los frutos, como en B. pauletia, B. multinervia, B. glabra y B. guianensis. Sin embargo, es importante señalar que en algunas especies el porcentaje de semillas depredadas fue mayor en frutos con menor número de semillas.

Relación entre especies de plantas e insectos. Existe un patrón de

coevolución entre los depredadores de semillas y las plantas. Los coleópteros de la familia Chrysomelidae (Bruchinae) son depredadores importantes de las semillas de varios géneros de leguminosas debido al

largo período de coevolución (Janzen, 1969; Mitchell, 1977; Ribeiro-Costa y Costa, 2002; Pinto da Silva y col., 2003; Linzmeier y col., 2004; Sari y Ribeiro-Costa, 2005; Viana y Ribeiro-Costa, 2014); en la tribu Cercidae, a la cual pertenece el género Bauhinia, se ha reportado su presencia (Lomônaco, 1994; Manfio y col., 2013; Ribeiro-Costa y col., 2014). Los géneros de brúchidos Caryedes y Gibbobruchus del Nuevo Mundo se alimentan de semillas de Bauhinia casi exclusivamente (Whitehead y Kingsolver, 1975; Johnson, 1981).

Los resultados del presente estudio apoyan la especificidad en la

depredación de semillas de las especies de Bauhinia por los Bruchinae.

En las especies de la sección Pauletia, Gibbobruchus fue el coleóptero depredador, específicamente G. cavillator; en B. aculeata y B. multinervia se encontró además a G. guanacaste. Esto concuerda con lo reseñado por otros autores, por ejemplo, Janzen (1980) reportó que en el bosque caducifolio de Guanacaste (Costa Rica) las semillas de B. ungulata son depredadas por G. guanacaste, y las de B. pauletia por G. cristicollis y G. guanacaste; Manfio y col. (2013) señalan que G. cavillator depreda las semillas de B. multinervia y B. ungulata; De La Cruz y col. (2013) encontraron que B. aculeata, B. pauletia y B. ungulata son depredadas por G. guanacaste, y que B. ungulata además es depredada por G.

divaricatae. Por otra parte, tres especies de Caryedes son indicadas como depredadores de semillas de B. ungulata (Ramírez y Traveset, 2010); sin embargo, esto parece responder a una confusión de especies (N. Ramírez, comunicación personal). En este trabajo se encontró que

para la misma localidad estudiada por Ramírez y Traveset (2010), B. ungulata solo es depredada por G. cavillator. Las especies analizadas de la sección Tylotaea (lianas) fueron depredadas por varias especies del género Caryedes; esto concuerda con lo señalado por Janzen (1980), quien encontró que las semillas de B. glabra son depredadas por C. cavatus; no obstante, estudios más recientes reportan que pueden ser depredadas por Gibbobruchus cavillator (De La Cruz y col., 2013). Puede

señalarse entonces que, en general, géneros diferentes de depredadores están asociados a formas de vida diferentes.


64

Tres de las especies del género Caryedes, que se alimentan de las semillas de B. glabra, B. rutilans y B. siqueiraei, resultaron ser nuevas para la ciencia (Kingsolver, 1987). Este trabajo refuerza la especificidad observada de brúchidos como agentes depredadores de semillas predispersión en el género Bauhinia. Aunque el presente estudio solo evaluó la depredación predispersión de semillas en pocas especies, la relación entre las secciones Pauletia y Tylotaea con los géneros Gibbobruchus y Caryedes respectivamente, sugiere posibles patrones de especiación paralelos entre las especies de insectos y plantas.

Depredación predispersión de semillas e intensidad de depredación. En general, los coleópteros hembra colocan sus huevos

sobre el fruto o directamente sobre las semillas. En este estudio no se

detectó con exactitud si la ovoposición ocurría directamente sobre la semilla; sin embargo, este evento debe ocurrir en etapas muy tempranas ya que de semillas sin daño aparente emergieron insectos adultos. En frutos jóvenes la larva puede alimentarse de un número indeterminado de embriones antes de establecerse en una semilla, o puede penetrar una semilla consumiendo los cotiledones y otras partes. En muchas especies puede encontrarse un coleóptero (Bruchidae) por semilla, pero se ha reportado que algunas leguminosas con semillas grandes pueden tener de dos hasta 25 coleópteros por semilla, y en otras una simple larva se alimenta de algunas semillas maduras (Janzen, 1980). Los frutos de las distintas especies de Bauhinia estudiadas son dehiscentes y los insectos adultos emergieron a través de orificios originados por ellos en las semillas; el número de insectos que emergió por semilla fue bajo (de 1 a 3) y poco variable; solo en el caso de B. aculeata (población Colinas de Bello Monte) se observó que emergieron cinco insectos por semilla. Un bajo número de insectos emergiendo por semilla parece estar relacionado con los niveles de especificidad y grupos taxonómicos de insectos, específicamente brúchidos (Center y Johnson, 1974; Ramírez y Traveset, 2010). De acuerdo a lo anterior, un bajo número de insectos que emerge por semilla también parece ser más evolucionado porque tales interacciones están acopladas por adaptaciones morfológicas entre

insectos y semillas, es decir, brúchidos asociados con frutos tipo legumbre, dehiscentes, y que se alimentan de una semilla entera en lugar de solo una pequeña porción o de varias semillas (Ramírez y Traveset, 2010). En conclusión, el bajo número de insectos emergiendo

por semilla en las especies de Bauhinia podría ser relacionado con altos niveles de especificidad.

La depredación predispersión opera como una fuerza selectiva en la

evolución de estrategias exhibidas por las plantas (Hawthorn y Hayne, 1978), p.e., producción de mayor número de semillas/fruto, mayor tamaño de fruto, mayor tamaño de semillas, presencia de alcaloides, etc. En general, en las especies de Bauhinia analizadas el nivel de depredación fue relativamente bajo (menor de 14%) comparado con las


65

tasas de depredación de semillas (desde 17 hasta 53%) reportadas por diversos autores en diferentes plantas (Heithaus y col., 1982; Traveset, 1991; Gittins y col., 2003; Steeves y col., 2008; Morandini y de Viana, 2009), y menor en las especies arbóreas. No obstante, el tamaño de los frutos en las especies arbóreas fue mayor por lo general, que el de las especies de lianas. Se ha señalado que el tamaño de los frutos y de las semillas son factores que pueden influir en la preferencia de semillas por parte de los depredadores (Baker, 1972; Szentesi y Jermy, 1995; Bonilla y col., 2007), y pueden constituir mayor oferta de alimento para el desarrollo de las larvas (Morandini y de Viana, 2009). Hare (1980) sostiene que el tamaño del fruto es el factor principal que afecta la variación en la intensidad de depredación de las semillas de Xanthium

strumarium L. (Asteraceae). Este autor encontró que la depredación de

las semillas fue más intensa en poblaciones con frutos de menor longitud y disminuyó linealmente a medida que aumentaba la longitud del fruto ya que frutos más pequeños son más fácilmente atacados puesto que son más fáciles de penetrar, y la probabilidad de ataque a todas las semillas es mayor. Janzen (1969) sugiere que las plantas han desarrollado estrategias para evitar la depredación que llamó Efecto de Saciedad del Depredador, donde la producción de semillas es superior a la capacidad de consumo de los depredadores. La planta produce mayor número de semillas acompañado de una reducción en el tamaño de las semillas, lo que permite una rápida dispersión antes de que ocurra la depredación; de aquí, el tamaño y el número de semillas son fenómenos complementarios. En este sentido, B. pauletia y B. multinervia presentaron frutos de mayor tamaño, gran número de semillas y el menor porcentaje de depredación. Así, la depredación de semillas es un factor selectivo que parece influenciar la evolución del tamaño del fruto y el número de semillas por fruto. De acuerdo a lo anterior, se podría sugerir que puede ocurrir una relación entre los niveles de depredación de semilla y el compromiso entre número y tamaño de las semillas por fruto.

Depredación predispersión de semillas y posición de las semillas en el fruto. En ambas secciones de Bauhinia la ubicación de las semillas

depredadas dentro del fruto, en general, no presentó un patrón definido. Esto sugiere que la depredación de semillas en estas especies es independiente de la posición, por lo que parece obedecer más a fenómenos aleatorios. No obstante, los resultados obtenidos para B. pauletia y B. glabra podrían indicar que las pautas de depredación de semillas de acuerdo a la posición en el fruto de algunas especies pudieran están relacionadas con la cantidad de recursos disponibles en la semilla, es decir, semillas más pesadas. Al respecto, Aizen (1991) encontró que las semillas ubicadas hacia la zona basal del fruto de Acacia aroma, ligeramente más pesadas, tienden a ser más depredadas por el brúchido Pseudopachymerina grata Terán, que las semillas de la zona estilar del fruto. Este autor señala que la depredación dependiente de la posición de la semilla dentro del fruto podría ser debida a que la


66

hembra comienza a ovopositar las semillas ubicadas hacia el extremo proximal (basal) del fruto. La relación entre la posición de las semillas en las especies de Bauhinia analizadas y la preferencia de depredación no es selectiva, por lo que se requiere analizar mayor número de especies con la finalidad de establecer las causas y consecuencias asociadas a la preferencia en depredar una determinada semilla en una posición específica del fruto.

En conclusión, las especies estudiadas en la sección Pauletia y

Tylotaea están asociadas con distintos géneros de brúchidos. La depredación de las semillas en las especies arbóreas es producida por el género Gibbobruchus y en las lianas por Caryedes. Esto sugiere géneros depredadores diferentes asociados a formas de vida diferentes. El

número de insectos que emerge por semilla es poco variable y podría estar relacionado con altos niveles de especificidad entre grupo de plantas e insectos. En ambas secciones de Bauhinia la depredación

predispersión de semillas no es selectiva con relación a la posición que ocupan dentro del fruto y probablemente obedece a fenómenos aleatorios, aunque en algunas especies con muchas semillas por fruto puede ser dependiente, y estar relacionada con la cantidad de recursos disponibles en semillas ubicadas hacia la zona basal del fruto, es decir, la depredación decrece desde la base hasta el ápice del fruto.

La depredación de semillas es considerada como un proceso selectivo

que puede disminuir el éxito reproductivo de las plantas. Los resultados obtenidos muestran que el impacto de la depredación predispersión de semillas en las especies de Bauhinia analizadas puede considerarse bajo en comparación con otros estudios y no tiene, por tanto, un efecto importante sobre la producción de semillas dado que el número de semillas depredadas por fruto no supera el 15% de las semillas producidas por fruto.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a los especialistas Dr. John M. Kingsolver del Departamento de Agricultura, Washington, D.C., EEUU, por la identificación de los insectos depredadores, y al Dr. G.C. Eickwort de la Universidad de Cornell, EEUU, por la identificación de los himenópteros. A Y. Brito, L. Camero, A. Di Guida, C.

Gil, N.G. Leal, M. López, E. Rodríguez y A. Seres (†) por la asistencia en el trabajo de campo. A los árbitros por sus comentarios y sugerencias.

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Enero-Junio, 2018

Recibido: julio 2017 Aceptado: julio 2018

CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS Y REPRODUCTIVAS DE TRES ESPECIES DE Batophora (CHLOROPHYTA, DASYCLADACEAE) DE LA ISLA DE

MARGARITA, VENEZUELA

Julio César Rodríguez Reyes1,2*, Anahy María Marcano3, Gilberto Figueroa3, Aidé José Velásquez-Boadas4,Yoarlis Fernández5, Efraín J.

Martínez V.1 y Matilde Guadalupe Duque Aguilera2

1Centro Regional de Investigaciones Ambientales (CRIA), Núcleo Nueva Esparta,

Universidad de Oriente, Isla de Margarita, Venezuela. 2Departamento de Ciencias, Unidad de Estudios Básicos, Núcleo Nueva Esparta, Universidad de Oriente.

3Instituto Nacional de Parques, Isla de Margarita, Venezuela. 4Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Núcleo Nueva Esparta, Universidad de Oriente, Isla de

Margarita, Venezuela. 5Investigadora independiente. *[email protected].

RESUMEN

El género Batophora incluye especies sifonales de la familia Dasycladaceae, conocido en

Venezuela por Batophora oerstedii distribuida hasta el presente en la región costera occidental. En este artículo se describen, ilustran y caracterizan tanto vegetativa como reproductivamente

tres especies del género Batophora, incorporando dos nuevos registros para el país: Batophora occidentalis y B. occidentalis var. largoensis; mientras que Batophora oerstedii constituye un

nuevo registro para el estado Nueva Esparta. Estos taxa coexisten en el sector Laguna de Sal, Monumento Natural Laguna de Las Marites, Isla de Margarita, diferenciándose en sus caracteres

métricos, morfológicos y reproductivos. Con estas nuevas descripciones se establece un arreglo taxonómico formal para las poblaciones hasta ahora conocidas en el país. Se contempla realizar

en un futuro investigaciones aplicando técnicas moleculares, acompañadas con estudios morfológicos y métricos para dilucidar el estatus taxonómico de las variaciones de estas especies

distribuidas en Venezuela.

Palabras clave: Batophora, taxonomía, Laguna de Sal, Las Marites, estado Nueva

Esparta.

Morphological and reproductive characteristics of three species of Batophora (Chlorophyta, Dasycladaceae) from

Margarita Island, Venezuela

Abstract

The genus Batophora includes siphonal species of the family Dasycladaceae, known in

Venezuela by Batophora oerstedii distributed to the present in the western coastal region of Venezuela. In this article, three species of the genus Batophora are described, illustrated and

characterized both vegetatively, incorporating two new records for the country: Batophora Batophora occidentalis and B. occidentalis var. largoensis; whereas Batophora oerstedii

constitutes a new registry for the Nueva Esparta state. These taxa coexist in the Salt lagoon sector, Natural Monument of the Marites Lagoon, Margarita Island, differing in their metric,

morphological and reproductive characteristics. With these new descriptions, a formal


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taxonomic arrangement is established for the populations known in the country up to now. In the future, research is carried out to apply molecular techniques accompanied by morphological

and metric studies to elucidate the taxonomic status of the variations of these species distributed in Venezuela.

Keywords: Batophora, taxonomy, Salt Lagoon, Las Marites, Nueva Esparta State.

INTRODUCCIÓN El género Batophora pertenece a la familia Dasycladaceae (Phylum

Chlorophyta) que incluye especies sifonales habitando lagunas marino-costeras, ensenadas y manglares en la costa del Atlántico tropical,

subtropical (Collins, 1909; Taylor, 1960; Wynne, 2017) y en el mar Mediterráneo (Gallardo y col., 2016), por lo general habitan aguas

someras y rara vez encontradas en aguas profundas, sin embargo han sido observadas hasta los 20 m (Berger y Kaever, 1992).

La nomenclatura del género ha experimentado varios cambios

taxonómicos antes de que las dos especies fueran establecidas como Batophora oerstedii y B. occidentalis (Gómez-Poot y col., 2002). Taylor (1928 y 1960) reconoció a B. oerstedii y B. oerstedii var. occidentalis (Harvey) Howe. Prince y Baker (1984) describió la especie Batophora largoensis Prince et Baker, luego Berger y Kaever (1992) ascendió a B. oesrstedii var. occidentalis a nivel de especie como B. occidentalis (Harvey) Berger et Kaever, pero reconoció a B. largoensis como una variedad de B. occidentalis. Wynne (1998) corrigió la reasignación de B.occidentalis var. largoensis (Prince et Baker) Berger et Kaever ex Wynne

realizada por Berger y Kaever (1992), ya que estos últimos autores no cumplieron con la cita completa del basónimo que se especifica en el artículo 33.2 del ICBN (Código Internacional de Nomenclatura Botánica). La característica diferencial con las otras especies fue la pigmentación marrón rojiza según la descripción original de B. largoensis señalada por Prince y Baker (1984).

La terminología de las estructuras reproductivas ha cambiado desde

las primeras descripciones realizadas (Gómez-Poot y col., 2002). Taylor (1928) y Morrison (1984) las llamaban esporangios, tal como fueron

consideradas dentro de la familia Dasycladaceae (Bold y Wynne, 1978); mientras que Prince y Baker (1984) las denominaron gametangios que contenían quistes y estos a su vez contienen los gametos. Luego, Littler y col. (2008) denominaron a los gametóforos como gametangios, sin embargo, Berger y Kaever (1992), Quan-Young y col. (2003) y Dawes y Mathieson (2008) llamaron gametóforos a las estructuras que contenían los gametangios y éstos a su vez a los gametos. En este trabajo, se utilizó

la terminología usada por estos últimos autores.

Rodríguez Reyes y col.: Batophora de la Isla de Margarita, Venezuela

73

El propósito de este estudio fue caracterizar las diferentes especies de Batophora en su fase vegetativa y reproductiva, debido a que estas coexisten, compartiendo siempre los mismos sustratos de fijación y hábitat en la Laguna de Las Marites, Isla de Margarita, Venezuela.


Área de estudio. La laguna costera de Las Marites forma parte del Monumento Natural Laguna de Las Marites según los decretos N° 1633 del 27 de febrero de 1974 (República de Venezuela, 1974) y N° 2339 del 5

de junio de 1992 (República de Venezuela). Está ubicada geográficamente en la región suroriental de la Isla de Margarita entre los 10º53´50” y 10º55´

N y los 63º53´54” y 63º57´20” W (Ramírez, 1996) (Figura 1). Buena parte de su margen interior se encuentra bordeado por una ancha franja de manglares, especialmente al norte y este (Bonilla y Okuda, 1971; Cervigón y Gómez, 1986). Cerca de la zona nororiental, se localizan la urbanización y la estación de generación eléctrica Luisa Cáceres de Arismendi, así como también la planta de tratamiento de aguas residuales, las cuales vierten sus aguas hacia la laguna (Palazón-Fernández y col.1996).

Figura 1. Ubicación del área de muestreo ( ) en el sector Laguna de Sal, Monumento Natural Laguna de Las Marites, Isla de Margarita, Estado Nueva Esparta, Venezuela.


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Los ejemplares de las especies de Batophora fueron recolectados desde las raíces de manglares (Rizophora mangle y Avicennia germinans) y restos de conchas de Bivalvos marinos sumergidos a los 0,15-0,25 m de profundidad en el sector Laguna de Sal, ubicado al noreste de la Laguna de Las Marites entre los 10º55’18,87”N y 63º53’45,53”W (Figura 1). La recolección se realizó durante los meses agosto-septiembre de 2016 en tres sitios de muestreo demarcados geográficamente como Punto (1): 10º55’16,69”N y 63º53’45,69”W; Punto (2): 10º55’13,88”N y 63º53’47,36”W; Punto 3: 10º55’9,39”N y 63º53’48,60”. Algunos ejemplares estaban enredados con talos de Cladophora sericea y Chaetomorpha gracilis.

El sector de laguna de sal donde se recolectaron las especies de

Batophora, estaba influenciado por las escorrentías producto de las

precipitaciones que suceden durante el período junio-agosto en la Isla de Margarita (Marcano y col., 2014) y las fluctuaciones de las mareas, el fondo es arenoso o fangoso arenoso, generalmente cubierto de restos de conchas marinas, observándose abundantemente la presencia de la almeja (Corbula sp.) y parches aislados de Syringodium filiforme y Ulva clathrata.

Métodos. Las muestras fueron desprendidas cuidadosamente desde la

superficie del sustrato con un cuchillo, introducidas en bolsas plásticas y luego preservadas en una solución de formaldehido y agua de mar al 4%. Cada envase previamente fue rotulado señalando el punto de muestreo del sector y fecha de recolección. Posteriormente, fueron llevadas al laboratorio de Bioecología del Centro Regional de Investigaciones Ambientales (CRIA), para su identificación y herborización. Para las observaciones morfoanatómicas, se realizaron cortes a mano alzada a nivel medio del talo de cada especie a identificar, utilizando una hojilla de doble filo marca Gillete, observándose el corte en un microscopio óptico marca Motic, modelo BA400. Asimismo, se utilizó un microscopio estereoscópico binocular marca Motic, modelo K 12VDC T2.5A, para observar los rasgos morfológicos externos (ramificación del talo, estructuras de fijación, disposición y forma de las estructuras reproductivas).

Para la determinación de las características métricas de las estructuras

reproductivas se utilizó la metodología y el procedimiento según Gómez-Poot y col. (2002). Los promedios de los parámetros vegetativos y

reproductivos fueron comparados mediante un ANOVA I, empleando el software Statgraphic SGPLUS para Windows.

Las fotografías del material fueron realizadas utilizando una cámara

digital marca Canon, modelo Power Shot G-10. Las fotos y exsiccatas están depositadas en el herbario Mirella Aponte Díaz del Centro Regional de Investigaciones Ambientales del Núcleo Nueva Esparta de la Universidad de Oriente (CRIA-UDONE).


75

El material estudiado fue identificado taxonómicamente utilizando literatura especializada, principalmente claves y descripciones taxonómicas: Taylor (1960), Prince y Baker (1984), Berger y Kaever (1992), Gómez-Poot y col. (2002), Quan-Young y col. (2003), Dawes y Mathieson (2008), Littler y col. (2008). Para la clasificación taxonómica se siguieron los criterios de Wynne (2005,2011, 2017), Velásquez-Boadas y Rodríguez (2012); Guiry y Guiry (2017).

RESULTADOS

Clave para la determinación de las especies del género Batophora del Monumento Natural Laguna de las Marites, Isla de Margarita.

1a. Región inferior del eje simple del talo fértil desnudo <1 cm (0,2 a 0,7

cm) de longitud; verticilos con ramas no deciduas desde el primer al tercer orden en los talos fértiles más viejos; gametóforos ovoides a oblongos de 552-631 µm de longitud y 368-450 µm de ancho, agrupados en los nudos más internos cerca de la base de las ramas y alrededor de los nudos de las bases de las siguientes serie divisional más pequeña, gametangios esféricos de 38-60 µm de ancho ………….……….................................. Batophora oerstedii

1b. Región inferior del eje simple del talo fértil desnudo entre 2 y 5 cm de

longitud; verticilos con ramas deciduas a partir del segundo orden en los talos fértiles más viejos; gametóforos esféricos de 473,4-576,3 µm de ancho y ovoides a elípticos de 526-604 µm de largo y 473,4-576,3 µm de ancho, agrupados en los nudos más internos, cerca de la base de las ramas y alrededor de los nudos de las bases de las siguientes serie divisional más pequeña, gametangios esféricos de 42-63 µm de ancho ……………………….... Batophora occidentalis

1c. Región inferior del eje simple del talo fértil desnudo entre 0,8 y 1,8

cm de longitud, región media presentando verticilos con ramas deciduos entre 2,7 y 4,2 cm de longitud en los talos fértiles más viejos; gametóforos esféricos de 500-700 µm de ancho, agrupados en los nudos internos cerca de la base de las ramas, rara vez alrededor de los nudos de las bases de la siguiente serie divisional más pequeña; gametangios oval a oblongos de 42-60 µm de ancho ………….……… Batophora occidentalis var. largoensis

Descripciones de las especies identificadas. Batophora occidentalis J. Agardh. Plantas de color verde a amarillo verdoso, a menudo gregarias,

cilíndricas de 5,5-6,5 cm de alto y 2-4 mm de ancho. Eje principal simple, cilíndrico, de 0,50-0,54 mm de ancho, con ramas verticiladas cada 1,5-2 mm; la región basal de las ramas verticiladas con 400-636 µm de ancho; rámulos en número de 6-9 por verticilo, dicotómicamente bifurcados a


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tricotómicos, divididos 1 a 7 veces, las ramificaciones de los rámulos a menudo deciduas en los talos fértiles más viejos; región inferior del eje principal desnudo abarcando una longitud de 2-5 cm (Figura 2a). Gametóforos de color verde brillante, esféricos y ovoides a elípticos, en número de 1-5 por nudo, agrupados en los nudos más internos, cerca de la base de los rámulos y alrededor de los nudos de la base de la siguiente serie divisional más pequeña (Figura 2d y Figura 3d), los primeros de 473,4-576,3 µm de ancho, los segundos de 526-604 µm de largo y 473,4-576,3 µm de ancho; gametangios esféricos de 42-63 µm de ancho. Se fijan al sustrato mediante brotes rizoidales superpuestos.

Batophora occidentalis var. largoensis (J.S. Prince & S. Baker) S.

Berger & Kaever ex M.J. Wynne).

Plantas de color verde a marrón o amarillo verdoso, a menudo gregarias, cilíndricas, presentando 3,5-6 cm de largo y 4-6 cm de ancho. Eje principal simple, cilíndrico, de 0,52-0,57 mm de ancho, con rámulos verticilados cada 0,70-0,80 mm; la región basal de las ramas verticiladas con 400-657,5 µm de ancho; rámulos en número de 6-9 por verticilo, dicotómicamente bifurcados, divididos 1 a 7 veces, las ramificaciones de

los rámulos a menudo deciduas en los talos fértiles más viejos; verticilos deciduos en la región inferior del eje principal del talo fértil (Figura 2b), abarcando una longitud de 2,7-4,2 cm; seguido del eje principal desnudo de 0,80-1,8 cm largo. Gametóforos esféricos de color amarillo verdoso en número de 2-5 por nudo, agrupados en los nudos internos cerca de la base de los rámulos, rara vez se encuentran alrededor de los nudos de las bases de la siguiente serie divisional más pequeña (Figura 2e y Figura 3d), de 500-700 µm de ancho. Gametangios oval a oblongos de 42-60 µm de ancho. Se fija al sustrato a través de brotes rizoidales superpuestos.

Batophora oerstedii J. Agardh. Plantas de color verde brillante, a menudo gregarias, cilíndricas, de 2-

6 cm de largo y 4-6 cm de ancho. Eje principal simple, cilíndrico de 0,52-0,66 mm de ancho, con ramas verticiladas cada 1,2-1,4 mm la región basal de las ramas verticiladas con 550-665 µm de ancho; rámulos en número de 6-9 por verticilo, dicotómicamente a tricotómicamente bifurcadas, divididos 1 a 7 veces, la ramificación de orden superior (terminal) a menudo decidua en la región fértil de los talos más viejos; región inferior del eje principal desnudo (Figura 2c) abarcando una

longitud de 0,2-0,7 cm. Gametóforos ovoides a oblongos de color verde-amarillo brillante en número de 1-5 por nudo, agrupados en los nudos más internos cerca de la base de las ramas y alrededor de los nudos de las bases de la siguiente serie divisional más pequeña (Figura 2f y Figura 3c y Figura 3d), de 552-631 µm de longitud y 368-450 µm de ancho; gametangios esféricos de 38-60 µm de ancho. Se fija al sustrato mediante

brotes rizoidales superpuestos.


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Figura 2. Batophora occidentalis J. Agardh: a. Hábito; d. Batophora occidentalis var. largoensis (J.S.

Prince & S. Baker) S. Berger & Kaever ex M.J. Wynne): b. Hábito; e. Corte transversal del talo mostrando verticilo fértil con gametóforos. Batophora oerstedii J. Agardh: c. Hábito; f. Corte

transversal del talo mostrando verticilo fértil con gametóforos.

Figura 3. Diferenciación del talo fértil y de los gametóforos en rámulos de Batophora occidentalis

J. Agardh, Batophora oerstedii J. Agardh y Batophora occidentalis var. largoensis (J.S. Prince & S. Baker) S. Berger & Kaever ex M.J. Wynne). a. Talos fértiles de B. occidentalis y B. oerstedii . b.

Talos fértiles de B. occidentalis var. largoensis y B. oerstedii . c. Gametóforos esféricos, ovoides a elípticos en rámulos de B. occidentalis y gametóforos ovoides a oblongos de B. oerstedii . d.

Gametóforos esféricos en rámulos de B. occidentalis var. largoensis y gametóforos ovoides a oblongos de B. oerstedii (derecha).


78

Características vegetativas y reproductivas. Los promedios de la longitud del talo de Batophora occidentalis, B. occidentalis var. largoensis y Batophora oerstedii en el sector laguna de Sal no difieren significativamente (p>0,05), sin embargo, entre estas especies, las variaciones del ancho de la planta y la distancia entre nudos, longitud del eje desnudo y la longitud del eje con rámulos deciduos en los verticilos presentaron diferencias significativas (p<0,05). Las medidas de la longitud del eje con rámulos deciduos en los verticilos únicamente se determinaron en B. oerstedii con valores entre 2,7 y 4,2 cm (Tabla 1).

Tabla 1. Promedios de las características vegetativas y reproductivas de Batophora occidentalis

J. Agardh, Batopohora oerstedii J. Agardh y Batophora occidentalis var. largoensis (J.S. Prince & S. Baker) S. Berger & Kaever ex M.J. Wynne) del sector laguna de Sal, monumento natural

laguna de Las Marites, isla de Margarita.

(1) = Gómez-Poot y col. (2002); (2) = Dawes y Mathieson (2008); (3) = Little et al. (2008); (4) = en este estudio. x=información no disponible. *= diferencias significativas (p<0,05); ns= diferencias no significativas (p>0,05).

La longitud, el ancho, el área de los gametóforos y el diámetro de los

gametangios entre las especies Batophora occidentalis, B. occidentalis var. largoensis y Batophora oerstedii fueron significativamente diferentes

(p<0,05), pero el número de gametóforos por nudo presentó diferencias significativas ( p>0,05) (Tabla 1).


79

DISCUSIÓN

En este trabajo se describen los talos de Batophora occidentalis J.

Agardh, B. occidentalis var. largoensis (J.S. Prince & S. Baker) S. Berger & Kaever ex M.J. Wynne) y B. oerstedii J. Agardh que corresponden al sector Laguna de Sal, Monumento Natural Laguna de Las Marites, Isla de Margarita, Venezuela, observándose que está influenciada por el drenaje producto de las eventuales precipitaciones y las fluctuaciones de las mareas, coincidiendo con los resultados de Gómez-Poot y col. (2002), quienes afirman haber encontrado a B. occidentalis y B. oerstedii coexistiendo en una bahía estuarina perteneciente a la costa caribeña mexicana. Sin embargo, Martínez-Daranas y col. (2008) encontraron a estas dos especies habitando el archipiélago y lagunas de Sabana de

Camagüey (Cuba), resaltando además el hábito de B. oerstedii en los arrecifes coralinos y en otras bahías con valores de salinidades superiores a 100 ups y casi nunca menores de 50 ups en los últimos 15 años, coincidiendo con Van den Hoek y col. (1972) en lagunas de la isla de

Curazao donde esta especie es capaz de tolerar amplias variaciones de salinidad (desde 20-23 ups hasta 120-160 ups); mientras que Thayer y col. (1992) la identificaron como la primera macrófita colonizadora durante la recuperación de áreas de la zona occidental de la Bahía de Florida luego de los eventos de mortalidad de Thalassia testudinum. Es de destacar que en el sector Laguna de Sal entre los manglares y fondos sedimentarios cubiertos de conchas marinas y restos de raíces de mangles que servían de sustrato, principalmente a B. occidentalis var. largoensis, se encontraron parches aislados de Syringodium filiforme, lo que podría señalarla como una especie pionera en la colonización de esta fanerógama marina, tal como lo afirma Thayer y col. (1992) con respecto a B. occidentalis y B. oerstedii según la influencia de sus coberturas en la

sucesión de los pastos marinos del caribe, específicamente en la costa occidental de la bahía de Florida (USA).

Con la excepción de Batophora occidentalis (distinguible a simple vista

por la gran proporción en longitud del eje del talo desnudo), las especies Batophora occidentalis var. largoensis y Batophora oerstedii que habitan en el sector Laguna de Sal aparentemente son indistinguibles cuando no están en estado reproductivo, sin embargo las características métricas

vegetativas (ancho de la planta, la distancia entre nudos, longitud del eje desnudo y la longitud del eje con rámulos deciduos en los verticilos) entre estas tres especies son estadísticamente diferentes, lo que permite diferenciarlas cuando las poblaciones se encuentren mezcladas, coexistiendo en el sector laguna de Sal, excepto el tamaño de las plantas cuyos valores al no diferenciarse significativamente dificulta segregar a estas tres especies (Tabla 1). Estos resultados contrastan con los registrados por Gómez-Poot y col. (2002) donde señala que las características vegetativas anteriormente mencionadas, a excepción de la distancia internodal, no facilitan la segregación entre Batophora


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occidentalis y Batophora oerstedii en la bahía Chetumal (México). Sin embargo, coinciden con los resultados de este trabajo en que las características reproductivas (longitud, ancho, área de los gametóforos y ancho de los gametangios) al ser estadísticamente diferentes revelan divergencias o segregación entre las tres especies, por lo que pueden usarse para diferenciarlas taxonómicamente, tal como se hacen en las especies de varios organismos, incluyendo gusanos parásitos (Zamparo y col., 1999).

Batophora occidentalis, B. occidentalis var. largoensis y B. oerstedii

presentan características métricas reproductivas y vegetativas diferentes (Figura 2 y Figura 3), comparadas con las respectivas especies de otras partes del mundo (Gómez-Poot y col, 2002, Dawes y Mathieson, 2008 y Littler y col., 2008) (Tabla 1). Estas divergencias se le atribuyen a la gran

plasticidad morfológica que se presentan comúnmente en las macroalgas (Russel, 1978 y Mathieson y col., 1981), así como también en el número y tamaño de las estructuras reproductivas (Zamparo y col., 1999), tal vez debido a las diferentes condiciones ambientales donde habitan estas plantas, aunque futuras investigaciones son necesarias para confirmar esta hipótesis.

Batophora occidentalis es una especie que inicialmente fue reportada

para América del Norte, específicamente en el estado de Florida, como Batophora oerstedii var. occidentalis (Harvey) M. Howe (Taylor, 1928), luego Olsen y col., (1994) la registra como B. occidentalis (Harvey) S. Berger & Kaever ex M.J. Wynne. En Europa (Islas Canarias, España) por Haroun y col. (2002); Gil-Rodríguez y col. (2003); John y col. (2004); Alfonso-Carrillo (2014) y Gallardo y col. (2016). En las Islas del Caribe (Cuba) por

Suárez (2005); Suárez y col. (2014); mientras que Wynne (2017) señala su distribución para el atlántico occidental tropical y subtropical. El presente es el primer registro para Venezuela, cuyos ejemplares analizados se ajustan a la descripción realizadas por Gómez-Poot y col. (2002) y Dawes y Mathieson (2008) en México, por presentar la región inferior del eje simple del talo fértil desnudo en mayor proporción que Batophora occidentalis var. largoensis, verticilos con ramas deciduas a partir del segundo orden en los talos fértiles más viejos, gametóforos esféricos a ovoides y gametangios esféricos, (Figura 2 y Figura 3) por lo que se apoya la consideración que los ejemplares encontrados en el sector laguna de Sal corresponden a esta misma especie, a pesar de las diferencias morfométricas observadas entre los ejemplares analizados en este trabajo

y aquellos previamente presentados por los autores arriba mencionados. Estas variaciones podrían ser debido a la plasticidad fenotípica influenciada por las variaciones ambientales donde habita esta planta.

Batophora occidentalis var. largoensis (J.S. Prince & S. Baker) S. Berger &

Kaever ex M.J. Wynne) es una especie circunscripta a la zona caribeña (Little y Little, 2000), reportándose en Cuba (Suárez y col., 2014), Martinica (Delnatte y Wynne, 2016); mientras que Wynne (2017) la incluye en su registro de listas de macroalgas marinas para el atlántico occidental tropical


81

y subtropical, al ser validada por el mismo autor en 1998. En este trabajo se describe e ilustra por primera vez a esta especie para Venezuela. Actualmente, se considera a esta variedad diferente a B. occidentalis por presentar la región inferior del eje simple del talo fértil desnudo en menor proporción, verticilos con ramas deciduos en los talos fértiles más viejos, gametóforos esféricos de color amarillo verdoso agrupados en los nudos internos cerca de la base de las ramas (Littler y Littler, 2000; Dawes y Mathieson, 2008). Estos caracteres apoyan la consideración de que los ejemplares descritos en este trabajo corresponden a Batophora occidentalis var. largoensis. Sin embargo, difieren de la coloración marrón rojizo y la forma ovoide a oblongo que presentaron los gametóforos en los talos fértiles estudiados por Dawes y Mathieson (2008). Gómez-Poot y col. (2002) encontraron los gametóforos de B. oerstedii en la bahía de Chetumal (México) con la misma pigmentación marrón-rojiza

señalada por Berger y Kaever (1992) en Batophora occidentalis var. largoensis, por lo que concluye que si esta variedad existe no puede ser distinguida por el color de sus gametóforos.

Batophora oesrstedii J. Agardh únicamente ha sido reportada para

América y área del Caribe Atlántico y la región del Pacífico mexicano. En las Islas del Atlántico, específicamente en Bermudas (Taylor, 1960), América del Norte (Taylor, 1928; Taylor, 1960; Olsen y col., 1994; Littler y col., 2008; Wynne (2009); Collado-Vides y col., 2011); Lehman (2013), América Central, especialmente en la región caribeña de México (Taylor, 1960; Taylor, 1972) y de Bélize (Taylor, 1960), en el pacífico mexicano (Pedroche y col., 2005). En las Islas del Caribe ha sido registrada en Bahamas, Caicos, Hispaniola, Jamaica, Antillas menores e Islas Vírgenes (Taylor, 1960). En Cuba por Taylor (1960), y Suárez y col., (2014). En Venezuela ha sido reportada por Albornoz y De Ríos (1965); Hammer y Gessner (1967); Gessner y Hammer (1967);

Taylor (1976); González (1977); Hambrook (1979); Ganesan (1983); Albornoz (1986-88); Ganesan (1990); Gil (2001); Vera (2004), Suárez (2005), Pardo y Solé (2007) y WebFicoflora Venezuela (2017). Sin embargo, a excepción de los autores nombrados, Albornoz (1986-88) describe e ilustra el aspecto general de esta especie para la costa norte del estado Falcón, coincidiendo con las descripciones de los ejemplares presentados en este trabajo al presentar ramas monosifonáceas dicotómicamente ramificadas hasta 6 a 7 veces, estrechándose desde el eje hacia el ápice, los esporangios (gametóforos) localizados en las bifurcaciones de las series divisional más pequeña (1 a 4) y la porción inferior del eje simple desnudo, el cual en los 85 especímenes

examinados resultó inferior a 1 cm, una de las características que la diferencia taxonómicamente de los 35 ejemplares de B. occidentalis (entre 2 y 5 cm de longitud) y 55 muestras de Batophora occidentalis var. largoensis (entre 0,8 y 1,8 cm de longitud) recolectadas en el sector Laguna de Sal, Monumento Natural Laguna de Las Marites, Isla de Margarita (Venezuela).

Con los nuevos registros para Venezuela de Batophora oerstedii J.

Agardh y Batophora occidentalis var. largoensis (J.S. Prince & S. Baker) S. Berger & Kaever ex M.J. Wynne) y para el estado Nueva Esparta de


82

Batophora oesrstedii J. Agardh, se amplía la distribución del género Batophora hacia la costa caribeña oriental e insular del país, sin embargo, es importante tener presente que se deben realizar en un futuro investigaciones de estas especies en Venezuela que contemplen la aplicación de técnicas moleculares, acompañadas con estudios morfológicos y métricos para aclarar el estatus taxonómico de sus variaciones y especies en toda su área de distribución.

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Enero-Junio, 2018

Recibido: octubre 2017 Aceptado: julio 2018

CONTRIBUCIÓN AL CONOCIMIENTO DE LA ECOLOGÍA TRÓFICA DE Pterodoras rivasi (DORADIDAE,

SILURIFORMES) EN EL RÍO ARAUCA, VENEZUELA

Gabriela Echevarría1*, Jon Paul Rodríguez1,4

y Antonio Machado-Allison2,3

1Laboratorio de Biología de Organismos, Centro de Ecología. Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas. 2Laboratorio de Ictiología, Instituto de Zoología y

Ecología Tropical. Universidad Central de Venezuela. 3Academia de Ciencias Físicas Matemáticas y Naturales. 4Unión Internacional para la Conservación de la

Naturaleza. *[email protected].

RESUMEN

Se estudió la dieta de Pterodoras rivasi durante un ciclo hidrológico en un segmento de la planicie

de inundación del río Arauca drenado por el caño La Piedra. Los muestreos se realizaron en el cauce del caño, en dos lagunas y en dos esteros. Se analizaron los contenidos estomacales de 32

especímenes y se calcularon los porcentajes de las distintas categorías tróficas. Con base en estas categorías, se compararon las dietas entre cuatro clases de tallas establecidas previamente a

intervalos de 10 cm. Se observó que P. rivasi mostró diferencias en dieta relacionadas con la talla, con una tendencia a la invertivoría en individuos de tallas pequeñas, y una tendencia a herbivoría

en individuos de tallas grandes, además estos últimos mostraron una menor amplitud de nicho trófico. Se encontraron semillas enteras de poáceas y de Coccoloba obtusifolia a lo largo del tracto

intestinal de ejemplares de P. rivasi, lo cual sugiere que esta especie podría actuar como dispersora de semillas de plantas de los bosques ribereños del río Arauca.

Palabras clave: frugivoría, cambios ontogénicos, planicie de inundación.

Contribution to knowledge of trophic ecology of Pterodoras rivasi (Doradidae, Siluriformes) in Arauca

River, Venezuela

Abstract

The diet of Pterodoras rivasi was studied during one hydrological cycle in a segment of the

floodplain of the Arauca River, drained by the stream La Piedra. The samplings were conducted in the channel of this stream, in two floodplain lakes and in two ephemeral ponds. The stomach

contents of 32 specimens of P. rivasi were analyzed and the percentages of the different trophic

categories were calculated. Based on these trophic categories, the diets of four size classes

previously established at intervals of 10 cm were compared. P. rivasi exhibited differences in diet related to size, with a tendency towards invertivory in small sized individuals, and a

tendency towards herbivory in large individuals, besides, the latter showed lower trophic niche width. Intact seeds of species of Poaceae and of Coccoloba obtusifolia were found along the

intestinal tract of individuals of P. rivasi, suggesting that this species might act as a seed disperser for plants of the riparian forests of the Arauca River.

Keywords: frugivory, ontogenetic changes, floodplain.


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INTRODUCCIÓN Pterodoras rivasi (Fernandez-Yepez, 1950) es un bagre sierra

comúnmente conocido como sierra amarilla o sierra apureña, y está distribuido en la cuenca del Orinoco en Colombia y Venezuela (Reis y col., 2003). Esta especie puede superar los 60 cm de longitud, y habita en cauces de canales primarios y secundarios, así como en lagunas (Novoa, 2002; Samudio y col., 2011). A pesar de ser una especie bastante común en los llanos venezolanos, se le considera de baja importancia comercial (Hoyos y Fontiveros, 2012), y se cuenta con poca información sobre su ecología trófica. En lagunas del bajo Orinoco, se ha reportado que consume principalmente material vegetal y en menor proporción macroinvertebrados, por lo cual ha sido clasificada como una especie

fundamentalmente herbívora (González y col., 2012). La otra especie del género, Pterodoras granulosus, que está distribuida

en las cuencas de los ríos Amazonas y Paraná, ha sido más ampliamente estudiada. Al igual que P. rivasi, también es una especie herbívora, que puede consumir hojas de macrófitas así como frutos de plantas terrestres y acuáticas (Agostinho y col., 2009; González-Bergonzoni y col., 2010).

Además, se ha documentado que P. granulosus exhibe cambios ontogénicos en la dieta, la cual en las clases de tallas más pequeñas consiste de invertebrados y en las clases más grandes de material vegetal (Agostinho y col., 2009), y que es capaz de dispersar semillas de distintas especies de plantas (de Souza-Stevaux y col., 1994), por lo cual cumple un rol importante en los ecosistemas de las planicies de inundación.

En los llanos venezolanos, se han descrito cambios ontogénicos

similares a los de P. granulosus para algunas especies de la familia Serrasalmidae del orden Characiformes, tales como Colossoma macropomum, Mylossoma duriventre y Piaractus brachypomus (Machado-Allison, 2005), pero no para P. rivasi. Igualmente, se ha reportado el rol

como dispersor de semillas de P. brachypomus en el bajo Caura (Knab-Vispo y col., 2003), así como de otras especies de Characiformes como Hemibrycon dentatus y Astyanax metae en ríos de la Cordillera de la Costa (Ortaz, 1992). Por otra parte, otros Siluriformes como Phractocephalus hemioliopterus (Kubitzki, 1985), Pimelodella spp. (Gottsberger, 1978),

Paulicea lutkeni, Rhamdia schomburgkii y las sierras Megalodoras irwinii y Oxydoras niger (Piedade y col., 2006) también han sido señalados como dispersores de semillas en planicies de inundación sudamericanas, pero no hay reportes de este rol para P. rivasi.

Considerando lo anterior, el propósito de esta investigación fue

estudiar la dieta de P. rivasi en un segmento de la planicie de inundación del río Arauca drenada por el caño La Piedra durante un ciclo hidrológico, con el fin de caracterizar los patrones espacio-temporales y por clases de tallas en las dietas y en las abundancias, y determinar si esta especie

Echevarría y col.: Ecología trófica de Pterodoras rivasi

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puede actuar como dispersora de semillas de plantas terrestres o acuáticas. Esta información es importante pues puede contribuir a entender el rol de P. rivasi en los ecosistemas de la planicie de inundación del Orinoco, y de la misma manera contribuir a la conservación de estos ecosistemas.


El caño La Piedra es un afluente del río Arauca de aguas claras, aparentemente debido al lavado de las sabanas (Rosales y col., 2010).

Aguas abajo se une al río Payara, el cual es otro afluente del Arauca (Figura 1). A lo largo de su planicie de inundación, tienen lugar distintas

lagunas permanentes así como esteros y bajíos. El estudio fue conducido en un segmento del caño La Piedra, dentro del Hato Santa Luisa, a aproximadamente 19 km al sur de San Fernando de Apure. En este segmento, además del caño se incluyeron dos lagunas: El Totumo (2,8 km2) y La Arenosa (1,28 km2), y dos esteros: Borjas (0,35 km2) y Palo de Agua (0,88 km2). Todos estos cuerpos de agua se conectan durante aguas altas y quedan aislados en aguas bajas. De acuerdo con los registros de precipitación del Hato Santa Luisa de los últimos 21 años, la precipitación promedio anual en el área caen es de 1475 mm. El mes más lluvioso del año es julio, con un promedio de precipitación de 321 mm y el más seco es enero con 0,73 mm. El caño presenta una banda delgada de bosque ribereño, compuesto por especies arbóreas como Cordia collococa, Coccoloba obtusifolia, Ouratea guildingii, la palma Bactris guineensis, así como especies arbustivas como Vinga luteola, Polygonum hydropiperoides, entre otras (Rial, 2009). Dentro del cauce del caño y de las lagunas, crecen masas de vegetación acuática dominadas por poáceas y pontederáceas. Entre las primeras las especies más abundantes son Paspalum

fasciculatum, Hymenachne amplexicaulis y Luziola subintegra, y entre las segundas lo son Eichornia crassipes, E. azurea y en menor grado Pontederia subovata (Rial, 2009).

Se realizaron 6 jornadas de campo abarcando un ciclo hidrológico,

durante los meses de agosto y noviembre de 2015, marzo, mayo, julio y agosto de 2016. Durante cada una de estas jornadas, las colectas de peces fueron realizadas dentro del caño La Piedra, en las lagunas Totumo y

Arenosa y en los esteros Borjas y Palo de Agua utilizando 12 redes de ahorque de 30 m de longitud por 2 metros de ancho cada una, con aperturas de ½’’, 4’’ y 6’’, las cuales fueron colocadas en los bordes de estos cuerpos de agua, y fueron revisadas cinco veces con intervalos de 4 horas. Cada revisión de las redes constituyó en una muestra, por lo cual se obtuvieron 5 muestras por cuerpo de agua durante cada mes de muestreo. Todos los análisis de dietas se basaron en 32 individuos.


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Figura 1. Ubicación relativa del segmento estudiado del Caño La Piedra (líneas punteadas) y su

planicie de inundación.

Los individuos fueron preservados en formol al 10% e identificados

como P. rivasi con base en Fernández-Yépez (1950). Los contenidos estomacales fueron analizados con la ayuda de un micro-estereoscopio Leica de 100x. El contenido estomacal de cada espécimen fue vaciado en

una cápsula de Petri que fue puesta bajo el micro-estereoscopio para identificar y contar los distintos ítems por categorías tróficas observadas en cada estómago analizado. Posteriormente se calcularon los porcentajes de cada categoría trófica (Marrero, 1994) por cada clase de tallas, dentro de cada hábitat (caño, estero, laguna) y durante cada mes muestreado. Igualmente, para identificar la capacidad potencial de P. rivasi como dispersora de semillas, se inspeccionaron los tractos intestinales de los individuos colectados en búsqueda de semillas enteras, ya que se considera que la presencia de semillas enteras en el tracto intestinal es una señal efectiva de la capacidad de dispersión de una especie de pez (Galetti y col., 2008). Las clases de tallas se definieron arbitrariamente con

intervalos de 10 cm con base en longitudes estándar (LE). La exploración de las diferencias de dietas entre clases de tallas se llevó

a cabo a través de un escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) (Legendre y Legendre, 1998) a partir de una matriz de similitud de Bray-Curtis, construida con los porcentajes de categorías tróficas de cada individuo analizado. Las comparaciones de las dietas entre las clases de tallas se realizaron mediante análisis de la varianza basado en distancias y permutaciones: PERMANOVA (Anderson, 2001; Anderson y Walsh,


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2013) basado en la matriz de distancias de Bray-Curtis. Estos análisis se basaron en 999 permutaciones para establecer valores de significancia de la prueba (p <0,05) y se practicaron para comparar las cuatro clases de tallas. Posteriormente, para realizar comparaciones entre pares de clases de tallas y detectar diferencias se realizaron pruebas de comparaciones pareadas por medio de un Pair-wise test. Estos dos análisis se realizaron a través del software Primer 6, versión 6.1.13 (Clarke y Gorley, 2006) y PERMANOVA + for Primer versión 1.0.3 (Anderson y col., 2008). La exploración de los patrones espacio-temporales de dietas se realizó mediante un análisis SIMPER de similitud porcentual (Clarke y Warwick, 2001) con el fin de identificar las categorías tróficas que tuvieron mayor importancia en la dieta de P. rivasi por clase de talla, por hábitat y mes de muestreo. Este análisis también se practicó a través del software Primer

6, versión 6.1.13 (Clarke y Gorley, 2006).

Con las proporciones de ítems consumidos por especie se calcularon sus amplitudes de nicho trófico a través del índice de Levins (Levins, 1968), mediante el paquete spaa (Zhang, 2013) en el lenguaje de programación R (R Development Core Team, 2012).

RESULTADOS Durante todo el período de muestreo se colectaron 55 individuos de P.

rivasi. En la Tabla 1 se presenta el número de individuos con y sin contenido estomacal por cada mes muestreado. En total, se encontraron 32 ejemplares con contenido estomacal.

Tabla 1. Número de estómagos de P. rivasi analizados (con contenido) y número de estómagos

vacíos por mes de muestreo.

Mes Con contenido Vacíos

Agosto14 4 0

Noviembre14 1 1 Marzo15 2 1 Mayo15 16 14

Julio15 8 7 Agosto15 1 0

Durante todo el periodo de muestreo, P. rivasi consumió insectos

acuáticos pertenecientes a 5 familias (Tabla 2), macrocrustáceos representados por cangrejos de la familia Pseudothelphusidae y camarones del género Macrobrachium. También consumió en menor medida microcrustáceos como cladóceros y copépodos. El material vegetal estuvo representado principalmente por hojas de poáceas, semillas de la Polygonaceae Coccoloba obtusifolia y hojas de Eichornia spp.


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Tabla 2. Abundancias relativas (en porcentajes) de las categorías tróficas consumidas por P. rivasi durante todo el periodo de muestreo.

CATEGORÍA TRÓFICA %

Insectos acuáticos

Ninfas Asthenopus sp. 8.47 Chironomidae 3.39

Dixidae 1.69 Hydroptilidae 0.85

Coleoptera 0.85 Macrocrustáceos Macrobrachium 0.85

Pseudothelphusidae 0.85 Microcrustáceos

Cladocera 0.85 Copepoda 0.85

Macrófitas Hojas Eichornia spp. 6.78

Hojas Poaceas 30.51 Semilla poácea 0.85

Semillas Coccoloba obtusifolia 22.03 Escamas 11.02

Detritus 10.17

Se establecieron cuatro clases de tallas. Las clases L1 (5 cm – 10 cm)

y L3 ( 20 cm – 30 cm) fueron las clases que tuvieron mayores frecuencias de individuos (Figura 2A), con 22 y 15 individuos respectivamente.

Figura 2. (A) Histograma de tallas de P. rivasi. (B) Imágenes de referencia de individuos

correspondientes a las cuatro clases de talla establecidas.


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Los individuos de tallas pequeñas, pertenecientes a las clases L1 y L2, fueron observados principalmente durante mayo de 2015, durante la fase hidrológica de aguas bajas, aunque también se observaron individuos L1 en menor medida en agosto de 2014 (Figuras 3A y 3C), e individuos de L2 durante julio de 2015. La mayoría de individuos grandes, pertenecientes a las clases L3 y L4, fueron observados en marzo y julio de 2015. En cuanto a la distribución espacial, la mayoría de individuos de las clases L1 y L2 fueron colectados en los esteros (Figuras 3B y 3D). Los individuos correspondientes a la clase L3 fueron observados en los tres hábitats, pero fueron ligeramente más abundantes en el caño y en las lagunas, mientras que los individuos de la clase L4 sólo fueron observados en el caño y en los esteros.

Figura 3. Abundancias totales de individuos de P. rivasi por clases de tallas (A) por mes de

muestreo, (B) por hábitat y abundancias de individuos con contenido estomacal por clase de tallas,

(C) por mes de muestreo y (D) por hábitat.


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Los análisis de PERMANOVA indicaron que hubo diferencias altamente significativas en las dietas entre las clases de talla (Pseudo-F=5,89, P=0,001, 3 grados de libertad). Las comparaciones entre clases de tallas indicaron que hubo diferencias significativas en las dietas entre clases de tallas grandes y pequeñas (Tabla 3). Las clases L1 y L2 no mostraron diferencias significativas en sus dietas, al igual que las clases L3 y L4. Este patrón se puede apreciar mejor en la ordenación obtenida mediante el escalamiento multidimensional (Figura 4), en donde se observa la superposición entre individuos de las clases L1 y L2 hacia la derecha y de los individuos L3 con los de L4 hacia la izquierda. El estrés de la ordenación fue de 0,01, indicando una buena representación de las distancias entre cada individuo de P. rivasi en dos dimensiones (Legendre y Legendre, 1998).

Tabla 3. Resultados de comparaciones de dietas entre clases de tallas.

Grupos t P Permutaciones

L1, L2 0.62677 0.689 70

L1, L3 3.2301 0.001 987

L1, L4 2.6592 0.005 78

L2, L3 2.6137 0.002 684

L2, L4 3.4369 0.034 35

L3, L4 0.69137 0.817 224

Figura 4. Ordenación obtenida a través de un análisis de escalamiento multidimensional de los

especímenes de P. rivasi con base en sus contenidos estomacales.

En la Figura 5 se muestran los porcentajes de las categorías tróficas

por clases de talla (Figura 5A), por hábitat (Figura 5B) y por mes de muestreo (Figura 5C). Los insectos acuáticos, microcrustáceos y escamas de pez fueron consumidos exclusivamente por individuos pertenecientes


93

a las tallas L1 y L2, mientras que los macrocrustáceos, hojas y semillas fueron consumidos exclusivamente por individuos de las clases L3 y L4. Todas las clases de tallas consumieron detritus en distinta medida, aunque el consumo de este recurso no fue importante para L4 (Tabla 4). Por otra parte, estos resultados sugieren que podría haber diferencias en el uso de hábitat, ya que las hojas contribuyeron en mayor medida en la dieta de P. rivasi en el caño y las lagunas, mientras que las escamas tuvieron una mayor contribución dentro de los esteros (Tabla 4). Las hojas de plantas acuáticas fueron consumidas por individuos de L3 y L4 en los tres hábitats, aunque en mayor proporción dentro del caño y las lagunas (Figura 5).

Figura 5. Porcentajes de categorías tróficas consumidas por P. rivasi (A) por clases de tallas, (B)

hábitats y (C) mes de muestreo.

En cuanto a la distribución temporal de las categorías tróficas, los microcrustáceos y escamas fueron consumidos durante mayo de 2015

(Figura 5), mientras que las hojas de plantas acuáticas fueron consumidas en distintas proporciones a lo largo de todo el periodo de muestreo. Las

semillas fueron consumidas por un individuo durante noviembre de 2014, en la fase de retirada de aguas. Sólo se pudo calcular la similitud porcentual de los meses de agosto 2014, mayo y julio de 2015, debido a que no hubo suficiente tamaño de muestra para los otros meses. Los macrocrustáceos contribuyeron en mayor medida en la dieta de P. rivasi durante agosto 2014, las escamas y el detritus durante mayo de 2015 y las hojas durante julio 2015 (Tabla 4).


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Tabla 4. Análisis de similitud porcentual de las categorías tróficas por clases de tallas, hábitats y mes.

Categoría

trófica

Abundancia

promedio

Similitud

promedio

%

contribución

%

acumulado

L1

Escamas 0.75 35.25 77.3 77.3 Detritus 0.42 6.97 15.28 92.59

L2 Escamas 1 52.22 88.68 88.68

Detritus 0.5 6.67 11.32 100 L3

Hojas 2.69 27.3 89.1 89.1 Detritus 0.31 2.39 7.81 96.91

L4 Hojas 3 54.07 100 100

Laguna Hojas 1.57 10.11 59.43 59.43

Detritus 0.43 3.73 21.92 81.35 Macrocrusáceos 0.29 3.17 18.65 100

Estero Escamas 0.67 25.25 73.83 73.83 Detritus 0.39 6.1 17.84 91.67

Caño Hojas 2 28.78 94.42 94.42

Agosto 14 Macrocrusáceos 0.5 11.11 100 100

Mayo 15 Escamas 0.75 32.19 77.53 77.53

Detritus 0.44 7.78 18.73 96.26 Julio 15

Hojas 2.75 44.94 94.14 94.14

La clase de talla L1 mostró la mayor amplitud de nicho trófico, con un índice de Levins de 4,5, mientras que las clases L2 y L3 mostraron valores similares, de 2,9 y 3,02 respectivamente (Figura 6A). La clase L4 tuvo la menor amplitud de nicho, con un índice de Levins igual a 1,51, indicando una mayor especialización trófica, la cual como se mostró en la Figura 5, se basó en un consumo predominante de material vegetal. Por otra parte, a través de la inspección de los tractos intestinales de los ejemplares de P. rivasi, se encontraron semillas en sólo dos ejemplares. El primero fue un ejemplar de 26,8 cm de longitud estándar, el cual presentó algunas semillas enteras de la familia Poaceae. El segundo ejemplar fue un

individuo de 25,9 cm LE, en cuyo estómago y tracto intestinal se identificaron 26 semillas enteras de Coccoloba obtusifolia (Figura 6B), todas las cuales estaban enteras, incluso aquellas en la porción final del intestino. Cabe destacar además que algunas de estas semillas aún conservaban el arilo, y no se observaron señales de descomposición o desintegración en aquellas semillas encontradas en el tracto intestinal.


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Figura 6. (A) Índice de amplitud de nicho trófico de Levins por clase de talla. (B) Imagen del estómago y tracto intestinal de un ejemplar de P. rivasi con semillas de C. obtusifolia, algunas de las

cuales aún conservaban el arilo.

DISCUSIÓN

En la planicie del caño La Piedra, P. rivasi mostró diferencias en su dieta entre clases de tallas, con una tendencia a la invertivoría en los individuos de tallas pequeñas, y una tendencia a la herbivoría en los individuos de tallas más grandes, siguiendo un patrón semejante al de P. granulosus (Agostinho

y col., 2009) en el río Tocantins. Similarmente, los individuos de tallas más grandes mostraron menores amplitudes de dietas en comparación a los de tallas más pequeñas, los cuales, particularmente aquellos menores a 10 cm LE, fueron más generalistas.

Las diferencias temporales en las clases de tallas indicaron una mayor

presencia de juveniles (L1) durante aguas bajas, particularmente en mayo de 2015. Los resultados sugieren que podrían haber diferencias en el uso de hábitat entre clases de tallas, ya que los individuos más pequeños mostraron una preferencia por los hábitat lénticos, pues ocuparon principalmente esteros y en menor grado lagunas, mientras que los individuos grandes estuvieron presentes en todos los hábitats. Asimismo, se observaron diferencias espaciales en el consumo de recursos tróficos entre las clases de

tallas, donde los individuos de tallas grandes se alimentaron de material vegetal principalmente en el caño La Piedra, y los de tallas más pequeñas consumieron insectos acuáticos, microinvertebrados y escamas de peces dentro de los esteros. Este patrón sugiere que P. rivasi también podría presentar cambios ontogénicos en el uso de hábitat, similares a los descritos para P. granulosus (Agostinho y col., 2009). Sin embargo, debido al limitado tamaño de la muestra, los resultados deben ser interpretados con cautela, y son necesarios más muestreos para corroborar las tendencias observadas en

los patrones espacio-temporales de alimentación de P. rivasi.


96

P. rivasi mostró un consumo alto de hojas de plantas acuáticas en la planicie de inundación del caño La Piedra, tal como se ha observado en lagunas del bajo Orinoco (González y col., 2012). Las plantas consumidas fueron Eichornia spp., así como especies de la familia Poaceae. En el delta del Orinoco, se ha reportado que esta especie puede consumir también moluscos y peces pequeños (Samudio y col., 2011), sin embargo, estas presas no fueron encontradas en los estómagos de los ejemplares de P. rivasi del caño La Piedra. También se han encontrado diferencias espaciales en las dietas de P. granulosus, que han sido atribuidas a la

capacidad de esta especie de aprovechar los recursos que son más abundantes en distintas áreas (González-Bergonzoni y col., 2010). Esta capacidad también podría explicar los cambios temporales en la dieta de P. rivasi observados en el área de estudio. Por ejemplo, el consumo de

semillas fue mayor durante noviembre de 2014, momento en que se observó una fructificación masiva de C. obtusifolia.

La presencia de semillas enteras en el intestino de los peces es utilizada

como una señal de ictiocoria (Reys y col., 2009; Correa y col., 2015; Machado-Allison, 2005). La presencia de semillas enteras a lo largo de todo el tracto intestinal en individuos de P. rivasi sugiere que esta especie podría actuar como dispersora de semillas. A diferencia de P. granulosus, para la cual se ha descrito que es capaz de dispersar semillas de unas 27

familias de plantas (de Souza-Stevaux y col., 1994), sólo se encontraron dos familias de plantas: Polygonaceae y Poaceae potencialmente dispersadas por P. rivasi en el Caño La Piedra y su planicie de inundación, lo cual podría deberse al tamaño limitado de la muestra de este estudio. Especies de estas dos familias de plantas también son dispersadas por P. granulosus en la Amazonía, aunque el género más frecuente de Polygonaceae es Polygonum, mientras que en P. rivasi sólo se encontraron semillas del género Coccoloba. Por lo tanto, es necesario ampliar los estudios sobre la ecología de P. rivasi en los llanos del Orinoco, con el fin de identificar a todas las especies de plantas que puedan ser dispersadas por ésta, así como el de otros géneros de Siluriformes que han sido reportados como dispersores de semillas en otras cuencas hidrográficas, tales como Rhamdia, Megalodoras o Phractocephalus (Goulding, 1980,

Piedade et al. 2006). La mayoría de investigaciones sobre ictiocoria en Sudamérica se han enfocado en especies de las familias Characidae y Serrasalmidae (Gotsberger, 1978; Goulding, 1980; Machado-Allison,

2005), sin embargo, los Siluriformes son importantes como dispersores de semillas de frutos carnosos ya que carecen de dientes que les faciliten la masticación (Correa y col., 2015), por lo cual tienen más probabilidad de tragar semillas enteras y no actuar como depredadores de las mismas.

Los resultados de esta investigación indican que si bien P. rivasi es una

especie con poco interés comercial (Hoyos y Fontiveros, 2012), su valor ecológico podría ser alto ya que con su potencial capacidad de dispersión de semillas, podría contribuir a mantener los bosques ribereños e


97

inundables de los llanos del Orinoco. En este sentido, las amenazas que existen contra las planicies de inundación, tales como la destrucción de bosques ribereños, la alteración del drenaje natural y pérdida de conectividad entre cauces y planicies (Marrero, 2011; Death y col., 2015) puede tener impactos negativos no sólo en los peces frugívoros sino en todo el ecosistema (Reys y col., 2009) al disminuir la probabilidad de dispersión de las plantas. Esto resalta la necesidad de conducir estudios de ecología trófica de peces herbívoros como P. rivasi. Por otra parte, los resultados también resaltaron la importancia de cuerpos de agua inundables como los esteros como áreas de cría de P. rivasi, tal como ha sido señalado para otras especies de peces de los llanos (Machado-Allison,

2005), lo cual fue evidenciado por las mayores abundancias de ejemplares pequeños (5-10 cm). Ante ello, la conservación de estos hábitats lénticos

es especialmente necesaria, la cual está actualmente en riesgo ante la aprobación estatal de proyectos de pesca en lo que denominan “cuerpos de agua sometidos a desecamiento progresivo” (Presidencia de La República Bolivariana de Venezuela, 2014) que permitiría la pesca comercial de arrastre en esteros, pudiendo afectar a las poblaciones de relevo de P. rivasi y de otras especies.

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electrónica al correo: [email protected]. Título La primera página del manuscrito incluirá el título del trabajo en el mismo idioma que el texto, además deberá incluir el título en inglés o español dependiendo del idioma utilizado en el cuerpo del trabajo. El título debe ser breve (máximo 15 palabras), específico y dar una idea clara del propósito del trabajo; no contendrá nombres de autoridades ni fechas de los nombres científicos. Deberá incluir igualmente el nombre del autor(es), correo electrónico, título abreviado (running head) e indicar el autor de correspondencia. Palabras clave. Se deberán suministrar un máximo de 5 palabras en español

e inglés, diferentes de las que aparecen en el título.

Resumen. Se requiere un resumen en español y otro en inglés, cada uno de 250 palabras como máximo. Deberán aparecer en ese orden y en ellos deberá indicarse el objetivo, los principales resultados y las conclusiones del trabajo. Texto. Se deberá utilizar letra Times New Roman de 12 puntos. Los márgenes

deberán ser al menos 2.5 cm. Todas las páginas del trabajo deberán numerarse en forma consecutiva y toda medida deberá referirse al Sistema Métrico Decimal Internacional. Los nombres científicos en itálicas (cursivas). Ninguna porción del texto deberá subrayarse. Se recomienda no usar notas al pie de página. Trate de evitar el uso de caracteres especiales y/o de difícil reproducción. Las Tablas y Figuras deberán incluirse en el texto en el lugar de la cita. Agradecimientos y apéndices Los agradecimientos (si los hubiere) se colocarán al final del manuscrito y anterior a la literatura citada. Sólo se

mailto:[email protected].

publicarán apéndices si es estrictamente indispensable y si su contenido se discute en el texto. Los mismos se ubicarán al final del trabajo. Citas. Se utilizará el sistema internacional o método de citas en el texto, por ejemplo, (Scorza, 1968); Scorza (1968); (Menezes y Vanzoler, 1992); Menezes y Vanzoler (1992); (Scorza y col., 1998); Scorza y col. (1998), citados en orden cronológico desde el más antiguo.

Literatura citada. Se incluirán en esta sección sólo los trabajos citados en el texto, según los siguientes formatos: Revistas: Scorza, J.V. 1968, Observaciones sobre las aves del Parque Canaima. Acta Biol. Venez. 15(2):1-14.

Scorza, J.V., R. Ramírez y F. Tejero. 1998. Culex un problema de salud en el Valle de Caracas. Acta Biol. Venez. 20(3):23-30. Libros: Pearsall, N.H. 1950. Mountains and Moorlands. London, Collins Publ., 375 pp. Capítulos de libros: Menezes, N. y P. Vanzoler, 1992. Reproductive Characteristics of Characiformes. En: Reproductive Biology of South American Vertebrates (W. Hamnlett, Ed.), Springer Verlag. Cap. 4:60-70. Publicaciones electrónicas: Parliament of South Australia. 2000. Inquiry into Tuna Feedlots at Louth Bay. Environment, Resources, and Development Committee, 38th Report, 3rd Session of 49th Parliament. Adelaide, South Australia. www.parliament.sa.gov.au/committees.

Tablas. Las tablas deberán presentarse incluidas en el texto en el lugar de su cita, en arte final, numeradas en orden consecutivo, sin líneas verticales. La información contenida en las tablas no deberá repetirse en el texto o las figuras. Figuras. Las figuras deberán presentarse incluidas en el texto en el lugar de

su cita, se numerarán en el texto en orden consecutivo (ejemplo: Figura 1, Figura 2a), en formato de imagen (escalas de grises o color). Todo mapa, foto o dibujo debe incluir una escala gráfica. Evitar caracteres especiales o de difícil reproducción para indicar áreas en las figuras. Las leyendas de las figuras deberán ser explícitas, escritas a doble espacio dentro del Manuscrito. COSTO DE PÁGINA Y SEPARATAS. Acta no solicita ningún cobro por concepto de publicación. CORRESPONDENCIA Y DIRECCIÓN: Toda la correspondencia deberá

dirigirse a: Dra. Ana Bonilla - Directora-Editora Acta Biologica Venezuelica. Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad de Ciencias, Universidad

Central de Venezuela. Apartado de Correos 47058, Caracas1041-A,

Venezuela. Teléfono: 58-212-6051208. Correo: [email protected].

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ACTA BIOLOGICA VENEZUELICA, Vol. 38 (1) 2018

Diagramación: Ana Bonilla

Julio de 2018

Instituto de Zoología y Ecología Tropical - UCV

Publicación electrónica de libre acceso mediante el portal SABER-UCV:

http://saber.ucv.ve/ojs/index.php/revista_abv

y la página web del Instituto de Zoología y Ecología Tropical:

izt.ciens.ucv.ve

Acta Biologica Venezuelica

UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA - FACULTAD DE CIENCIAS

INSTITUTO DE ZOOLOGIA Y ECOLOGÍA TROPICAL

Vol. 38, No. 1, Ene-Jun 2018 Vol. 38, No. 1, Jan-Jun 2018

Dep. Legal 195102DF414 – VEISSN 0001-5326

CONTENIDO CONTENTS EDITORIAL EDITORIAL

Bonilla . Investigaciones científicas en Venezuela: perseverancia ante la crisis ..

i

Bonilla. Scientific research in Venezuela: Perseverance in the face of a crisis ………

i

ARTÍCULOS ARTICLES

Hernández y col. Zooplancton de aguas

de lastre de buques que arriban al sistema de Maracaibo, Venezuela ..........

1

Hernández et al. Zooplankton in the

ballast waters of ships entering the Maracaibo system, Venezuela ...................

1

Bisbal y col. Mamíferos y aves del

archipiélago Los Testigos, Venezuela ….. 15

Bisbal et al. Mammals and birds of

Archipelago Los Testigos, Venezuela .......... 15

Morales. Factores de estructuración de comunidades de aves acuáticas de los humedales de tierras bajas de Venezuela.

33

Morales. Structuring factors of waterbird communities of lowland wetlands of Venezuela ............................

33

Hokche y Ramírez. Depredación predispersión de semillas por insectos en especies de Bauhinia L. (Fabaceae:

Caesalpinioideae) en Venezuela …………

53

Hokche and Ramírez. Predispersal seed predation by insects in species of Bauhinia

L. (Fabaceae: Caesalpinioideae) in Venezuela …….…………………………………

53

Rodríguez y col. Características

morfológicas y reproductivas de tres especies de Batophora (Chlorophyta,

Dasycladaceae) de la Isla de Margarita, Venezuela ……………………………………

71

Rodríguez et al. Morphological and

reproductive characteristics of three species of Bathophora (Chlorophyta,

Dasycladaceae) from Margarita Island, Venezuela ………………………………...…….

71

Echevarría y col. Contribución al

conocimiento de la ecología trófica de Pterodoras rivasi (Doradidae,

Siluriformes) en el río Arauca, Venezuela.

85

Echevarría et al. Contribution to knowledge of trophic ecology of Pterodoras rivasi (Doradidae, Siluriformes) in Arauca

River, Venezuela ……………………………….

85

INSTITUTO DE ZOOLOGIA Y ECOLOGÍA TROPICAL - FACULTAD DE CIENCIAS UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA - CARACAS, VENEZUELA

ACTA BIOLOGICA VENEZUELICA - Instituto de Zoología y...

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